爬行动物中沙门菌属（Salmonella spp.）与大肠埃希菌（Escherichia coli）的全球流行率：一项系统评价与荟萃分析

《Frontiers in Microbiology》：Global prevalence of Salmonella spp. and Escherichia coli in reptile taxa: a systematic review and meta-analysis

　　

摘要专业翻译 背景： 爬行动物作为人兽共患病病原体的储存宿主已被充分描述，然而，目前尚缺乏跨越不同爬行动物类群的全球共识。本系统评价与荟萃分析旨在估算爬行动物中沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（Escherichia coli）的全球流行率，以概述其发生情况及其潜在的公共卫生意义。 方法： 本研究遵循系统评价与荟萃分析首选报告条目（PRISMA）指南。研究人员对PubMed、Scopus、ScienceDirect、Google Scholar和Medline五个在线数据库进行了全面检索以开展荟萃分析。采用随机效应模型合并流行率数据，并使用I2统计量量化异质性，以确保数据的稳健性。此外，通过Egger线性回归和Begg秩相关检验仔细评估了发表偏倚。 结果： 研究人员使用综合荟萃分析软件v4.0（Comprehensive Meta-Analyses software v4.0）检验了沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（Escherichia coli）的合并流行率。共有189项研究符合纳入本荟萃分析的标准。在这些研究中，共评估了24,152份标本，从而评价了5,046株大肠埃希菌（E. coli）和沙门菌属（Salmonella spp.）分离株。大肠埃希菌（E. coli）和沙门菌属（Salmonella spp.）的总体合并流行率分别为25.1%（95% CI: 18.9–32.5%）和33.3%（95% CI: 29.3–37.5%）。蜥蜴表现出最高的合并流行率，为36.8%（95% CI: 21.5–55.4%），而蛇的流行率最低，为16.8%（95% CI: 8.7–29.9%）。在地理分布方面，印度尼西亚的合并流行率最高，沙门菌属（Salmonella spp.）达98.7%（95% CI: 88.1–99.9%），大肠埃希菌（E. coli）同样高达98.7%（95% CI: 88.1–99.9%）。按样本类型进行的亚组分析显示，沙门菌属（Salmonella spp.）的最高合并流行率见于复合粪便样本，达45.8%（95% CI: 32.5–59.8%）。相反，对于大肠埃希菌（E. coli），最高合并估计值来自独立粪便样本，为40.5%（95% CI: 7.6–84.9%）。方法学亚组分析显示，培养与血清分型相结合的方法在沙门菌属（Salmonella spp.）中产生了最高的合并流行率，为48.1%（95% CI: 35.6–60.9%）。相比之下，大肠埃希菌（E. coli）的最高合并流行率为50.3%（95% CI: 32.2–68.3%），该结果来自采用培养、生化检测和血清分型联合方法的研究。 结论： 爬行动物中沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（E. coli）存在较高的全球定植负担，且因宿主分类学、地理区域和诊断方法的不同而存在显著差异。这些发现强调了这些细菌在爬行动物中的广泛存在及其作为人兽共患病病原体的潜在重要性。

论文主体内容总结

1 引言

动物体内定植着微生物组，这些微生物在宿主代谢和免疫功能中发挥重要作用。爬行动物是脊椎动物中进化与生态多样性最高的类群之一，但历史上其微生物群研究主要集中于向人类传播疾病的能力。随着全球爬行动物饲养热潮及人-动物接触界面的扩大，爬行动物相关疾病对公共卫生构成更大威胁。许多引起人兽共患病的爬行动物相关细菌属于肠杆菌科（Enterobacteriaceae），包括沙门菌属（Salmonella）、埃希菌属（Escherichia）、克雷伯菌属（Klebsiella）、柠檬酸杆菌属（Citrobacter）、变形杆菌属（Proteus）、志贺菌属（Shigella）和耶尔森菌属（Yersinia）。爬行动物已被确认为沙门菌属（Salmonella）的重要储存宿主，估计占人类不明来源沙门菌病的6%。其他频繁检出的爬行动物相关人兽共患病菌群包括分枝杆菌属（Mycobacterium）、衣原体属（Chlamydia）、钩端螺旋体属（Leptospira）以及系统发育群B1的大肠埃希菌（Escherichia coli）。然而，这些肠道细菌在爬行动物肠道微生物群中的生态学和基线流行率仍存较大争议。培养独立的分子采样技术显示沙门菌属（Salmonella）在爬行动物肠道微生物群中丰度较低或不稳定，而圈养状态、饮食、温度和传播途径等变量也影响其持续存在。为解释这些差异，研究人员开展了聚焦爬行动物的系统评价和荟萃分析，以确定沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（E. coli）的流行率，从而以“同一健康”（One Health）视角理解其对兽医和人类健康的影响。

