多模态感官操控揭示首次迁徙的雀形目鸟类依赖嗅觉线索进行导航

《Behavioural Processes》：Multimodal sensory manipulation of first-year migrating passerines

　　

多模态感官操控对首次迁徙雀形目鸟类的影响。研究测试了感觉模态在导航能力中的作用，单独及联合进行磁学和嗅觉操控，对象为首次秋季迁徙期间自由飞行的迁徙鸣禽。嗅觉可能是鸟类导航所必需的。在解释迁徙导航研究时需考虑景观层面的行为。引言：迁徙鸟类导航能力背后的感觉系统和环境线索尚不清楚（Alerstam et al., 2006; Holland, 2014）。地球磁场和嗅觉线索已被确定为导航的候选机制（Holland et al., 2009; Kishkinev et al., 2013; Wikelski et al., 2015）。涉及感觉系统实验操控（增强、干扰或消除）的研究在不同文献之间常产生不同效果（例如Kishkinev et al., 2020 vs Gagliardo et al., 2013），而针对未经迁徙经验的鸣禽的研究较少（例如Holland et al., 2009）。在同一研究中同时测试多种感觉机制的自由放归迁徙鸟类的实验更为稀少（例如Holland et al., 2009; Wikelski et al., 2015; Kishkinev et al., 2016），据研究人员所知，尚无在同一 ad个体中同时调控磁学和嗅觉感觉模态的实验。多项针对成年迁徙鸟类的研究已显示磁位移的效果（Chernetsov et al., 2017; Kishkinev et al., 2015, 2021; Pakhomov et al., 2018; Packmor et al., 2024）。一些研究表明高强度磁脉冲后成年鸟导航受到干扰（例如Beason et al., 1995; Holland and Helm, 2013; Munro et al., 1997; Wiltschko et al., 2006; Wiltschko and Wiltschko, 2005），而另一些研究则未报告效果（例如Holland et al., 2009; Karwinkel, Winklhofer, Christoph, et al., 2022）。对自由飞行的灰猫鸟（Dumetella carolinensis）和小黑背鸥（Larus fuscus fuscus）的实验研究表明，完整的嗅觉系统（而非磁地图感）是导航所必需的（Holland et al., 2009; Wikelski et al., 2015）。在幼鸟中，磁位移或磁脉冲（Chernetsov et al., 2017; Deutschlander et al., 2012; Holland and Helm, 2013; Holland et al., 2009; Karwinkel et al., 2022; Munro et al., 1997）或嗅觉操控（Holland et al., 2009）均未检测到重定向反应。然而，一些研究表明导航地图可能在首次迁徙期间贡献行为反应（Chernetsov et al., 2017; Thorup et al., 2011; Thorup et al., 2020）。目前缺乏评估多种感觉模态组合作用的综合研究。本研究检验以下假说：迁徙鸟类的导航在首次迁徙早期即通过整合多模态感觉信息（来自磁性颗粒的地磁地图信息和嗅觉线索）以冗余方式获得信息。在此，研究人员在首次秋季迁徙的自由生活幼鸟中分别及同时实验操控这两种感觉系统（即磁学和嗅觉），以探究磁学和嗅觉线索对迁徙出发方向的潜在贡献。