克氏原螯虾（Procambarus clarkii）在与密歇根湖相连的城市河流系统中表现出升高的生理应激反应

《Journal of Great Lakes Research》：Red swamp crayfish ( Procambarus clarkii) exhibit elevated physiological stress in an urban river system connected to Lake Michigan

　　红螯螯虾（Procambarus clarkii）和锈螯螯虾（Faxonius rusticus）是五大湖区的高风险入侵物种。这两种螯虾都已在芝加哥地区水道系统（CAWS）的北岸运河（NSC）中建立种群。北岸运河是一条人工水道系统，将伊利诺伊河与密歇根湖相连。锈螯螯虾在密歇根湖中也已广泛分布，但红螯螯虾尚未入侵，且其分布范围在10年间未进一步向密歇根湖方向扩展。造成这种扩散停滞的原因尚不清楚，但CAWS中的污染可能起到屏障作用。我们开展了实验室和实地实验，以确定北岸运河不同位置如何通过血淋巴葡萄糖水平影响这两个物种的生理应激水平。在实验室中，将红螯螯虾浸入密歇根湖水中1.5小时后采集血淋巴。在实地实验中，从北岸运河的多个站点采集两个物种，以调查应激水平的差异。实验室结果表明，密歇根湖水将红螯螯虾的应激水平降低了约75%。实地结果表明，从距密歇根湖较远处捕获的红螯螯虾比从较近处捕获的具有更高的应激水平。结果表明，北岸运河的不同区域与红螯螯虾的不同应激水平相关。这可能是影响该物种扩散模式的因素，并对未来扩散具有影响，因为CAWS的水质正在改善，可能导致入侵物种扩散至五大湖等非预期后果。## 引言美国入侵螯虾的数量和分布正在不断扩大（Peters等，2014）。受螯虾入侵的水道与栖息地质量下降和物种多样性降低相关（Gherardi和Acquistapace，2007；Matsuzaki等，2009；Twardochleb等，2013）。红螯螯虾（Procambarus clarkii）和锈螯螯虾（Faxonius rusticus）是两个在包括伊利诺伊州、俄亥俄州、密歇根州和威斯康星州在内的多个州被视为入侵的物种（Egly等，2019；Peters等，2014）。这两种螯虾都可以通过破坏食物网（Ficetola等，2012；Kreps等，2016；Roth等，2007）和改变水质（Angeler等，2001；Angeler等，2003；Szydlowski等，2022）对水生环境产生负面影响。锈螯螯虾已在五大湖、连接的水体以及该地区内陆湖泊中广泛建立种群（Egly等，2019；Peters等，2014）。相比之下，红螯螯虾尚未入侵五大湖主体，但该物种已在附近和相连的水体中被发现，包括密歇根湖的威尔梅特港、伊利湖西缘的桑达斯基湾，以及密歇根内陆水体（Budnick等，2024）。栖息地、气候和物种分布模型表明，红螯螯虾入侵五大湖既是可能的，而且随着时间推移其可能性正在增加（Cranberg等，2025；Egly等，2019）。目前阻止红螯螯虾在五大湖中建立种群的因子尚不清楚。螯虾会对环境胁迫做出反应，并因种内竞争水平高（Capelli和Munjal，1982；Hill和Lodge，1999）、溶解氧含量低（Broughton等，2017）和/或环境污染物浓度高（Liu等，2018；Schmeller等，2018；Sehonova等，2018）而离开栖息地。因此，螯虾的分布受到多种因素的广泛影响，随着种群随时间迁移，理解这些因素尤为重要。鉴于锈螯螯虾和红螯螯虾对淡水生态系统的各种有害影响，能够理解影响其未来扩散的机制至关重要，特别是影响红螯螯虾在五大湖建立种群的几率的因素。芝加哥地区水道系统（CAWS）由几条相连的水道组成，从密歇根湖的港口流向密西西比河流域。这些水道包括芝加哥河、卡卢梅特河和北岸运河（NSC）。北岸运河的修建是为了将威尔梅特港（位于密歇根湖）与芝加哥河相连，以便利用湖水稀释从O'Brien污水处理厂排放的污水（Fuhrman，1984，图1）。北岸运河从北向南流动（远离密歇根湖方向），宽约20米，平均水深3米。自2015年以来，北岸运河中已建立了锈螯螯虾和红螯螯虾种群（O'Shaughnessey和Keller，2019）。两个物种都可在运河全程找到，尽管红螯螯虾在运河北端较少见，锈螯螯虾在南端较少见，在达姆里奇赛艇中心附近存在一个区域（约1.5公里的运河），重叠种群的密度都相当高（O'Shaughnessey和Keller，2019；未发表数据，R.P.K.，R.M.E）。温度和水质沿北岸运河长度方向变化，这些因素可能影响锈螯螯虾和红螯螯虾的分布。北岸运河北端（靠近密歇根湖入口）的温度最低，冬季时这种差异尤为显著，因为污水处理厂排放的相对温暖的废水提高了下游温度（未发表数据，R.M.E.，J.F.B）。此外，北岸运河含有100多种生物活性污染物（Barber等，2011），这些污染物与水生生物的健康危害和栖息地质量下降相关（Battaglin等，2020；Thomas等，2017）。这些污染物通过复杂的输入系统进入北岸运河，包括污水处理厂、地表径流和郊区排水管道。