2 材料与方法

2.1 系统评价与方案注册

本评价旨在评估截至2025年12月发表的同行评议期刊中，不同爬行动物物种中沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（Escherichia coli）的全球流行率、血清型多样性和分布。研究遵循系统评价与荟萃分析首选报告条目（PRISMA）指南。

2.2 数据库检索策略

研究人员对PubMed、Scopus、ScienceDirect和Medline数据库进行了系统检索，检索时间截至2025年12月30日，使用特定关键词组合。最后一次检索于2026年3月3日进行。

2.3 研究筛选

三名作者通过标题和摘要的系统评审进行纳入筛选。两名评审员独立评估所有标题、摘要和选定全文，第三名评审员调解分歧。若多个出版物涉及同一研究，则保留最全面的版本。

2.4 纳入与排除标准

纳入标准要求文章为全文、同行评议、报告任何爬行动物目的原始研究，明确详述从泄殖腔/粪便/肠道样本中检测沙门菌属（Salmonella spp.）和/或大肠埃希菌（E. coli）的方法学，并报告可进行正式荟萃分析的可获取定量数据。排除非爬行动物宿主、非目标细菌、无效样本类型、综述及评论性文章。个体爬行动物少于10只的数据集被剔除。

2.5 数据提取

使用预先试用的标准化表格提取研究详情、宿主详情和分离株详情。若研究涉及多个物种、地点或检测方法，则拆分为独立行以进行亚组分析。样本/标本被选为分析单位。

2.6 纳入研究的质量评估

采用乔安娜布里格斯研究所（JBI）流行率数据研究报告清单进行方法学质量评估，共八项适用标准，最高8分。评分低于4为低质量，4至6为中等质量，大于6为高质量。所有189篇论文评分均大于5，符合纳入基准。

2.7 数据综合与数据分析

使用综合荟萃分析（CMA）软件v4.0进行荟萃分析。采用随机效应模型生成合并流行率森林图及95%置信区间（CI）。使用I2统计量评估异质性，并计算tau-squared（τ2）估计研究间方差。亚组分析基于样本类型、诊断方法和地理区域进行。

2.8 发表偏倚

使用漏斗图、Begg和Mazumdar秩相关检验及Egger回归检验评估发表偏倚，p<0.05被认为具有统计学显著性。

3 结果

3.1 文献检索与合格研究

初次系统检索从五个电子数据库获得2,124条记录，排除547条重复后筛选1,577条，排除1,249条后评估328篇全文，最终排除139篇，纳入189项合格研究。

3.2 各大洲文章分布

189项研究发表于1968年至2025年。欧洲贡献最多研究（n=59），其次为亚洲（n=38）、北美洲（n=38）、南美洲（n=23）、非洲（n=15）、大洋洲（n=14）和其他类别（n=2）。欧洲采样爬行动物数量最高（n=7,091），其次为亚洲（n=6,091）。

3.3 沙门菌属和大肠埃希菌在爬行动物类群中的分布

蛇中沙门菌属（Salmonella spp.）阳性率为50.9%（1,571/3,086），大肠埃希菌（E. coli）为17.7%（182/1,026）。蜥蜴中沙门菌属阳性率为28.0%（3,055/10,926），大肠埃希菌阳性率最高为38.1%（821/2,154）。鳄目中沙门菌属阳性率为29.6%（271/916），大肠埃希菌为24.7%（132/534）。龟鳖目中沙门菌属流行率为23.4%（1,343/5,744），大肠埃希菌阳性率为27.5%（315/1,145）。

