El Ni?o驱动的干旱、火灾和烟雾对东南亚非人灵长类的影响：系统综述

《Oryx》：A systematic review of the impacts of El Ni?o-driven drought, fire and smoke on non-human primates in Southeast Asia

　　

在厄尔尼诺-南方涛动（El Ni?o–Southern Oscillation, ENSO）的El Ni?o阶段，东南亚大部分地区经历强烈干旱和气温升高，加剧野火并在该区域大片地区形成危险的雾霾（haze）。这些模式预计会随气候变化而恶化，进一步增加该地区灵长类物种的脆弱性，其中94%面临灭绝威胁。在此，研究人员报告了一项系统文献检索的结果，并综合了关于El Ni?o驱动的热、干旱、火灾和烟雾对东南亚非人灵长类（non-human primates）影响的当前知识状态。该综述显示，由El Ni?o诱导的干旱和火灾驱动的栖息地丧失与退化，导致饮食、活动模式、社会互动和身体状况发生变化，并造成种群拥挤、群体规模缩小、婴儿死亡率升高、个体迁移和局部灭绝（local extirpation）。此外，长期暴露于烟雾会改变行为并恶化灵长类健康。两项研究提供了证据：若允许森林再生，受火灾破坏栖息地中的灵长类种群能够恢复。研究人员强调了对El Ni?o影响非人灵长类认识中的显著空白，特别是需要研究降雨、温度、火灾和烟雾的相互关联效应，以及对繁殖和死亡率的长期影响。鉴于El Ni?o的不可预测性，研究人员承认在该领域规划研究存在困难，并强调长期研究站点（long-term research sites）在增进对这一关键保护问题理解方面的潜力。

研究背景：厄尔尼诺-南方涛动（El Ni?o–Southern Oscillation, ENSO）是影响大气和海洋振荡的自然气候现象，El Ni?o为其暖位相，常导致东南亚降雨减少、温度升高，并叠加森林砍伐、排水和泥炭地（peatlands）退化，增加火灾和雾霾（haze）风险。强El Ni?o事件频率和强度上升，气候变化预计进一步加剧这些极端事件。东南亚是生物多样性热点，灵长类处境尤其严峻，94%的物种面临灭绝威胁，栖息地丧失是主要威胁，但气候变化的作用日益受到重视；灵长类分布区预计比全球平均增温多10%，且相关研究仅约25年，远少于其他分类群。研究人员因此开展系统综述，旨在评估El Ni?o驱动的热、干旱、火灾和烟雾对东南亚非人灵长类（non-human primates）影响的当前知识状态，指出知识空白并识别未来研究机会，为研究和保护提供依据。研究结论显示，现有证据表明这些环境极端事件可在种群和个体层面产生显著影响，但文献在地理、分类单元和环境因素范围上明显有限，亟需更全面、长期和多因素整合的研究。

方法概要：研究人员于2025年4月30日使用Web of Science（Clarivate, USA）检索英文文献，构建研究区域（11个东南亚国家及别名）、分类单元（基于IUCN Red List收录灵长类的常见名和属）和主题（ENSO及El Ni?o相关温度、降雨、干旱、火灾、烟雾、雾霾和smog）三组检索词，组内以OR连接、组间以AND连接，在Topic字段和All Databases检索。去重后从376篇中去除15篇，保留257篇同行评审期刊文章；经标题筛选88篇、摘要筛选32篇、全文筛选，最终纳入15篇。纳入标准为明确提及El Ni?o为降雨减少、温度升高、火灾或烟雾的促成因素，或干旱、火灾、烟雾与一次以上El Ni?o事件实质重叠即使未明确提及。无样本队列来源。

研究结果：
地理与分类学代表性（Geographical and taxonomic representation）：15篇研究均来自印度尼西亚，86.7%（13/15）在婆罗洲（Kalimantan），其余在苏门答腊；婆罗洲研究中61.5%（8/13）来自中加里曼丹三个站点，30.8%（4/13）来自东加里曼丹两个站点，7.7%（1/13）覆盖加里曼丹全部省份；苏门答腊两项研究来自同一站点。分类上仅涉及昼行性类人猿和猴，未涉及夜行性眼镜猴或懒猴；53.3%（8/15）研究婆罗洲猩猩三个亚种 Pongo pygmaeus wurmbii、P. pygmaeus morio 和 P. pygmaeus pygmaeus；40%（6/15）研究小型类人猿，包括苏门答腊 Symphalangus syndactylus 以及婆罗洲 Hylobates albibarbis、Hylobates funereus 和 Hylobates muelleri × H. albibarbis（原 Hylobates muelleri × H. agilis）；20%（3/15）研究婆罗洲猴类，包括 Macaca fascicularis、Presbytis canicrus（原 P. hosei）和 Nasalis larvatus；多数研究为单物种，一项覆盖多个同域（sympatric）灵长类。结论是地理和分类学代表性有限。

