《Animals》：Grey Squirrel Density and Damage in Relation to the Presence of Predators
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灰松鼠（Sciurus carolinensis）是英国的一种入侵物种，通过剥取阔叶树树皮造成重大的经济和生态损害。灰松鼠丰度与树木损害之间的关系仍知之甚少，恢复中的本地捕食者在缓解这些影响中的潜在作用同样如此。研究人员对英格兰和威尔士的22个林地样点开展了一
灰松鼠（Sciurus carolinensis）是英国的一种入侵物种，通过剥取阔叶树树皮造成重大的经济和生态损害。灰松鼠丰度与树木损害之间的关系仍知之甚少，恢复中的本地捕食者在缓解这些影响中的潜在作用同样如此。研究人员对英格兰和威尔士的22个林地样点开展了一项观测性调查，这些样点中松貂（Martes martes）和北方苍鹰（Accipiter gentilis）的出现情况各不相同，研究人员据此估算了灰松鼠密度并量化了树皮剥离损害。灰松鼠密度在各样点间存在差异。当分析仅限于松鼠出现的样点时，未检测到松鼠密度与观测树木损害之间存在显著关系。然而，当纳入未检测到松鼠的样点后，松鼠密度与树木损害呈正相关。捕食者的出现与显著较低的灰松鼠密度相关。相反，捕食者的存在与表现出树皮剥离损害的树木比例之间无显著关联。这些发现表明，捕食者可能有助于抑制灰松鼠种群，但树皮剥离受当代松鼠丰度以外的因素影响。应鼓励促进捕食者存在的森林管理实践，以支持降低灰松鼠密度，从而改善未来的树木健康。进一步研究应聚焦于新鲜损害评估和捕食者介导的行为响应，以更好地理解捕食者恢复、松鼠丰度与树木损害之间的联系机制。
一、研究背景与问题
灰松鼠（Sciurus carolinensis）于1876年至1929年间多次被引入英国，此后迅速扩散至全国，目前英国约有270万只灰松鼠，其中英格兰约194万只。作为英国最具经济意义的入侵哺乳动物之一，灰松鼠对林地生态系统和林业生产造成重大影响。其最广为人知的生态后果是导致本地红松鼠（Sciurus vulgaris）在英格兰、威尔士和苏格兰南部大部分地区的衰退，这一衰退由资源竞争和松鼠痘病毒传播共同驱动。此外，灰松鼠通过剥取树皮造成严重的经济损害，尤其危害10至40年树龄的悬铃木（Acer pseudoplatanus）、山毛榉（Fagus sylvatica）和桦树（Betula spp.）。树皮剥离使树木暴露于病原体，导致结构畸形、枝干断裂甚至树木死亡，从而降低木材产量和质量，损害碳封存潜力，并产生高昂的管理成本。据估计，灰松鼠每年在英格兰和威尔士造成的经济损失约为3700万英镑。
尽管经过数十年研究，树皮剥离行为的驱动因素仍不明确。营养假说认为松鼠剥皮是为了获取韧皮部糖分或钙等矿物质，而行为学解释则认为树皮剥离可能源于负面社会互动或高种群密度，尤其在幼年个体中。松鼠丰度与树木损害水平之间的关系仍不确定，这限制了管理策略的制定——目前的控制措施主要致力于减少种群规模，而非针对损害的行为驱动因素。
目前英国灰松鼠管理依赖诱捕和射杀等致死性控制手段。种群减少通常被认为能减轻树皮剥离损害，但将松鼠密度与损害水平联系起来的经验证据仍然有限。此外，种群规模的变化可能通过直接数量效应和间接行为响应改变环境影响。捕食压力可改变动物的空间利用、觅食活动和栖息地选择，从而影响其与脆弱资源的互动程度。这种“恐惧景观”框架下的行为响应包括提高警惕性、改变栖息地使用和减少在危险区域的觅食活动。因此，捕食者不仅通过直接减少猎物丰度影响生态系统，还可通过改变猎物行为产生影响。
