广州城市公园花卉资源季节动态及其与访花蜜蜂和蝴蝶关联性的周年观测研究

《Insects》：Seasonal Variation in Floral Resources and Their Associations with Flower-Visiting Bees and Butterflies in Five Urban Parks in Guangzhou, China

　　

摘要：城市公园为访花昆虫提供花卉资源，但这些资源的可用性及其所承接的访花活动随季节而变化。研究人员于2025年3月至2026年2月对中国广州5个城市公园中的60个灌木与草本植物样方（quadrat）进行了重复调查，每个季节每样方调查3次，每次调查包含30分钟的访花昆虫观测。采用Friedman检验对样方水平的季节汇总数据进行季节差异评估；访花者多样性与丰富度指数的关联性采用以公园及公园内样方为随机截距的线性混合效应模型（linear mixed-effect model）进行分析；访花次数则采用以样方为聚类单元的聚类稳健标准误负二项回归（negative binomial regression）进行建模。平均花卉覆盖度（floral cover）从春季（25.4%）下降至冬季（12.9%），访花蜜蜂与蝴蝶的记录次数呈现相似的季节格局（总计分别为42,233次与15,255次；春季最高、冬季最低）。花卉覆盖度与蜜蜂和蝴蝶的多样性、丰富度及访花次数在混合模型的16个季节×响应组合中的13个组合中呈正相关，并在计数模型全部8个季节×类群组合中均呈正相关（标准化β = 0.17–0.36），而季节×预测因子交互作用在单项预测因子检验中均不显著（12项检验中11项不显著），表明各单项关联强度缺乏系统性季节变化的支持。这些发现刻画了所调查公园单个周年周期内的季节变化特征；由于本研究为观测性研究且仅覆盖一年，其结果提供的是研究假设而非经实证的管理成效，并凸显花卉资源连续性是值得进一步监测的研究主题。

广州城市公园花卉资源季节动态及其与访花蜜蜂和蝴蝶的关联：一项周年观测研究的系统解读

一、研究背景与问题提出

城市化进程深刻改变着植被结构与栖息地条件，对生物多样性及植物–访花者互作关系产生复杂影响。城市绿地作为城市绿色基础设施的重要组成部分，为访花昆虫提供栖息地与花卉资源。然而，城市环境中的花卉资源及其利用者同时面临多重胁迫，包括夜间人造光、空气污染对花香气味线索的降解、大气CO?浓度升高改变花粉营养组成，以及春季开花物候的偏移等。广州地处中国南方珠江三角洲，属南亚热带季风气候，年均温21.7–23.1°C，年均降水量约1923 mm，其建成区内管理公园全年均可观察到开花植物，为在周年周期内考察花卉资源与访花活动的季节变化提供了理想场所。

已有研究虽描述了广州地区访花昆虫与开花植物的季节变化，也有研究将蝴蝶多样性与公园尺度景观特征相关联，但针对同一批种植单元在周年内重复调查所产生的数据非独立性问题——重复调查嵌套于种植单元、种植单元嵌套于公园——尚未得到充分的方法学重视。将此类记录视为独立观测会高估季节比较的精度，因此需要在分析中显式刻画采样结构。基于此，本研究提出两个核心问题：其一，花卉覆盖度、开花植物多样性与丰富度以及记录的访花次数在观测周年内四个季节间如何变化；其二，植物变量与访花者变量在四个季节中是否均呈正相关，且这些关联的强度是否随季节发生系统性变化。

二、研究设计与方法概述

研究人员在广州市天河、越秀、海珠和荔湾四区选定荔湾湖公园、流花湖公园、天河公园、海珠湖公园和珠江公园5个综合型或湿地型城市公园，其植被覆盖率均超过64%。在5个公园内共设置60个灌木与草本种植单元（样方），每个样方面积25 m2，涵盖混合丛植、简单丛植、混合片植、简单片植、混合线植和简单线植6种种植类型；各公园样方分配数量依据公园面积与适宜种植条件确定，分别为荔湾湖公园16个、流花湖公园14个、海珠湖公园11个、天河公园10个、珠江公园9个，公园内样方间距至少30 m。

