花部性状与两性花丰度塑造雌雄同株异位种群中雌性生殖优势的机制研究

《American Journal of Botany》：Floral traits and hermaphrodite abundance shape female advantage in a gynodioecious plant

　　

： 前提：雌雄同株异位（gynodioecy）的维持依赖于雌性个体在种子适合度上的优势，而这种优势取决于种群的性比（sex ratio）。研究人员假设，无茎蝇子草（Silene acaulis）的雌性个体可能表现出与提高异交授粉效率相关的花部性状，且性比会影响花粉限制（pollen limitation）和近交衰退（inbreeding depression）的程度，使得雌性优势在两性花频率较高时最为显著。 方法：研究人员通过对比两个性比不同的样地，将花部形态和自然授粉的观测与授粉实验相结合，考察性比如何影响雌性优势。通过比较样地尺度性比与焦点植株周围1 m范围内的局部尺度性比，描述了性比的空间结构特征。 结果：研究发现了雌性优势通过授粉过程产生频率依赖（frequency dependence）的证据。随着局部两性花丰度的增加，雌性个体更有可能接收到花粉并结实。性比存在空间结构，且仅局部性比对生殖过程有显著影响。两性个体的花粉限制均同样严重，但雌性花更长的柱头增加了花粉沉积的机会。两性花个体在种子萌发阶段表现出近交衰退，但近交并不能完全解释雌性优势。 结论：研究确认了雌雄同株异位物种中雌性个体的生殖优势，并表明这种优势部分通过更长的柱头最大化花粉接收、从而获得更优的授粉介导的种子生产来实现。雌性优势在局部尺度上表现出负频率依赖，即当附近两性花丰度较高时雌性优势最为显著。这些结果推进了对种群生殖过程与性选择之间联系的理解。

论文解读文章

一、研究背景与科学问题

雌雄同株异位是一种雌性个体与两性花个体共存的性系统，被认为是雌雄异株（dioecy）从两性花状态演化而来的中间阶段。雌性个体由于丧失了通过花粉传递雄性适合度的机会，在进化上面临天然劣势，因此其长期维持必须依赖于通过雌性功能（即种子生产）获得至少1至2倍的适合度补偿，这一补偿被称为雌性优势（female advantage）。雌性优势的产生可能源于资源重新分配、通过专性异交避免近交衰退，以及性别特异的生物互作（如传粉者互作）等多种非排他性机制。然而，这些机制如何同时或独立发挥作用，以及它们如何受种群性比影响，目前尚不完全清楚。

操作性别比（operational sex ratio, OSR）在雌雄同株异位物种中变异显著，并可能通过影响花粉可获得性、两性个体的近交程度以及花部性状的差异选择，进而调节雌性优势的表达。此外，雌性和两性花个体在种群内部常呈现空间结构分布，这意味着性比的影响可能在局部尺度（如1 m半径内）比种群尺度更为重要。然而，将性比对雌性优势的多重影响机制在多个空间尺度上综合考察的研究仍十分匮乏，尤其是在长寿物种中。

本研究以长寿的高山及北极冻原物种无茎蝇子草为对象，旨在检验雌性优势的三种潜在机制：雌性功能分配的优越性、授粉成功的优越性以及避免近交的能力，并进一步考察这些机制是否随种群及局部性比变化而呈现频率依赖。

二、研究内容与主要结论

研究人员在美国科罗拉多州尼沃特岭长期生态研究站开展了系统研究。2023年夏季，研究人员调查了多个无茎蝇子草种群的性别比，并从中选取了位于性别比谱系两端的两个焦点样地（高两性花样地和低两性花样地）用于2024年的深入研究。在两个样地中，研究人员各标记了30株雌性和30株两性花植株，系统比较了花部形态（柱头长度、胚珠数量）、自然授粉情况（花粉沉积），并通过授粉实验评估了不同授粉处理下的结实率和累积生殖输出。