3.4 按爬行动物物种的文章分布

龟鳖目是最常研究的类群，占35%（n=86），蜥蜴占32%（n=80），蛇占28%（n=69），鳄目占5%（n=13）。多数研究来自圈养（n=87，46%）和野生捕获（n=70，37%）种群。泄殖腔/粪便样本是最常采集的样本类型（126项研究）。最常用的检测方法为培养、生化鉴定和血清分型联合（96项研究，49%）。

3.5 爬行动物中大肠埃希菌和沙门菌属总体流行率的荟萃分析结果

大肠埃希菌（E. coli）定植的总体合并流行率为25.1%（95% CI: 18.9–32.5%，τ2=1.578，I2=94.9%），沙门菌属（Salmonella spp.）为33.3%（95% CI: 29.3–37.5%，τ2=1.110，I2=96.1%）。沙门菌属（Salmonella spp.）总体上比大肠埃希菌（E. coli）常见约8.2%。

3.6 按爬行动物类群的流行率

大肠埃希菌（E. coli）方面，蜥蜴合并流行率最高为36.8%（95% CI: 21.5–55.4%），鳄目为25.3%（95% CI: 10.0–50.8%），龟鳖目为21.9%（95% CI: 14.1–32.3%），蛇最低为16.8%（95% CI: 8.7–29.9%）。蜥蜴亚组中，鬣蜥最高为56.5%（95% CI: 31.7–78.5%），壁虎为15.1%（95% CI: 3.5–46.4%）。龟鳖目中，水龟最高为41.1%（95% CI: 18.1–68.9%），乌龟最低为14.2%（95% CI: 8.6–22.5%）。沙门菌属（Salmonella spp.）方面，蛇最高为49.4%（95% CI: 40.1–58.9%），蜥蜴为34.5%（95% CI: 28.8–40.7%），龟鳖目为23.2%（95% CI: 17.9–29.4%）。蜥蜴亚组中，鬣蜥最高为50.0%（95% CI: 36.4–63.6%），壁虎为29.7%（95% CI: 19.6–42.4%）。龟鳖目中，水龟最高为26.7%，乌龟为24.7%，陆龟为23.4%，广义龟鳖目最低为6.6%。

3.7 肠道沙门菌亚种、血清型和人兽共患病菌株

肠道沙门菌（Salmonella enterica）占沙门菌感染的99.96%，肠道亚种（I）最常见（68.5%），其次为双亚利桑那亚种（IIIb）、豪顿亚种（IV）、萨拉姆亚种（II）和亚利桑那亚种（IIIa）。肠道亚种（I）是乌龟和蜥蜴中最常见的亚种，而双亚利桑那亚种（IIIb）主要感染蛇。鉴定出超过500种血清型，圈养动物血清型多样性更高。肠道沙门菌（S. enterica）肠道亚种（I）的全球合并流行率为35.1%（95% CI: 31.4–39.1%），蛇（45.3%）和蜥蜴（38.5%）中最高。宿主泛嗜性人兽共患病菌株总体合并流行率为18.4%（95% CI: 14.1–23.6%），以肠道亚种（I）血清型为主。非人兽共患病冷血动物菌株（II、IIIa、IIIb、IV亚种）合并流行率较低，为5.9%（95% CI: 3.8–9.1%），但在蛇和乌龟亚组中表现出显著的宿主特异性聚集。

3.8 按大洲的亚组分析

沙门菌属（Salmonella spp.）方面，亚洲合并流行率最高为40.6%（95% CI: 31.3–50.6%），非洲为38.4%（95% CI: 25.7–52.9%），南美洲为37.5%（95% CI: 24.4–52.6%），北美洲为32.5%（95% CI: 24.0–42.4%），欧洲为31.0%（95% CI: 25.1–37.7%），大洋洲最低为19.9%（95% CI: 8.6–39.6%）。大肠埃希菌（E. coli）方面，大洋洲最高为57.4%（95% CI: 15.4–90.9%），北美洲为44.9%（95% CI: 19.7–73.0%），欧洲最低为13.2%（95% CI: 6.4–25.5%）。