研究人员使用两种丰富的欧洲迁徙鸣禽（赭红尾鸲Phoenicurus phoenicurus和黑顶林莺Sylvia atricapilla），并通过无线电遥测追踪操控后的出发方向。研究人员在预期跨越水面出发的半岛停歇地进行测试，以提供 largely均匀的自然区域，最小化视觉地标，并优化迁徙飞行的检测。实验鸟接受短期感觉操控，包括磁脉冲处理、硫酸锌冲洗嗅觉上皮或两者兼施。操控组与接受假处理的实验对照以及仅佩戴标记的非实验鸟进行比较。高强度磁脉冲预期暂时干扰磁性颗粒，硫酸锌处理应使鸟类暂时失嗅。如果鸟类以冗余或层级方式使用这些系统，单一感觉处理不会改变其迁徙行为；然而，如果鸟类依赖多模态感觉线索进行导航，同时干扰两种感觉将导致错误或改变的迁徙方向。实验设计旨在探究单独及独特地联合操控两种传统上重要的感觉对首次迁徙鸟类的影响。方法：地点与物种。首次年份的黑顶林莺和赭红尾鸲于2014-2018年秋季在瑞典南端法尔斯特博鸟类观测站（55.384°N, 12.816°E）通过标准化雾网捕获。鸟类沿斯堪的纳维亚至西欧迁徙路线向西南迁徙。从法尔斯特博出发，预期鸟类向南跨越波罗的海继续迁徙，或在某些情况下进行反向迁徙——向东北内陆的互逆飞行。捕获从黎明开始，通常至下午早些时候，作为法尔斯特博鸟类观测站标准化环志方案的一部分。实验操控在环志和标准化生物测量后立即进行，鸟类佩戴无线电标签并立即在现场释放。脂肪评分=0的鸟类被排除，以提高检测迁徙事件而非局部觅食移动的机会。感觉操控：非实验对照组（第1组，n=29）由仅佩戴无线电标签的未处理鸟组成，用于确定这些黑顶林莺和赭红尾鸲种群的标准化迁徙方向。四个实验处理组包括：实验对照组（第2组，n=21）磁假处理（作为磁对照）和对照嗅觉操控；仅磁处理组（第3组，n=10）磁脉冲处理和对照嗅觉操控；仅嗅觉处理组（第4组，n=18）假磁处理和嗅觉操控；以及磁脉冲处理和嗅觉操控联合组（第5组，n=14）。研究人员承认组间样本量不平衡，并在支持信息中提供导致此情况的 operational限制的完整解释。磁脉冲处理使用改良SCR触发电容放电单元（MP5; SOTA Instruments, Canada）和双绕10 cm Lee-Whiting线圈，修改遵循Kirschvink（1992）。线圈配置和 resultant脉冲或假处理由DTDP开关控制。当配置为单向电流放电时，产生高强度磁脉冲（~0.1ms，上升时间~100ns），场中心峰值振幅140mT（处理）；当配置为反向电流时，两个 resultant场抵消，检测不到可测量场（假处理），但能够控制其他 resultant因素如电场、振动等。线圈和鸟相对于局部地磁场定位（南-前垂直脉冲）（Beason et al., 1995）。嗅觉处理包括用4% ZnSO4·7H2O溶液冲洗嗅觉黏膜以暂时破坏鸟类嗅觉使其失嗅（处理）。嗅觉对照仅用惰性生理缓冲盐水冲洗（对照）。磁处理在同时接受两种处理的鸟中于嗅觉冲洗前立即进行。无线电遥测：对每个个体，研究人员使用自动无线电遥测记录后续时空行为。鸟类在处理后立即佩戴标签，使用独特频率的蜂鸣无线电标签或相同载频的ID编码无线电发射器（Telemetrie-Sender, 0.3g和NTQB-2, 0.35g; Telemetrie-Service, Germany: 2017-8和Lotek Wireless, Canada: 2014-7），按照Sj?berg et al.（2017）用胶水附着于背部。接收器阵列（Lotek和Sensorgnome）由覆盖法尔斯特博半岛的三个站、FINO2研究平台的海上站（2014年除外）以及2017年丹麦海岸线的两个站组成。出发向量与统计：从两种接收器类型的原始数据中确定每个标签的GPS校正时间戳和信噪比。出发向量在不知道处理和年份的情况下计算。迁徙飞行出发时间从法尔斯特博灯塔阵列确定，其中峰值代表上升飞行，随后在出发期间稳步下降，通常4分钟。