El Ni?o事件与影响（El Ni?o events and effects）：纳入研究考察1982年以来的El Ni?o事件，主要集中于强事件，包括1982–1983（13.3%，2/15）、1997–1998（40.0%，6/15）和2014–2016（46.7%，7/15）；仅一项专门研究中等强度事件（2006–2007）。73.3%（11/15）集中于单一事件，26.7%（4/15）使用覆盖多个事件的较长数据集或考察此前受多次事件影响地区。53.3%（8/15）考察火灾导致栖息地丧失的直接影响，20.0%（3/15）考察干旱、火灾和/或烟雾导致栖息地质量下降（包括食物可得性变化），26.7%（4/15）专门关注烟雾。研究方法多样：9项在El Ni?o事件期间开展并收集更长期数据或利用事件前后长期数据；2项在火灾后立即研究并继续长期数据收集，分别持续3年和18年；3项在事件后开展种群调查，其中两项为单次调查，另一项比较覆盖10年的三次调查；1项记录2015年El Ni?o驱动火灾期间婆罗洲猩猩转移激增。结论是研究偏向强事件，方法时长差异大，可揭示短期和长期影响。

对灵长类的影响（Impacts on primates）：研究归纳出三大主题：种群大小与结构、行为（饮食、活动、家域和社会互动）、健康与身体状况。
种群大小与结构（Population size and structure）：6项研究考察婆罗洲和苏门答腊火灾对种群影响。1983年Kutai National Park火灾后4个月，Berenstain观察到长尾猕猴、猩猩、长臂猿和Miller’s grizzled langurs群体，未记录群体损失或死亡；2015年火灾后2年，Balikpapan Bay长鼻猴调查未见下降迹象。相反，4项研究1997年火灾影响发现显著种群变化：火灾十年后Kutai National Park的Miller’s grizzled langur在该地点消失；Ex-Mega Rice Project地区猩猩种群密度因火灾隔离的小森林碎片中拥挤而显著增加；苏门答腊Bukit Barisan Selatan National Park的siamang在火灾后3年，烧伤区群体成年和亚成年比例高于非烧伤区（74% vs 63%），婴儿和幼体存活率较低；火灾后11年，家域（home range）与烧伤区重叠的群体仍较非烧伤区群体小。结论是火灾影响因事件、地点和物种而异，1997年火灾后种群结构发生显著改变。
行为（Behaviour）：5项研究考察干旱、火灾和烟雾对婆罗洲长尾猕猴、长臂猿和猩猩饮食与活动模式影响。Berenstain在1983年火灾前后对Kutai National Park一群长尾猕猴进行全天行为观察，火灾后4个月取食昆虫/毛虫、叶、茎、叶柄和龙脑香未熟种子的时间比例急增，休息增加、觅食减少。McConkey et al.在1997年严重干旱前后研究中加里曼丹Barito Ulu两个杂交长臂猿群食物选择，发现食物选择受天气驱动的食物可得性变化影响；低降雨果少时取食更多榕果、花和嫩叶，干旱期花消耗异常峰值与El Ni?o诱导的大年结实（mast）导致花异常丰富有关。Russon et al.研究1997年干旱和火灾后Kutai National Park猩猩取食、饮食和活动，火灾后第一年猩猩取食其首选食物类别次数加倍，饮食更多样（物种数多50–100%），但水果食物较少；火灾后12–15年饮食恢复原模式；火灾后3–4年取食少、休息多，12–15年后随食物可得性和分布变化恢复火灾前活动模式。Ashbury et al.利用2010–2018年纵向数据比较2015年火灾前和火灾后至32个月成年雌性猩猩低果期活动与饮食，火灾后低果期雌性休息更多、移动更少，取食较少偏好食物（如树皮、髓、成熟叶）。Erb et al.比较成年具凸缘雄性（flanged male）猩猩在2015年火灾造成80天空气质量差之前5个月、期间2个月和之后3个月的活动与饮食，烟雾期和烟雾后休息更多；烟雾后移动更少同时摄入更多卡路里。家域与群体凝聚力方面4项研究：1983年火灾后4个月长尾猕猴日范围大减、更多地栖、群体凝聚力降低；苏门答腊siamang在1997年火灾后3–11年，家域含火损栖息地的群体未实质扩展至恢复区，但火灾后18年3群中2群家域包含大量烧伤栖息地，2002年（火灾后5年）烧伤内部无siamang群，2012–2017年有两群和两个以上独居个体在此活动；婆罗洲2015年火灾后Sebangau白须长臂猿火损家域群家域位置发生偏移（至火灾后3年），相邻未重叠火损群无变化；Tuanan具凸缘雄性猩猩日路径长度在烟雾后3个月较烟雾前5个月下降。社会行为方面3项：Sebangau白须长臂猿在2006年火灾烟雾日唱歌天数和鸣唱回合（song bout）长度较非烟雾日减少；2015年火灾后3个月Tuanan具凸缘雄性猩猩在烟雾期间和/或长期暴露后长叫（long call）率下降；Ashbury et al.记录2015年火灾后低果期成年雌性与已断奶幼仔、亲缘和非亲缘成年雌性关联概率下降，攻击性互动（agonism）概率增加。结论是灵长类表现行为调整，但多呈节能和社会互动改变。
健康与身体状况（Health and physical condition）：5项研究考察火灾和烟雾对婆罗洲猕猴和猩猩状况与健康影响。1982–1983年干旱和火灾后Kutai National Park长尾猕猴似体重下降、外观消瘦。Tuanan的Erb et al.在2015年火灾烟雾前后用尿液分析监测具凸缘雄性猩猩能量状态并记录长叫，烟雾后3个月尿样含酮体（ketones，提示脂肪分解）比例增加，声音质量下降（粗糙、扰动和双音（biphonation）增加）。Sebangau的Gwynn et al.研究2015年烟雾前后猩猩胃肠道寄生虫，烟雾暴露后 Enterobius 和 Trichuris spp. 流行率更高，钩虫（Necator americanus/Ancylostoma duodenale）感染强度更高。Sherman et al.研究2007–2017年加里曼丹猩猩转移，2015和2016年转移最高，火灾影响区和邻近人类改造区转移水平高；转移个体中约一半饥饿、营养不良或体重不足的猩猩因2015年火灾被赶出栖息地。结论是火灾和烟雾与身体状况下降、寄生虫感染和转移增加相关。