调查自2025年3月至2026年2月持续一个完整周年，划分为春（3–5月）、夏（6–8月）、秋（9–11月）、冬（12–2月）四个季节。每季每样方调查3次，共12轮调查、720个样方–调查记录，相当于每样方每季90分钟观测、全年总计360小时观测。调查在风力低于蒲福3级、无降水的工作日9:00–17:00间进行。植物数据记录样方内灌木、小乔木和草本植物的分类单元、个体数、高度、植被覆盖度与生长状况，并记录开花分类单元、开花植株数及花卉覆盖度（25 m2样方内开放花单元垂直投影覆盖的百分比）。蜜源植物在拟合任何关联模型之前、不参考本研究访花记录的前提下，依据该区域访花昆虫蜜源利用的已发表记录，对蜜蜂和蝴蝶分别进行先验分类，共鉴定出蜜蜂蜜源植物126种、蝴蝶蜜源植物107种。访花蜜蜂和蝴蝶数据通过每样方30分钟定点观测获得，记录分类单元、观测个体数、访花次数及所访问的植物分类单元；每次昆虫落在开放花单元上计为一次访花。物种鉴定依据《广州植物志》《中国植物志》《中国动物志》及《广州蝴蝶》等参考文献，野外无法鉴定的标本由华南农业大学林学与风景园林学院分类学专家鉴定。

数据分析以样方为采样单元。季节比较采用适用于同一60个样方跨四季重复测量的Friedman检验，并以Kendall's W作为效应量；事后两两比较采用Wilcoxon符号秩检验并经Bonferroni校正。访花者多样性与丰富度的关联分析采用以公园和公园内样方为随机截距的线性混合效应模型，预测因子与响应变量在季节内标准化；访花次数因存在强烈过度离散（蜜蜂方差均值比307、蝴蝶77）和大量零值（分别为30.4%和29.0%），采用以样方为聚类单元的聚类稳健标准误负二项回归建模。季节间关联强度差异通过合并模型的季节×预测因子交互项检验。所有统计分析在Python 3.13中完成，混合模型使用statsmodels v0.15.0的mixedlm函数，负二项广义线性模型使用同一包的GLM函数，Friedman与Wilcoxon检验使用SciPy v1.18.1。

三、研究结果

3.1 花卉资源：物种组成与季节变化

共记录207种灌木与草本植物，隶属77科171属，其中灌木92种、草本115种；乡土植物76种（占36.7%），引入植物131种（占63.3%）。乡土植物覆盖调查样方面积的57.2%，引入植物占42.8%；但开花面积仅占乡土植物覆盖度的11.0%，而占引入植物覆盖度的23.4%，表明乡土植物开花比例显著偏低。共记录开花植物161种（占全部记录植物的77.8%），隶属66科139属，其中70种灌木、91种草本，乡土59种、引入102种；引入开花植物贡献总花卉覆盖度的61.5%。菊科（Asteraceae）、夹竹桃科（Apocynaceae）、爵床科（Acanthaceae）和唇形科（Lamiaceae）为优势开花科。

样方花卉覆盖度自春至冬单调下降，从春季的25.43 ± 2.34%降至夏季18.47 ± 2.12%、秋季15.15 ± 1.83%和冬季12.87 ± 1.88%（Friedman χ2 = 36.93，df = 3，p < 0.001，Kendall's W = 0.205）。事后比较显示春季显著高于其他三个季节，夏季显著高于冬季，而夏秋之间、秋冬之间差异不显著。开花植物多样性与丰富度同样存在显著季节差异，均为春季最高、冬季最低，但其季节结构强度（W ≈ 0.09–0.11）弱于花卉覆盖度（W = 0.205）。相比之下，先验蜜源植物的多样性与丰富度均无显著季节变化，表明尽管总开花展示从春到冬大幅收缩，作为蜜源资源的植物物种多样性与丰富度在全年保持数量稳定。

3.2 访花蜜蜂与蝴蝶：物种组成与季节活动

共记录蜜蜂35种隶属7科，总访花42,233次；蝴蝶60种隶属9科，总访花15,255次。优势蜜蜂为中华蜜蜂（Apis cerana Fabricius），占蜜蜂总访花的66.4%；优势蝴蝶包括菜粉蝶（Pieris rapae，24.5%）、酢浆灰蝶（Pseudozizeeria maha，18.8%）、麝凤蝶（Byasa polyeuctes，13.9%）和吉灰蝶（Zizeeria karsandra，11.7%）。两类访花者的大多数访花记录于草本植物（蜜蜂65.2%、蝴蝶62.7%）和引入植物（蜜蜂75.7%、蝴蝶69.5%）。