近年来英国本地捕食者的重新引入使这一问题更具现实意义。松貂（Martes martes）已被重新引入英格兰和威尔士部分地区，此前在爱尔兰和苏格兰已有证据表明其有助于抑制灰松鼠种群。威尔士的证据显示松貂的存在可能改变灰松鼠的活动范围行为，符合恐惧景观效应，但实验研究报告的灰松鼠对松貂气味的反捕食响应较弱，表明行为响应可能有限或具有情境依赖性。北方苍鹰（Accipiter gentilis）是英国林地中另一个日益重要的灰松鼠捕食者，种群恢复后其分布范围扩大，饮食研究显示灰松鼠可构成其繁殖季节猎物的主要组成部分。然而，关于苍鹰是否影响灰松鼠丰度、行为或树皮剥离水平，目前知之甚少。
鉴于全国性灰松鼠根除的不现实性和持续致死性控制的高昂成本，识别能减少灰松鼠对林地影响的机制具有重要的生态和实践意义。尽管已有大量关于灰松鼠种群控制和树皮剥离损害的研究，但很少有研究在同一林地样点同时评估当代松鼠密度、捕食者出现情况和树木损害。本研究旨在探究灰松鼠丰度、捕食者出现与英国林地树木损害之间的关系，具体目标为：（1）确定灰松鼠密度与可观测树木损害之间是否存在关系；（2）确定灰松鼠捕食者（松貂和苍鹰）是否影响灰松鼠种群密度；（3）确定灰松鼠捕食者是否影响可观测树木损害的数量。研究人员预测：更高的灰松鼠密度与更大的树皮剥离损害相关（H1）；有捕食者出现的样点比无捕食者样点支持更低的灰松鼠密度（H2）；捕食者出现与较低水平的新鲜和/或总树皮剥离损害相关（H3）。
二、主要技术方法
研究样点位于英格兰和威尔士的公有林，由林业英格兰（15个样点）或威尔士自然资源局（9个样点）管理，样点间距至少1公里。样点选择标准为面积大于5公顷、超过50%的树木为橡树（Quercus robur或Q. petraea）、山毛榉或悬铃木，树龄10至40年。苍鹰和松貂的出现数据来自林业英格兰和威尔士自然资源局的记录 sightings 和已知苍鹰巢位置，以及文森特野生动物信托基金会的松貂分布图。灰松鼠密度估算采用基于相机陷阱图像的既有方法，每公顷部署一台相机（Browning Patriot Trail Camera），以花生和整粒玉米为诱饵，于2023年和2024年6月至8月间部署，连续5天采集图像，手动标记灰松鼠出现记录，计算每台相机每天的松鼠活动回合数，并通过已发表方程转换为每公顷密度估计值。树木损害评估采用最近邻法，每样点评估20个簇、每簇5棵树（共100棵），记录所有可见树皮剥离损害的年龄、位置和大小，并评估结构性影响（树冠断裂、主干扭曲、环剥）。数据分析在R 4.5.2中进行，使用线性模型、Wilcoxon秩和检验、Kruskal–Wallis检验、Spearman秩相关和普通最小二乘回归等方法。
三、研究结果
3.1 野外调查：共收集2023年12个样点的40,631张图像和2024年12个样点的256,148张图像。由于林业活动和通行限制，两个样点无法进行损害调查，最终保留22个样点进行分析。
3.2 灰松鼠密度：各样点灰松鼠密度范围从0到接近每公顷7只不等，四个样点未检测到灰松鼠，密度估计为零。
3.3 调查年份与树种：灰松鼠密度在调查年份间存在显著差异（Wilcoxon秩和检验：W = 118，p < 0.001）。橡树和山毛榉主导样点之间的松鼠密度差异仅呈现弱证据（W = 70，p = 0.056）。