讨论总结与研究结论翻译：该综述指出，El Ni?o驱动的环境变化对东南亚灵长类影响多样，多数研究显示种群和个体层面的显著效应。干旱和火灾可导致栖息地丧失与退化以及长期低果期，引起饮食、行为和家域变化并影响身体状况；短期内最严重地区个体可能直接死于火灾或被迫迁移，进入人类主导环境时可能引发人为干预；长期后果包括森林碎片中种群拥挤、群体变小、婴儿存活率降低以及少数局部灭绝（local extirpation）。吸入烟雾可导致节能型活动模式、声音行为和声音质量改变，并可能促使整体健康下降。文献在规模和范围上有限：仅15项研究，地理和分类代表性窄；东南亚105种灵长类中仅7种（7%）被研究（大型类人猿33%、小型类人猿16%、猴类5%、眼镜猴和链鼻类0%），猩猩研究最多，懒猴和眼镜猴（占东南亚灵长类22%）无研究。仅印度尼西亚婆罗洲和苏门答腊有代表。研究偏强El Ni?o事件，尤其是1997–1998和2014–2016，1982–1983前无研究；中等事件仅一项但显示行为变化。火灾是最常研究因素，10项中9项记录负面影响，1项长鼻猴因偏好河岸和海岸栖息地而受影响比例小。烟雾仅涉及婆罗洲猩猩和白须长臂猿，与圈养猕猴烟雾暴露证据一致，提示长期健康后果。干旱和热研究较少，但显示植物生产力下降、果实可得性降低，并与行为、饮食和生理状况变化相关。研究的环境、分类和地理范围有限可能使认识偏斜；火风险较低地区影响可能更细微；多数研究将变化归因于火灾或烟雾，但极端高温和干旱也直接或间接通过植物生产力影响栖息地和食物资源；这些相互关联因素很少被共同考虑。长期影响方面，三分之一研究依赖≤1年数据或一次性事件后调查，不能揭示种群如何适应或恢复；少数长期研究（跨度达40年）显示持续监测的重要性，两项研究提示若森林自然再生，灵长类可在约20年内恢复和利用烧伤森林；此类数据稀少，因长期野外研究困难和El Ni?o不可预测，研究多集中于长期研究站点。建议扩大地理和分类代表性，利用相机陷阱、无人机和自动录音单元等技术增强数据收集并降低人员风险，建立研究人员网络和长期比较数据集以加强区域保护。

研究结论部分翻译：该综述强调El Ni?o对灵长类的显著影响，并突出需要更全面地研究灵长类对环境极端事件的响应。鉴于气候变化可能导致El Ni?o频率和强度增加，迫切需要了解这些事件如何影响最脆弱地区的灵长类，尤其是东南亚。考虑到灵长类体型较大、被认为具有魅力以及在生态系统健康和功能中的关键作用，它们是研究气候驱动事件的理想焦点类群。研究人员建议开展更多研究，以扩大地理和分类学代表性，从而增进对El Ni?o跨分类单元和区域影响多样性和严重性的理解。利用相机陷阱（camera traps）、无人机（drones）和自动录音单元（autonomous recording units）等先进研究技术，可增强数据收集，同时降低人员风险，并提供对种群和物种特异性响应的更广泛认识。最后，合作至关重要，建立研究人员网络，特别是拥有长期研究站点的研究人员网络，将支持收集稳健的长期比较数据集，加强区域保护工作。考虑到El Ni?o等气候驱动事件对生物多样性和生态系统恢复力的潜在影响，科学家和保护实践者必须集体行动以应对这一全球重要问题。