蜜蜂和蝴蝶访花活动呈现显著季节变化。蜜蜂总访花春季16,057次、夏季14,456次、秋季7600次、冬季4120次；蝴蝶分别为6234、5555、2525和941次。全部6个访花者变量季节差异显著（χ2 = 34.39–71.98，df = 3，均p < 0.001；Kendall's W = 0.191–0.400），其中蝴蝶访花效应量最大（W = 0.400）。事后Wilcoxon检验显示季节格局并非简单阶梯式下降：蜜蜂访花春季与夏季、春季与秋季差异不显著，显著对比为春–冬、夏–秋、夏–冬和秋–冬；蝴蝶访花仅春–夏对比不显著，其余对比均显著。多样性与丰富度峰值出现在夏季而非春季，冬季最低。访花次数均值与中位数差异悬殊（如春季蜜蜂访花均值267.6、中位数51.5），反映强右偏分布。

物种组成在季节间发生更替。蜜蜂群落春季与夏季最为相似（S?rensen C? = 0.98），秋季与冬季差异最大（0.73）；蝴蝶群落夏季与秋季最相似（0.76），春季–冬季和夏季–冬季差异最大（0.62）。中华蜜蜂占蜜蜂访花比例从春季58.7%逐季升至冬季85.9%；蝴蝶优势种随季节更替，菜粉蝶春季占38.7%，秋季吉灰蝶以25.0%取代菜粉蝶成为首位，冬季菜粉蝶（38.4%）与吉灰蝶（21.3%）共同主导。

3.3 花卉资源与访花者的季节关联

花卉资源5个变量与两类访花者各3个变量之间共120对Pearson相关系数全部为正。蜜蜂r范围春季0.36–0.79、夏季0.39–0.71、秋季0.46–0.77、冬季0.26–0.77；蝴蝶分别为0.39–0.62、0.50–0.68、0.51–0.74和0.49–0.73。全部120个系数经Benjamini–Hochberg错误发现率（FDR）校正后仍显著（最大q = 0.045）。关联强度未随花卉资源减少而单调增强，各季节相关系数区间广泛重叠。

合并模型的季节×预测因子交互检验中，12项检验有11项不显著——季节×花卉覆盖度对全部4个访花者响应（p = 0.21–0.71）、季节×开花植物多样性或丰富度（p = 0.24–0.95）、季节×蜜源植物多样性或丰富度（p = 0.048–0.51），唯一例外为季节×蜜源植物丰富度对蝴蝶丰富度的交互（p = 0.048）。但三项交互的联合Wald检验对蜜蜂多样性、蝴蝶多样性和蝴蝶丰富度显著（p = 0.0006–0.0028），表明模型整体的季节结构并非完全不变。

花卉资源与访花活动在年内同步下降。春季兼具最高花卉覆盖度（25.4%）与最高访花总数（蜜蜂16,057次、蝴蝶6234次）；夏季花卉覆盖度降至18.5%而访花者多样性与丰富度达到年度峰值；秋季覆盖度进一步降至15.2%，访花降至春季水平的47%（蜜蜂）和41%（蝴蝶）；冬季所有花卉与访花者变量均达年度最低。受访问比例最高的植物种类全年更替：春季深蓝鼠尾草（Salvia farinacea）占蜜蜂访花33.29%、蝴蝶16.56%；夏季三裂叶蟛蜞菊（Sphagneticola trilobata，入侵种，应避免在景观种植中使用）获两类访花者最高比例；秋季龙船花（Ixora chinensis）为蜜蜂最常访问、直立老鸦嘴（Thunbergia erecta）为蝴蝶最常访问；冬季蜜蜂主要访问一串红（Salvia splendens）和粉扑花（Calliandra haematocephala），蝴蝶主要访问蔓马缨丹（Lantana montevidensis）和三角梅（Bougainvillea spectabilis）。

