《Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences》：Migration and repeat spawning dynamics of acoustically tagged Atlantic Salmon (Salmo salar) kelts through the Gulf of St. Lawrence
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大西洋鲑（Salmo salar）展现出多样的生活史策略，其中部分个体可进行多次产卵。重复产卵个体（repeat spawners）在种群评估中常被忽视。研究人员分析了2008–2019年间在加拿大三条河流（Miramichi、Restigouche和Casc
大西洋鲑（Salmo salar）展现出多样的生活史策略，其中部分个体可进行多次产卵。重复产卵个体（repeat spawners）在种群评估中常被忽视。研究人员分析了2008–2019年间在加拿大三条河流（Miramichi、Restigouche和Cascapedia）标记的530尾产后洄游鱼（kelt）的声学遥测数据，以探究：（1）不同种群及时间尺度上重复产卵的发生频率；（2）连续型（consecutive）与隔年型（alternate）再调理策略的相对重要性；（3）通过圣劳伦斯湾（Gulf of St. Lawrence, GoSL）的空间与时间迁移动态。总体而言，15.5%的被标记kelt被检测到在连续年份（8.6%）或隔年（6.9%）洄游返回河流产卵。来自三条河流的隔年产卵个体同步通过贝尔岛海峡（Strait of Belle Isle, SoBI）进入拉布拉多海（Labrador Sea），提示存在环境因素影响。研究结果揭示了种群特异性差异及再调理行为的条件依赖性可塑性，强调了在评估与管理大西洋鲑种群时纳入重复产卵个体的重要性，以促进其恢复力。
一、研究背景与科学问题
大西洋鲑（Salmo salar）具有高度多变的成熟时间表，个体在海中生活1–4年后洄游至出生河流产卵。虽然多数鱼类能存活至首次产卵（约80%），但仅有少数个体能够存活并多次产卵（8%–40%，取决于体型与环境条件）。这些产卵后的成体被称为kelt，可能在淡水中越冬或在产卵后立即返回海洋。kelt在其一生中最多可重复产卵七次。重复产卵个体在种群中占比0%–26%，且雌性比雄性更可能洄游返回。重复产卵通常被视为大西洋鲑的关键生活史特征，可通过增加终生繁殖输出并缓冲海洋存活率较低的年份来增强种群稳定性。尽管重复产卵个体通常仅占产卵种群的一小部分，但由于其通常比初次产卵个体更年长、体型更大且繁殖力更强，其种群贡献可能不成比例地大，在补充量较低的年份尤为重要。然而，重复产卵个体的贡献和动态在种群评估中常被忽视，在精细时空尺度上仍缺乏了解。基于此，本研究利用11年（2008–2019）的协作声学遥测网络，对来自加拿大三条主要鲑鱼河流（Cascapedia、Restigouche和Miramichi）的kelt进行追踪，旨在探究：（1）跨时间和多群体的重复产卵频率；（2）种群内连续型与隔年型再调理行为的采用情况；（3）kelt在产卵河流与海洋摄食场之间的迁移动态，如时空分布。
二、研究内容与主要结论
本研究对530尾在春季海迁期间标记的kelt进行了声学追踪，其中至少90%（436/478）的标记kelt离开河口进入圣劳伦斯湾（GoSL）。近半数（48%）被检测到离开GoSL，其中8.6%（41/478）作为连续产卵个体返回河流，32%（155/478）作为预定隔年产卵个体继续向海迁移，6.9%（33/478）作为成功隔年产卵个体在标记后次年返回。总体而言，15.5%（74/478）的标记kelt返回河流进行重复产卵，这一比例在河流间和初次海龄间保持一致，但雌性返回的可能性是雄性的两倍。年返回率在4.0%–29.3%之间波动且无显著趋势。Miramichi河kelt连续年份重复产卵的可能性是Restigouche河的两倍。所有重复产卵个体均返回其被标记的河流，未观察到产卵季节的明显迷路（straying）现象。超过一半（45尾）的返回kelt在再次产卵并越冬后的次年春季被重新检测到。十尾个体被检测到在标记后两次返回产卵，七尾雌性被记录到产卵四次。在迁移时间方面，kelt进入GoSL的日期因河流而异，从5月中旬（Miramichi）至6月初（Cascapedia）。大多数kelt通过贝尔岛海峡（SoBI）离开GoSL，平均日期为7月7日±7天，在GoSL停留20–71天。连续产卵个体平均于7月11日±13天返回各自出生河流。隔年产卵个体于次年通过卡博特海峡（Cabot Strait）重新进入GoSL，平均日期为5月21日±27天。研究还观察到再调理策略的显著可塑性，12%的返回kelt在不同产卵事件间切换连续型与隔年型策略。
三、关键技术与方法