研究发现，雌性个体的柱头平均比两性花个体长1.70 mm，且柱头长度与胚珠产生概率显著正相关。在授粉方面，两性花个体整体上比雌性个体更有可能接收到花粉，但雌性花的授粉成功率随柱头长度增加而急剧上升，表明雌性个体经历了强烈的传粉者介导的选择压力以维持长柱头。局部性比的影响具有性别特异性：雌性个体周围两性花邻居数量增加时，其花粉接收概率和结实率显著提高，而两性花个体的授粉成功率不受邻居数量影响。授粉实验表明，两性个体均受到严重花粉限制，但雌性个体在异交处理下结实率显著高于两性花个体，确认了雌性生殖优势的存在。此外，两性花个体具有较高的自花授粉潜力，自交种子在萌发阶段表现出显著近交衰退，但近交衰退程度不随邻居两性花数量变化。雌性优势表现出负频率依赖特征，即当周围两性花丰度增加时，雌性相对于两性花的结实优势显著增大。

三、主要关键技术方法

本研究采用野外调查与实验相结合的方法。样本来源于美国科罗拉多州尼沃特岭长期生态研究站的多个无茎蝇子草种群，2023年调查了15个样地的性别比，2024年选取高两性花和低两性花两个焦点样地进行深入研究。关键技术包括：花部形态测量（柱头长度、胚珠计数）、花粉沉积计数、授粉实验（设置不授粉、开放授粉、异交授粉和自交授粉四种处理）、种子萌发实验评估种子活力，以及基于广义线性混合模型（GLMM）的统计分析和Moran's I空间自相关分析。

四、研究结果

1. 1.
   性别比变异：尼沃特岭无茎蝇子草种群的两性花比例从0.425到0.904不等，雌性频率随海拔升高而增加。局部性比在两个焦点样地间存在差异，且均表现出显著的空间自相关，表明雌性和两性花个体在种群内呈空间聚集分布。
2. 2.
   雌性功能分配的性别差异：雌性个体的柱头显著长于两性花个体。柱头较长的花更有可能产生胚珠，且雌性个体在柱头较短时仍倾向于产生胚珠。在产生胚珠的花中，两性个体间的胚珠数量无显著差异。
3. 3.
   柱头长度与局部性比对授粉的影响：两性花个体整体上比雌性个体更易接收到花粉，但雌性花的授粉成功率随柱头长度增加而急剧上升。雌性花周围两性花邻居数量增加时，其花粉接收概率显著提高，而两性花个体的授粉不受邻居数量影响。
4. 4.
   授粉实验：雌性个体在异交处理下的结实率显著高于两性花个体，确认了雌性生殖优势。两性个体均严重花粉受限。雌性个体的结实率随周围两性花邻居数量增加而提高，而两性花个体的结实率不受影响。雌性优势随邻居两性花数量增加而增大。
5. 5.
   自花授粉与近交衰退：两性花个体在开放授粉和不授粉处理间的结实率无显著差异，表明自花授粉潜力较高。自交处理显著降低累积生殖输出，近交衰退主要体现为自交种子萌发率下降，但近交衰退程度不随局部性比变化。

五、讨论与结论

讨论部分指出，雌性优势表现出频率依赖特征，且这种频率依赖在局部尺度而非种群尺度上发挥作用。局部性比的空间自相关结构意味着雌性和两性花个体的分布并非随机，负频率依赖可能在精细空间尺度上维持雌雄同株异位系统的稳定。雌性个体通过更长的柱头补偿了缺乏自花授粉保障的劣势，而两性花个体虽然可通过自花授粉获得生殖保障，但自交后代萌发率极低，近交衰退显著降低了其累积生殖输出。研究未发现功能性雄株存在的证据，表明在落基山脉南部的无茎蝇子草种群中雌雄同株异位系统处于稳定状态。然而，该物种极长的寿命限制了对其性系统演化轨迹的直接评估。

结论部分翻译：本研究报告了雌雄同株异位物种中雌性生殖优势的频率依赖性和空间结构特征。雌性优势部分通过更长的柱头最大化花粉接收来实现，且当附近两性花个体丰度较高时雌性优势最为显著。近交衰退通过自花授粉降低了两性花个体的生殖输出，但不随邻居性比变化。该研究通过连接种群动态（性比）与维持雌雄同株异位的雌性优势机制，推进了对性系统演化动力学的理解。未来研究应关注性比对两性花个体雄性适合度的影响以及性比空间结构对性别特异适合度的作用。