3.9 按国家的亚组分析

沙门菌属（Salmonella spp.）方面，印度尼西亚合并流行率最高为98.7%（95% CI: 88.1–99.9%），泰国为91.1%（95% CI: 2.5–100.0%），最低为特立尼达（14.4%）和新西兰（4.4%）。大肠埃希菌（E. coli）方面，印度尼西亚最高为98.7%（95% CI: 88.1–99.9%），其次为厄瓜多尔（86.8%）和南非（79.2%），最低为马来西亚（10.5%）、意大利（4.8%）和保加利亚（3.6%）。

3.10 按样本类型的亚组分析

沙门菌属（Salmonella spp.）方面，复合粪便样本合并流行率最高为45.8%（95% CI: 32.5–59.8%），口腔和泄殖腔拭子联合最低为13.4%（95% CI: 7.2–23.6%）。大肠埃希菌（E. coli）方面，独立粪便样本最高为40.5%（95% CI: 7.6–84.9%），泄殖腔/粪便样本为31.8%（95% CI: 22.3–43.2%），口腔拭子最低为18.0%（95% CI: 10.9–28.3%）。

3.11 按检测方法的亚组分析

沙门菌属（Salmonella spp.）方面，培养联合血清分型合并流行率最高为48.1%（95% CI: 35.6–60.9%），培养、生化和血清分型联合为35.5%（95% CI: 29.9–41.4%），培养联合MALDI-TOF MS最低为8.9%（95% CI: 2.1–30.1%）。大肠埃希菌（E. coli）方面，培养、生化和血清分型联合最高为50.3%（95% CI: 32.2–68.3%），培养联合生化鉴定为23.1%（95% CI: 16.6–31.2%），培养联合PCR为14.9%（95% CI: 6.0–32.5%），培养联合MALDI-TOF MS最低为3.9%（95% CI: 1.9–7.5%）。

3.12 随时间变化的元回归分析

沙门菌属（Salmonella spp.）流行率与发表年份呈显著正线性趋势（F(1, 161)=103.40，p<0.001，R2=0.391），斜率β=1.64（SE=0.162，p<0.001），估计年均增加1.64%。大肠埃希菌（E. coli）流行率与发表年份呈显著中等正相关（F(1, 55)=11.31，p=0.0014，R2=0.171），斜率β=0.88（SE=0.263，p=0.0014），估计年均增加0.88%。Z检验表明沙门菌属（Salmonella spp.）流行率增长显著快于大肠埃希菌（E. coli）（Δβ=0.7595，Z=2.459，p=0.0139）。

3.13 纳入研究的发表偏倚风险

漏斗图分析及Begg和Egger检验显示，泄殖腔样本中大肠埃希菌（E. coli）研究（p=0.010）和非洲沙门菌属（Salmonella spp.）研究（p=0.039）存在统计学显著的不对称性，提示这些亚组可能存在发表偏倚。

4 讨论

本研究是首个联合估计爬行动物中沙门菌属（Salmonella spp.）和大肠埃希菌（Escherichia coli）流行率的全球系统评价和荟萃分析。大肠埃希菌（E. coli）在爬行动物中的合并流行率为25.1%，高于动物源性食品中的15%。沙门菌属（Salmonella spp.）合并流行率为33.3%，与既往报告的30.4%相近，进一步支持爬行动物作为沙门菌属（Salmonella）重要储存宿主的角色。多数研究涉及圈养（45.9%）和野生捕获（35.9%）爬行动物。圈养环境、饮食和饲养管理可显著影响微生物组成，圈养压力可能导致免疫缺陷，增加条件致病菌定植风险。蛇中沙门菌属（Salmonella spp.）流行率最高（49.4%），可能与其食肉性摄食行为、环境暴露及无症状携带状态有关。方法学方面，培养联合血清分型产生最高流行率，而分子技术（PCR）和先进分析技术（MALDI-TOF MS、全基因组测序）应用有限。肠道沙门菌（S. enterica）肠道亚种（I）是最常见亚种，人兽共患病菌株以宿主泛嗜性血清型为主。沙门菌波哥大亚种（Salmonella bongori）在所有数据集中完全缺失，可能受地理流行性和竞争限制。儿童因免疫系统未发育完全且手-口接触频繁，对爬行动物相关沙门菌病尤其易感。