研究人员排除了不适当迁徙时间和/或仅低水平局部内陆扩散的出发（n=6）；即仅使用黄昏/夜间的出发事件进行分析，因为黑顶林莺和赭红尾鸲均为夜行性迁徙鸟。由于操控的暂时性，实验组仅包括处理后10天内的出发。32次实验出发中，88%的鸟在处理后第一夜迁徙，除1只外均在头3天内出发。角度出发方向通过矢量加法和最接近出发飞行的两个天线的相对信号强度计算。研究人员使用从起飞事件到背景阈值之间配对天线传输获得的平均出发向量（α）以磁度为单位。统计分析和结果：非实验对照组（第1组）轴向朝向季节性适当的SSW和反向NNE。实验对照鸟（第2组）表现出与非实验对照等效的出发方向。磁脉冲处理鸟（第3组）同样显著轴向朝向SSW和NNE（32.5°/212.5°, r=0.819, P=0.011）。研究人员发现磁脉冲处理方向与两个对照组无差异。相反，仅嗅觉操控组（第4组）失嗅幼鸟的出发方向与随机无显著差异，同时接受磁脉冲处理的失嗅鸟（第5组）最佳描述为角度方向（147.4°, r=0.625, P=0.025）且非显著轴向。合并嗅觉组（第4+5组）与随机无显著差异。成对bootstrap测试在所有10种可能的组级组合中均不显著（P>0.05）。对于合并样本，bootstrap测试显示仅磁组（第3组）与合并嗅觉处理组（第4+5组）之间的浓度差异显著（P<0.05, 单尾）。讨论：两个对照组从法尔斯特博半岛迁徙的出发方向一致地轴向朝向季节性适当方向和反向内陆迁徙。在本实验特定条件下，单独磁脉冲处理未影响第一年鸟的出发方向，这与先前多项成年鸟研究相反；因此该组在合并分析中被视为另一对照组。令人惊讶的是，研究人员发现硫酸锌处理的幼鸟，在首次秋季迁徙中在该地点被剥夺嗅觉后，总体上导致无方向出发，即随机方向。同样，所有接受失嗅处理的鸟合并后也呈现随机方向。研究人员承认处理组样本量小，且缺乏定向反应妨碍了测试嗅觉组和对照组之间的分布差异。这些发现必须谨慎解释；然而，研究人员高度保守的bootstrap方法检测到合并嗅觉组和仅磁组之间的浓度差异，这表明嗅觉信息的贡献可能在定向迁徙运动中具有某种有意义的作用。有限数据证实了先前研究，即接受快速强磁脉冲处理的幼鸟样本的出发方向与接受假处理和非实验对照的鸟无法区分。在成年鸣禽中，大多数研究表明磁脉冲处理对方向的影响，但这些作者提出任何观察到的方向偏移是由于成年鸟在某些情况下利用基于铁磁材料的磁地图感。相反，在幼鸟中，导航研究表明定向飞行由内在矢量迁徙支配，在导航能力发展之前。然而，两项研究挑战矢量导航是幼鸟唯一导航机制。首先，Thorup et al.（2011）展示了活动迁徙幼年鸣禽在实验和自然风位移转移后的某些补偿行为。其次，当幼年芦苇莺暴露于磁场虚拟位移时，它们以失向回应，尽管虚拟位移预期不会影响其罗盘系统（Chernetsov et al., 2017）。值得注意的是，鉴于脉冲处理不应影响基于自由基对的磁感（且研究人员发现处理无效果），研究人员强调其他矢量磁信息来源仍可供鸟类使用（Lau et al., 2014）。幼鸟的目标导向行为不能完全排除（Thorup et al., 2011, 2020），但机制仍属推测且可能复杂：此能力需要进一步经验证据。研究人员发现幼鸟嗅觉破坏导致迁徙出发期间适当定向能力明显崩溃，这可能重要。在美国东部释放的失嗅硫酸锌处理成年猫鸟恢复至相当于幼年对照鸟的迁徙方向，并与对照成年鸟统计不同（Holland et al., 2009）。同样处理的幼年猫鸟与对照组出发方向相同。值得注意的是，研究人员样本中所有鸟在处理后9天内出发，处于夜行迁徙鸟的适当出发时间，且研究人员先验仅包括显示定向迁徙行为的鸟的消失方位。研究人员承认嗅觉处理后可能表现出应激或逃逸行为。然而，研究人员认为幼鸟离开法尔斯特博半岛的非定向方向不太可能是简单应激反应或非特异性处理效果。如果鸟表现出固定逃逸反应，研究人员预期所有鸟同样受影响。