3.4 与蜜蜂和蝴蝶多样性、丰富度及访花相关的因素

季节内计算组内相关系数显示，植物与访花者变量方差的53.9–100%归因于样方间差异，仅1.4–10.8%归因于公园间差异。线性混合效应模型中，样方花卉覆盖度在16个季节×响应组合中的13个组合中与访花者多样性和丰富度正相关（标准化β = 0.170–0.358，p < 0.05）；夏季蜜蜂丰富度（β = 0.158，p = 0.063）及秋季蝴蝶多样性和丰富度（β = 0.154和0.150，p = 0.050和0.057）为正但不显著。效应量在秋季和冬季对蜜蜂多样性最大（β = 0.358和0.336），在夏季对蝴蝶多样性和丰富度最大（β = 0.309和0.313）。蜜源植物多样性和丰富度在春季、夏季和秋季与蜜蜂多样性和丰富度显著相关（β = 0.274–0.572），在夏季和秋季与蝴蝶多样性和丰富度显著相关（β = 0.334–0.680），但冬季不显著。开花植物多样性和丰富度较弱且一致性较低，仅在夏季和冬季显著。边际R2（固定效应解释方差）范围0.18（春季蝴蝶丰富度）至0.61（夏季蜜蜂多样性）；条件R2（含随机效应）范围0.32–0.84。

访花次数因强烈过度离散采用负二项回归建模。花卉覆盖度是唯一在全部四季和两类访花者中均与访花次数显著相关的预测因子：每增加1个标准差，春季蜜蜂期望访花次数乘以7.62（95% CI 4.28–13.57）、夏季3.49（2.42–5.03）、秋季5.70（3.04–10.68）、冬季3.97（2.14–7.34）；蝴蝶相应为2.29（1.65–3.18）、2.87（2.05–4.01）、3.08（1.74–5.47）和2.63（1.57–4.38），均p < 0.001。蜜源植物多样性与春季、夏季和秋季的蜜蜂访花正相关（IRR 1.82–2.27，均p < 0.05），与秋季蝴蝶访花正相关（IRR 2.38，95% CI 1.44–3.95，p < 0.001）。开花植物多样性与访花次数无正相关，秋季对蜜蜂为负（IRR 0.42，95% CI 0.19–0.95，p = 0.037），与物种丰富但开花稀疏的展示与密集花斑块吸引访花者之间存在权衡的解释一致。计数模型所有预测因子方差膨胀因子（VIF）均低于5（最大4.42）；混合模型中12个模型低于5，秋季和冬季开花植物丰富度达5.26–7.08，反映开花植物与蜜源植物指数间强相关，这两个预测因子应联合解读而非独立效应。花卉覆盖度VIF始终最低（1.30–1.77），其估计不受影响。

四、讨论与结论

讨论总结

本研究四项主要发现：其一，访花蜜蜂和蝴蝶将大部分访花集中于栽培的、以引入为主的观赏植物，但这反映的是这些物种提供的开花面积而非已证实的偏好；其二，访花丰度在春季和夏季最高且两季无显著差异，而访花者多样性与丰富度峰值出现在夏季，所有变量冬季达年度最低；其三，样方花卉覆盖度是全年与访花者多样性、丰富度和访花次数关联最一致的植物变量；其四，没有任何单一植物预测因子的关联强度在季节间发生显著变化，但联合检验显著，多变量季节结构并非完全不变。

引入植物贡献61.5%的总花卉覆盖度且开花比例显著高于乡土植物（23.4%对11.0%），因此其承接的高比例访花至少部分是其更大开花面积的后果而非内在吸引力。访花者多样性与丰富度峰值出现在夏季而非春季，表明访花丰度的季节峰值与访花者多样性的季节峰值并不同步。受访问比例最高的植物种类几乎完全季节更替，但未发现任何单一植物预测因子的关联强度在资源收缩时显著增强。

花卉覆盖度作为核心植物因子的重要性在多个生态系统中已有证实，花密度可比物种丰富度更有效地解释访花活动，这与最优觅食理论一致：传粉者被高花密度斑块吸引以最小化飞行搜索时间和能量消耗。一个较不预期的格局是总开花展示与蜜源植物物种集合的脱钩：尽管花卉覆盖度从春到冬下降约一半，先验蜜源植物列表的多样性与丰富度却无显著季节变化，提示在管理型亚热带公园中，花卉供应的连续性可能更多由花期长或重复开花的栽培物种提供，而非整个植物群落的季节峰值。秋季蜜源植物多样性与丰富度对访花者群落指标的关联最强，与秋季花多样性对蜂群越冬存活重要性的研究一致。开花植物多样性与访花次数无正相关甚至为负，与花密度比物种丰富度更重要的观点一致。