本研究主要采用声学遥测技术，在三条河流（Cascapedia、Restigouche和Miramichi）的kelt春季海迁期间（4月下旬至5月中旬）通过飞钓或旋转钓具捕获，并在河岸标记点进行手术植入声学发射器（Vemco/Innovasea V9、V13或V16型号）。部分个体（52尾，2014–2016）同时携带外部弹出式卫星档案标签（pop-up satellite archival tags, PSATs）。接收器阵列（Vemco/Innovasea VR2、VR2W、VR2Tx、VR4或VR2AR）部署于潮头位置、外河口及主要海洋通道（贝尔岛海峡和卡博特海峡），其中贝尔岛海峡阵列由大西洋鲑联合会（ASF）季节性运营（22–68个接收器），卡博特海峡阵列由海洋追踪网络（OTN）全年运营（37–162个接收器）。鳞片样本用于年龄判定（依据ICES 2011指南），通过年轮模式和产卵相关侵蚀推断河流年龄、海龄及产卵历史。检测数据经OTN数据中心访问并过滤，使用R软件（v4.1.0）进行分析，采用线性回归、χ2检验、比值比（odds ratio）和方差分析（ANOVA）等统计方法。
四、研究结果
（一）标记概况
共标记530尾kelt，分别来自Miramichi（n=354；2008–2018）、Restigouche（n=123；2013–2018）和Cascapedia（n=53；2018–2019）河流。大多数为两次海冬（two sea-winter, 2SW）初次产卵雌性（79.9%）。基于鳞片和声学标签检测数据的综合判断，Miramichi、Restigouche和Cascapedia标记的多次海冬（MSW）kelt中重复产卵个体分别占22.1%、20.8%和5.0%。
（二）检测与返回
至少90%的标记kelt离开河口进入GoSL。近半数（48%）随后被检测到离开GoSL，或返回河流成为连续产卵个体（8.6%），或继续向海迁移成为预定隔年产卵个体（32%）及成功隔年产卵个体（6.9%）。在通过SoBI离开GoSL的kelt中，19%（n=36）至少存活一个冬季；15%通过卡博特海峡（n=26）或SoBI（n=2）返回，4%在SoBI/卡博特未被检测到但被检测到进入河流。总体重复产卵返回率为15.5%，在河流间和初次海龄间一致，但雌性返回率是雄性的两倍。年返回率无显著趋势。Miramichi河kelt连续年份重复产卵的可能性是Restigouche河的两倍。在所有河流和年份中，通过SoBI离开GoSL的kelt数量均多于作为连续产卵个体返回的数量。所有重复产卵个体均返回其标记河流，仅有一例探索性行为：一尾来自Cascapedia河的个体在重复产卵迁移期间短暂进入Nepisiguit河约6天，随后返回Chaleur湾，未再被检测到进入该河。
（三）迁移时间
kelt进入GoSL的标准化日期因河流而异，平均从5月中旬（Miramichi）到6月初（Cascapedia）。预定和成功隔年产卵个体通过SoBI离开GoSL的标准化日期比连续产卵个体返回河口早6天。大多数kelt于7月7日±7天通过SoBI离开GoSL，在GoSL停留20–71天。仅四尾个体被检测到通过卡博特海峡离开（5月20日至7月18日），且无一返回当年产卵。连续产卵个体平均于7月11日±13天返回各自出生河流，在GoSL停留36–74天。隔年产卵个体于次年通过卡博特海峡重新进入GoSL（平均5月21日±27天），两尾通过SoBI返回。隔年产卵个体迁移通过GoSL并返回各自外湾的平均日期为6月13日±14天。机会性检测包括一尾2016年9月在格陵兰附近的kelt，以及另一尾在拉布拉多海越冬、2017年5月经卡博特海峡、6月返回Miramichi河的个体。
五、讨论与结论
本研究表明，重复产卵个体虽然数量有限，但却是大西洋鲑种群恢复力的关键组成部分。15.5%的标记个体返回至少产卵一次，凸显了重复产卵个体在三个种群中的生态重要性。尽管重复产卵个体数量较少，但其较大的体型使其相对于初次产卵个体具有不成比例高的产卵贡献，在海洋存活率低、产卵逃逸量低于保护要求的系统中尤为重要。连续型与隔年型再调理策略的并存反映了将繁殖输出分散到不同年份和环境条件下的生活史策略。河流间再调理率、迁移时间和返回模式的差异进一步表明局部适应和条件依赖性可塑性，强调需要针对种群的管理。Miramichi河kelt连续年份重复产卵的可能性更高，可能反映该种群中grilse（一次海冬鲑鱼）比例较高，较小体型和较早成熟个体需要更短的再调理时间。研究未观察到重复产卵成体的迷路现象，表明kelt可能比初次产卵个体具有更强的归巢能力或河流忠诚度。大多数kelt通过SoBI离开GoSL，确认其是kelt和post-smolt从GoSL进入北大西洋的主要通道，而卡博特海峡路线罕见且未观察到返回个体。再调理策略的可塑性（12%的返回kelt切换策略）与条件依赖性成熟一致。两种再调理策略均存在权衡：连续产卵个体海洋暴露和迁移成本较短，但可能因体型较小而牺牲能量储备和配子质量；隔年产卵个体在海上停留更长时间，可能达到更大体型和更高繁殖力，但面临更高的累积死亡风险。尽管存在额外风险，预定隔年产卵个体离开GoSL的数量始终超过连续产卵个体，表明更多个体倾向于该策略或该策略在GoSL中具有更高的存活率。
研究结论指出，在GoSL中重复产卵个体的低发生率可能反映了当代海洋条件施加的累积能量限制，降低了重复产卵（iteroparity）所能提供的缓冲能力。鉴于其对产卵量和补充稳定性的不成比例贡献，重复产卵个体的丧失增加了种群人口统计风险，尤其在产卵逃逸量已低于保护要求的地区。从管理角度看，研究结果强调需要保护和促进重复产卵，应将其视为恢复目标。优先行动包括保护kelt下游迁移、减少兼捕和操作死亡率、维持热避难所和能量有利的迁移通道的可用性，并将重复产卵指标纳入种群评估和保护限值。将种群特异性的重复产卵个体丰度和存活监测纳入管理框架，有助于追踪恢复力并评估恢复进展。未来结合全年海洋监测、精细追踪和基因组工具的研究将有助于识别实现成功再调理的环境驱动因素和生理阈值。