此外，应激或逃逸反应在种群水平上定向良好（Alerstam, 1990），总体上定向反向迁徙可能是法尔斯特博半岛另一种迁徙雀形目物种的兼性应激反应（Snell, 2018）。研究设计允许鸟在自然环境中自由进行移动和迁徙决策。其他鸟类导航模型如信鸽和觅食鹱的研究表明，这些尺度上的导航干扰并非由于应激或导航机制缺乏激活。因此，研究人员认为方向数据代表个体仅进行主动迁徙飞行。嗅觉上皮提供对化学环境反应的内在生理能力；但后续神经沉淀感知它可以是先天或学习（Tinbergen, 1963）。此外，处理嗅觉信息的神经 apparatus大小可由多种因素解释，包括迁徙策略（Corfield et al., 2015）。这表明嗅觉信息可区分或使用的程度可能物种特异。多种物种嗅觉神经切断后失嗅可能解释归巢和迁徙导航受损（Fiaschi et al., 1974; Gagliardo, 2013; Wallraff et al., 1995; Wikelski et al., 2015）。因此，使用嗅觉线索导航可能取决于景观背景（例如内陆、海岸、近海），此外，景观概念上可能影响适合导航的嗅觉梯度的性质和可用性（Gagliardo, 2013）。虽然研究人员研究中的个体必须立即跨越水屏障，但Holland et al.（2009）的幼鸟迁徙 overland。嗅觉线索可能 underlie景观尺度上的获得功能和灵活性，这可能解释这些研究之间结果的差异。当个体遇到地形突然变化（特别是从陆地到海景），如法尔斯特博半岛所见，研究人员可能预期观察到特定行为反应，可能不同于正常迁徙行为。虽然不能排除硫酸锌有超出预期失嗅的效果，但结果可能表明幼年迁徙鸟在迁徙路线的特定路段采用基于嗅觉线索的导航机制元素。通过移除对海上 obligate陆地鸟有益的嗅觉，研究人员可以设想对不熟悉生态屏障的各种行为反应，即 circumnavigate、反向或继续季节性适当方向（惯性/记忆）和/或增加对其他线索如视觉信息的依赖，如果所有这些策略在处理组内使用而无某种策略 prevalence，将导致随机方向，类似于研究人员从嗅觉组发现的结果。由于特定嗅觉线索在导航跨越不同地理区域或协商生态屏障时可能必要，特别是在预期大气化学特征急剧变化处（即陆地/海洋；Zannoni et al., 2020），整合嗅觉导航策略可能与长期生存相关（Snell & Thorup, 2019）。例如，可以想象嗅觉信息可用于优先导航 towards陆地；而失嗅鸟可能增加对视觉寻路的依赖以到达陆地（Gagliardo et al., 2020），在研究人员案例中这可能解释出发向量浓度降低。同时接受嗅觉和磁感觉 apparatus操控的处理组总体上以单峰方向出发，非像对照组轴向且方向不同。这些双处理动物的结果有些难以解释，然而研究人员发现该样本与所有其他组的浓度无差异。可能这种东南方向是偶然从相同父分布抽取，或反映多模态感觉输入整合缺乏的 underlying非特异性反应（Sandberg, 1991）或定向应激反应（Alerstam, 1990）。研究人员暂时提出，在迁徙决策点，既无法获得基于磁化颗粒的磁线索也无法获得嗅觉感觉线索的鸟， instead继续迁徙，恢复局部寻路行为，例如 toward地平线灯光或天体线索。多感觉处理的效果无疑是导航研究需要进一步研究的领域，特别是识别线索层级、多模态感觉敏锐度或冗余的作用。该组结果目前无法用现有理论框架解释，并突显了 this复杂领域的不确定性。研究人员使用自由放归幼年迁徙鸟的研究表明，仅失嗅处理，而非单独磁脉冲处理，从出发方向分析改变其导航行为。这突显了研究人员对幼年迁徙鸟如何到达目的地的知识差距。传统理解是首次迁徙的鸟遵循内在罗盘方向到达目的地，但 later迁徙的成年鸟能够根据整合地图感导航（见Flack et al. 2022及 therein参考文献）。