3.4 灰松鼠密度与树木损害：当分析仅限于检测到灰松鼠的18个样点时，松鼠密度对总可见损害（含新旧损害）无显著影响（Spearman ρ = 0.41，p = 0.089；线性回归 β = 0.084 ± 0.171 SE，p = 0.628，R2 = 0.015）。但当纳入全部22个样点（包括四个未检测到松鼠的样点）后，松鼠密度与总可见损害之间出现显著正相关（Spearman ρ = 0.673，p < 0.001；线性回归 β = 0.312 ± 0.107 SE，95% CI = 0.088–0.535，p = 0.009，R2 = 0.298）。新鲜损害仅在六个样点观察到且无捕食者样点中不存在，无法进行正式推断。
3.5 捕食者存在与灰松鼠密度：两个样点缺乏苍鹰数据被排除（n = 16）。由于四分类捕食者变量（两者均无、两者均有、仅苍鹰、仅松貂）样本量高度不平衡（分别为2、9、4、1个样点）且违反模型假设，捕食者出现简化为二元变量（有捕食者或无捕食者）。线性模型显示，有捕食者出现的样点灰松鼠密度显著低于无捕食者样点（β = ?1.35 ± 0.33 SE，95% CI = ?2.05至?0.65，t = ?4.04，p < 0.001），模型解释了47.6%的松鼠密度变异（R2 = 0.476，F?,?? = 16.36，p < 0.001）。残差偏离正态性（Shapiro–Wilk检验：W = 0.735，p < 0.001），但无异方差性证据（Breusch–Pagan检验：BP = 0.38，p = 0.537）。
3.6 捕食者存在与灰松鼠树木损害：四分类捕食者变量下，各捕食者类别间可见损害树木比例无显著差异（Kruskal–Wallis检验：χ2 = 4.73，df = 3，p = 0.193）。二元捕食者变量下，有捕食者与无捕食者样点之间也无显著差异（Wilcoxon秩和检验：W = 26，p = 0.344）。无捕食者样点（n = 2）平均损害比例为0.60 ± 0.04 SD，有捕食者样点（n = 18）为0.38 ± 0.33 SD，但无捕食者样点数量极少，统计功效不足。
四、讨论与结论
本研究发现捕食者出现与显著较低的灰松鼠密度相关，但未提供捕食者存在与可观测树木损害之间存在直接关系的证据。松鼠密度与树木损害的关系取决于是否纳入未检测到松鼠的样点，凸显了在纯观测研究设计中联系当代松鼠丰度与可观测损害证据的复杂性。松鼠密度在松鼠出现的样点中对损害的解释力较弱，支持树皮剥离并非单纯密度依赖现象的观点，营养需求、资源可用性、种群结构或个体行为差异可能导致相似密度的松鼠产生不同水平的损害。捕食者与松鼠密度之间的负相关与苏格兰和爱尔兰松貂抑制灰松鼠种群的研究一致，直接死亡是最明显的解释机制，但行为途径（如提高警惕性、改变栖息地使用、降低觅食效率）也可能通过恐惧景观框架发挥作用。然而，捕食者出现与树木损害之间缺乏显著关系可能反映累积损害的长期存留特性、捕食者影响时间不足、统计功效有限，或松鼠密度降低幅度不足以改变损害水平。研究存在样本量小、捕食者类别代表性不平衡、无法控制松鼠控制历史和依赖现有分布记录等局限。
结论部分指出，从管理角度看，这些发现表明捕食者恢复可能有助于减少灰松鼠种群，支持了对恢复中的松貂和苍鹰种群生态作用的日益关注。然而，捕食者出现与可观测树木损害之间缺乏明确关系表明，松鼠丰度的降低本身可能不会立即转化为林地状况的可测量改善。随着捕食者种群持续扩张和恢复，管理者可监测新鲜损害以评估更高捕食者密度是否能减少灰松鼠对树木健康的进一步影响。总体而言，本研究证明捕食者存在与显著较低的灰松鼠密度相关，但提供的证据有限，不足以表明松鼠密度或捕食者出现能直接预测树皮剥离损害。结果强调了在评估入侵灰松鼠影响时考虑时间滞后、历史损害遗留和行为机制的重要性。未来研究应聚焦于量化新鲜树皮剥离损害和考察对捕食风险的行为响应，以更好地理解捕食者恢复如何影响灰松鼠种群及其对英国林地的影响。