可以合理预期，随着北岸运河向下游流动并接收来自这些来源的额外输入，这些污染物会变得更加集中。自2015年以来，红螯螯虾在北岸运河中的分布保持稳定，未进一步向密歇根湖方向扩散。这与大头鲢（Hypophthalmicthys nobilis）、白鲢（H. molitrix）和小型淡水甲壳动物囊水蚤（Apocorophium lacustre，属Corophiidae科）在伊利诺伊河中的上游迁移停滞相似（Copic等，2025；Curtis-Quick等，2021）。这些入侵物种已在德累斯顿岛蓄水区建立了近10年的种群，但尚未扩散至CAWS或进入密歇根湖。德累斯顿岛蓄水区接收CAWS的排放水，此前对鲢鱼的已有研究将上游迁移停滞与行为应激和生理应激反应的组合相关联，可能是由于污染物所致（Curtis-Quick等，2021；Schneider等，2024）。类似地，Copic等（2025）发现，将囊水蚤暴露在CAWS水中会导致其死亡率比维持在伊利诺伊河水中的高出约35%。鲢鱼、囊水蚤和红螯螯虾近期扩散停滞之间的相似性凸显了环境因素可能在调节北岸运河中红螯螯虾分布方面的潜力。暴露于生物活性污染物的螯虾可能会出现行为变化，包括活动水平变化、攻击性增加以及社会等级改变（Hebel等，1997；Kuklina等，2018；Mamdouh等，2022；Suryanto等，2023）。此外，当螯虾暴露于亚理想条件时，其应激水平会增加，包括高盐度、温度升高的栖息地（Yildiz和Benli，2004），以及污染（Rodríguez等，2007；Soares等，2022）。螯虾血淋巴中的葡萄糖水平已被用于测量由各种应激原引起的应激，包括环境质量、缺氧、热应激和负面刺激（如电击）（Soares等，2022；Zou等，2003）。例如，Soares等（2022）发现，在农业污染较高和干旱频率较高的区域，红螯螯虾血淋巴中的葡萄糖增加了2至3倍（从约10 mg/dL到30 mg/dL）。在本研究中，我们试图确定密歇根湖和北岸运河不同区域的水质如何影响锈螯螯虾和红螯螯虾的应激水平。首先，我们设计了一项实验室实验，研究当螯虾浸入密歇根湖水时，从北岸运河上游采集站点的红螯螯虾与从下游采集站点的个体在应激水平上如何不同。锈螯螯虾未进行此测试，因为它们已在整个北岸运河和密歇根湖中建立了种群。其次，我们进行了一项实地研究，评估锈螯螯虾和红螯螯虾在北岸运河多个站点的原位应激水平。在野外分析两个物种很重要，因为应激水平的差异可能与它们在北岸运河中的分布相关。实验室和实地实验的综合发现提供了这两种重要入侵物种的应激反应（血淋巴葡萄糖）的首次记录。这些不同的应激水平和反应可用于解答关于每个物种分布的问题，以及红螯螯虾能否在密歇根湖建立种群的几率。## 实验室实验设置为确定密歇根湖水是否改变红螯螯虾的应激水平，我们设置了四个实验站。每个实验站由大型容器（41厘米×80厘米）内的三个较小的饲养箱（17厘米×30厘米）组成，一个装有密歇根湖水的储水装置置于饲养装置上方（7加仑/26.5升储水桶），以及一个位于下方的废液桶。饲养箱在水线以下的孔洞允许水流通过每个箱子，同时将个体螯虾……## 结果我们在实验室中对红螯螯虾的试验表明，暴露于密歇根湖水1.5小时可降低螯虾的血淋巴葡萄糖水平，与未暴露于密歇根湖水的个体相比。区域（北区 vs. 南区）与实验阶段（处理 vs. 对照）之间的交互作用是显著的（F值 = 6.60，p = 0.02，Adj. R² = 0.49）。具体而言，我们发现暴露于密歇根湖水可降低在南区捕获的螯虾的应激水平（t = 5.70，……）## 讨论芝加哥地区水道系统为密西西比河流域与五大湖之间提供了直接通道。与许多城市淡水生态系统一样，它接收大量的径流和含数百种污染物的处理污水（Battaglin等，2020）。CAWS系统覆盖约140 km²的区域，其中绝大部分为城市或郊区（Alp等，2007）。CAWS中的水含有较高水平的药物、杀虫剂和除草剂（……）## CRediT作者贡献声明John F. Bieber：撰写 – 审阅与编辑，撰写 – 初稿，可视化，验证，监督，项目管理，方法学，调查，资金获取，形式化分析，数据管理，概念化。Ivan Beck：撰写 – 审阅与编辑，撰写 – 初稿，验证，调查，概念化。Rachel M. Egly：撰写 – 审阅与编辑，可视化，资源，方法学，调查，概念化。Reuben P. Keller：撰写 – 审阅与……## 利益冲突声明作者声明，他们没有已知的可能影响本论文所报告工作的竞争性经济利益或个人关系。## 致谢本项目的资金由洛约拉大学研究服务办公室提供（RSG1242），授予J.F.B.，以及NSF Pre-RET项目奖学金授予I.B.。感谢Emilianna Perrault和Andreas Noel在实地工作中提供的帮助。我们还要感谢审稿人和多位对本手稿提供宝贵意见的人士。所有研究均在伊利诺伊州自然历史保护局许可A24.5903下进行。支持本文的数据可在……中找到。---John F. Bieber | Ivan Beck | Rachel M. Egly | Reuben P. Keller洛约拉大学芝加哥分校，环境可持续性学院，美国伊利诺伊州芝加哥市