在这里，幼鸟显然依赖某些嗅觉输入，如一些研究中成年鸟所示（Holland et al., 2009; Wikelski et al., 2015）。为何以及如何如此仍未解决，但可能表明基于经验的景观尺度特定线索使用。显然，为阐明孤独夜行迁徙鸟导航能力个体发育和环境线索优先排序（以最小化社会影响），需要在自然环境中对成年和幼鸟进行进一步实验研究。迄今为止，鸟类在何种条件下能 employ导航感仍不清楚。有效导航可能仅在达到一定生理或认知发展阈值，或积累最少地理信息经验时 employed。具体关于导航，幼鸟的差异反应可能表明沿迁徙走廊梯度采样不足， necessary推断地理信息和发展导航技能（即在不同距离初始迁徙出发测试其导航能力）。幼年迁徙鸣禽导航技能个体发育研究不足（Flack et al., 2022），尽管预期导航技能快速发展以便幼鸟在完成首次迁徙仅部分后有效导航。需要针对第一年迁徙鸟的实验研究，包括特定导航挑战下的比较研究，例如跨越水屏障或均匀景观。为更好理解线索在 varied景观迁徙细微差别中的特定作用，研究人员倡导利用发射标签小型化追踪操控鸣禽更长距离并最终至选定越冬地（Jetz et al., 2022）。结论：研究人员确定了接受感觉操控的第一年鸟从法尔斯特博半岛出发的初始迁徙方向，以检验导航通过整合多模态感觉信息（来自磁性颗粒的地磁地图信息和嗅觉线索）获得信息的假说。差异结果和小样本量导致 this复杂实验的不确定性，但表明嗅觉线索在告知雀形目迁徙行为中的可能作用；一种解释是 putative导航地图在鸟类首次秋季迁徙早期的可能作用，尽管其他机制不能排除。重要的是，研究人员发现强调需要考虑位置发现和后续定向的感觉系统功能，以及景观对迁徙行为的影响（例如对大型地理屏障的反应）。总之，研究结果反映迁徙期间感觉信息和内在行为整合的复杂性质；以及这种整合如何支持导航能力。因此，这可能有助于解释 this复杂研究领域中不同研究报告的冲突或差异结果。伦理：本研究在瑞典马尔默-隆德伦理委员会科学动物工作许可（M83-16 & M122-14）下进行。资金：丹麦独立研究委员会支持MATCH项目（1323-00048B）和丹麦国家研究基金会支持宏观生态学、进化和气候中心（DNRF96）；瑞典研究委员会和隆德大学支持动物运动研究中心（CAnMove; Linnaeus 349-2007-8690）；德国研究基金会（DFG）在德国卓越战略EXC 2117–422037984下；S.S.，瑞典研究委员会（2016-06811, 2021-05654），A.H.，Rubicon（825.13.022），荷兰科学研究组织和瑞典研究委员会（2018-04278）；D.K.，俄罗斯科学基金会（17-14-01147）。CRediT作者贡献声明：Kasper Thorup：写作-审查与编辑，写作-原稿，监督，资金获取，形式分析。Arne Hegemann：写作-审查与编辑，调查。Richard A. Holland：写作-审查与编辑，监督，概念化。Dmitry Kishkinev：写作-审查与编辑，写作-原稿，方法学，形式分析，概念化。Sissel Sj?berg：写作-审查与编辑，方法学，调查，概念化。Snell Katherine：写作-审查与编辑，写作-原稿，可视化，方法学，调查，形式分析，数据管理，概念化。Katherine R.S. Snell|Dmitry Kishkinev|Sissel Sj?berg|Arne Hegemann|Richard A. Holland|Kasper Thorup。