研究存在若干局限：开花树木的蜜源贡献未量化，可能低估公园整体蜜源资源；一年观测期无法区分年际气候变异与稳定季节格局；人为干扰未作为模型协变量；蜜源植物分类虽先验独立但仅记录已记载的蜜源利用而非蜜量、糖浓度或可及性；样方调查顺序非固定，日内时间效应未通过设计平衡；观测限于白天晴朗天气；部分蜜蜂和蝴蝶鉴定至属级；五个公园样方数量不等（9–16个）。混合效应模型和广义线性模型描述的是统计关联而非因果关系，边际R2（0.18–0.61）反映城市生态系统中传粉者觅食活动同时受未测量的微气候变量、微生境质量和人为干扰调节。

结论翻译

在广州5个城市公园60个样方的灌木与草本层周年调查中，引入物种占总花卉覆盖度的61.5%，访花昆虫将大部分访花集中于草本和引入分类单元（蜜蜂访花的65.2%和75.7%；蝴蝶的62.7%和69.5%）。由于这些比例未按各植物类群的覆盖度或花卉丰度标准化，它们描述的是访花记录发生的位置而非主动行为偏好；该格局反映的是公园内栽培观赏物种的高丰度、广覆盖和长花期。

总体上，研究记录207种植物（76种乡土、131种引入）、35种蜜蜂和60种蝴蝶。乡土中华蜜蜂占全部蜜蜂访花的66.4%，菜粉蝶占全部蝴蝶访花的24.5%，为调查期间的主导访花者。

访花活动呈现显著季节变化，总访花在春季和夏季达到峰值且两季无显著差异，冬季达年度最低（Friedman检验，均p < 0.001）。访花者多样性与丰富度夏季最高，但蝴蝶春季–夏季差异不显著。花卉资源与访花活动同步下降：平均样方花卉覆盖度从春季25.4%降至冬季12.9%，蜜蜂和蝴蝶总访花从16,057次和6234次降至4120次和941次。花卉变量与访花者变量在各季节均呈正相关，但除季节×蜜源植物丰富度对蝴蝶丰富度的交互（p = 0.048）外，无任何单一植物预测因子的关联强度在年内发生显著变化（12项检验中11项季节×预测因子交互不显著，p = 0.21–0.95；三项交互联合检验对蜜蜂多样性、蝴蝶多样性和蝴蝶丰富度显著，p = 0.0006–0.0028）；因此未发现访花者与任何单一花卉预测因子之间耦合在花卉资源稀缺时增强的证据，同时承认多变量季节结构并非完全不变。值得注意的是，先验蜜源植物列表的多样性与丰富度在季节间无显著变化（p = 0.251–0.606），尽管总开花展示减半。这使研究人员提出假设：花期长或重复开花的栽培蜜源植物，而非整个群落的季节峰值，可能对花卉供应连续性贡献不成比例；验证该假设需要蜜量和蜜质测量及操控实验。

在所考察的花卉属性中，样方花卉覆盖度与访花者多样性、丰富度和访花次数的关联最为一致：在混合模型的16个季节×响应组合中的13个组合中显著（标准化β = 0.170–0.358，p < 0.05；例外为夏季蜜蜂丰富度β = 0.158，p = 0.063，以及秋季蝴蝶多样性和丰富度β = 0.154和0.150，p = 0.050和0.057），并在计数模型全部8个季节×类群组合中显著（发生率比2.29–7.62，均p < 0.001）。蜜源植物多样性和丰富度为互补预测因子，其效应在秋季最强，尤其对蝴蝶丰富度（β = 0.680）和蜜蜂丰富度（β = 0.572；均p < 0.001）。相比之下，开花植物多样性和丰富度较弱且一致性较低，与访花次数无正相关。增加开花物种数量能否独立于开花面积提高访花次数，仍是本研究未决的开放问题。

由于本研究为观测性且仅覆盖一个周年周期，这些格局提供的是工作假设而非实验验证的管理成效。所报告的关联为统计关联，不确立因果关系，模型适度的解释力（边际R2 = 0.18–0.61）为未测量的微气候、管理和干扰效应留有空间。在此前提下，研究结果提出两个供未来城市公园试验实证评估的优先方向：全年维持或提高样方花卉覆盖度，因其为全年与访花活动关联最一致的属性；以及丰富可靠开花蜜源植物的多样性与丰富度，重点为春季至秋季——这些季节中其与访花者丰富度显著相关——尤其是秋季，该季节关联最强。独立改变花卉面积与物种组成的操控试验是检验这些干预措施能否实际提高访花次数的必要条件。