研究背景：迁徙鸟类的导航能力及其背后的感觉系统和环境线索长期未得到充分理解。地球磁场和嗅觉线索被认为是鸟类导航的候选机制，但涉及感觉系统实验操控的研究在不同文献间常产生不一致的结果，且针对未经迁徙经验的幼年鸣禽的研究尤为稀少。更关键的是，在同一研究中同时测试多种感觉机制的自由放归迁徙鸟类实验极为缺乏，尚无在同一 ad个体中同时调控磁学和嗅觉感觉模态的研究。幼鸟中，磁位移、磁脉冲或嗅觉操控均未检测到重定向反应，但部分研究表明导航地图可能在首次迁徙期间贡献行为反应。因此，研究人员开展本研究以检验以下假说：迁徙鸟类的导航在首次迁徙早期即通过整合多模态感觉信息（来自磁性颗粒的地磁地图信息和嗅觉线索）以冗余方式获得信息。

主要技术方法：研究人员在瑞典法尔斯特博鸟类观测站（2014-2018年秋季）捕获首次年份的黑顶林莺（Sylvia atricapilla）和赭红尾鸲（Phoenicurus phoenicurus），采用磁脉冲处理（改良SCR触发电容放电单元，峰值振幅140mT）干扰磁性颗粒，用4% ZnSO4·7H2O溶液冲洗嗅觉上皮使鸟暂时失嗅，单独及联合施予，并设假处理对照和仅标记对照。通过自动无线电遥测（Lotek和Sensorgnome接收器阵列）追踪鸟类出发方向，以 circular统计和bootstrap测试分析出发向量的方向性和浓度差异。

研究结果：
1. 对照组出发方向：非实验对照组（第1组）轴向朝向季节性适当的SSW和反向NNE；实验对照组（第2组，磁假处理+对照嗅觉）表现出与非实验对照等效的出发方向（Watson U2 Test U2=0.140, P>0.1）。
2. 磁脉冲处理组方向：磁脉冲处理鸟（第3组）显著轴向朝向SSW和NNE（32.5°/212.5°, r=0.819, P=0.011），与两个对照组均无差异（Watson U2 Test U2=0.039, P>0.5 vs 实验对照；U2=0.060, P>0.5 vs 非实验对照）。
3. 嗅觉处理组方向：仅嗅觉操控组（第4组）失嗅幼鸟的出发方向与随机无显著差异；同时接受磁脉冲处理的失嗅鸟（第5组）最佳描述为角度方向（147.4°, r=0.625, P=0.025）且非显著轴向；合并嗅觉组（第4+5组）与随机无显著差异。
4. 组间浓度比较：成对bootstrap测试在所有10种组级组合中均不显著（P>0.05）；合并样本中，仅磁组（第3组）与合并嗅觉处理组（第4+5组）之间的浓度差异显著（P<0.05, 单尾）；合并磁仅组和实验对照（第2+3组）与合并嗅觉处理组（第4+5组）之间亦显著（P<0.05, 单尾）。

讨论与结论：两个对照组从法尔斯特博半岛迁徙的出发方向一致地轴向朝向季节性适当方向和反向内陆迁徙。在本实验特定条件下，单独磁脉冲处理未影响第一年鸟的出发方向，这与先前多项成年鸟研究相反；因此该组在合并分析中被视为另一对照组。令人惊讶的是，硫酸锌处理的幼鸟在首次秋季迁徙中在该地点被剥夺嗅觉后总体上导致无方向出发（随机方向）。研究人员承认处理组样本量小，缺乏定向反应妨碍了测试嗅觉组和对照组之间的分布差异，发现必须谨慎解释；然而，高度保守的bootstrap方法检测到合并嗅觉组和仅磁组之间的浓度差异，表明嗅觉信息的贡献可能在定向迁徙运动中具有某种有意义的作用。有限数据证实了先前研究，即接受快速强磁脉冲处理的幼鸟样本的出发方向与假处理和非实验对照无法区分。在成年鸣禽中大多数研究表明磁脉冲处理对方向的影响，作者提出观察到的方向偏移是由于成年鸟利用基于铁磁材料的磁地图感；相反，在幼鸟中导航研究表明定向飞行由内在矢量迁徙支配，在导航能力发展之前，但两项研究挑战矢量导航是幼鸟唯一导航机制。研究人员发现幼鸟嗅觉破坏导致迁徙出发期间适当定向能力明显崩溃，这可能重要。失嗅硫酸锌处理成年猫鸟恢复至相当于幼年对照鸟的迁徙方向，而同样处理的幼年猫鸟与对照组出发方向相同。研究人员认为幼鸟离开法尔斯特博半岛的非定向方向不太可能是简单应激反应或非特异性处理效果，因为如果鸟表现出固定逃逸反应，预期所有鸟同样受影响，且应激或逃逸反应在种群水平上定向良好。研究设计允许鸟在自然环境中自由进行移动和迁徙决策。嗅觉上皮提供对化学环境反应的内在生理能力，但后续神经沉淀感知可以是先天或学习；处理嗅觉信息的神经 apparatus大小可由多种因素解释，包括迁徙策略，表明嗅觉信息可区分或使用的程度可能物种特异。使用嗅觉线索导航可能取决于景观背景，景观概念上可能影响适合导航的嗅觉梯度的性质和可用性。虽然研究人员研究中的个体必须立即跨越水屏障，但Holland et al.（2009）的幼鸟迁徙 overland；嗅觉线索可能 underlie景观尺度上的获得功能和灵活性，这可能解释这些研究之间结果的差异。当个体遇到地形突然变化（特别是从陆地到海景），如法尔斯特博半岛所见，可能预期观察到特定行为反应，可能不同于正常迁徙行为。通过移除对海上 obligate陆地鸟有益的嗅觉，可以设想对不熟悉生态屏障的各种行为反应，即 circumnavigate、反向或继续季节性适当方向和/或增加对其他线索如视觉信息的依赖，如果所有这些策略在处理组内使用而无某种策略 prevalence，将导致随机方向。由于特定嗅觉线索在导航跨越不同地理区域或协商生态屏障时可能必要，特别是在预期大气化学特征急剧变化处（即陆地/海洋），整合嗅觉导航策略可能与长期生存相关。同时接受嗅觉和磁感觉 apparatus操控的处理组总体上以单峰方向出发，非像对照组轴向且方向不同；该结果有些难以解释，但研究人员发现该样本与所有其他组的浓度无差异。可能这种东南方向是偶然从相同父分布抽取，或反映多模态感觉输入整合缺乏的 underlying非特异性反应或定向应激反应。研究人员暂时提出，在迁徙决策点，既无法获得基于磁化颗粒的磁线索也无法获得嗅觉感觉线索的鸟， instead继续迁徙，恢复局部寻路行为，例如 toward地平线灯光或天体线索。多感觉处理的效果无疑是导航研究需要进一步研究的领域，特别是识别线索层级、多模态感觉敏锐度或冗余的作用；该组结果目前无法用现有理论框架解释，并突显了 this复杂领域的不确定性。研究人员使用自由放归幼年迁徙鸟的研究表明，仅失嗅处理，而非单独磁脉冲处理，从出发方向分析改变其导航行为，这突显了对幼年迁徙鸟如何到达目的地的知识差距。传统理解是首次迁徙的鸟遵循内在罗盘方向到达目的地，但 later迁徙的成年鸟能够根据整合地图感导航；在这里，幼鸟显然依赖某些嗅觉输入，如一些研究中成年鸟所示。为何以及如何如此仍未解决，但可能表明基于经验的景观尺度特定线索使用。显然，为阐明孤独夜行迁徙鸟导航能力个体发育和环境线索优先排序，需要在自然环境中对成年和幼鸟进行进一步实验研究。迄今为止，鸟类在何种条件下能 employ导航感仍不清楚；有效导航可能仅在达到一定生理或认知发展阈值，或积累最少地理信息经验时 employed。具体关于导航，幼鸟的差异反应可能表明沿迁徙走廊梯度采样不足， necessary推断地理信息和发展导航技能。幼年迁徙鸣禽导航技能个体发育研究不足，尽管预期导航技能快速发展以便幼鸟在完成首次迁徙仅部分后有效导航。需要针对第一年迁徙鸟的实验研究，包括特定导航挑战下的比较研究，例如跨越水屏障或均匀景观。为更好理解线索在 varied景观迁徙细微差别中的特定作用，研究人员倡导利用发射标签小型化追踪操控鸣禽更长距离并最终至选定越冬地。结论：研究人员确定了接受感觉操控的第一年鸟从法尔斯特博半岛出发的初始迁徙方向，以检验导航通过整合多模态感觉信息获得信息的假说。差异结果和小样本量导致 this复杂实验的不确定性，但表明嗅觉线索在告知雀形目迁徙行为中的可能作用；一种解释是 putative导航地图在鸟类首次秋季迁徙早期的可能作用，尽管其他机制不能排除。重要的是，研究发现强调需要考虑位置发现和后续定向的感觉系统功能，以及景观对迁徙行为的影响（例如对大型地理屏障的反应）。总之，研究结果反映迁徙期间感觉信息和内在行为整合的复杂性质，以及这种整合如何支持导航能力；因此，这可能有助于解释 this复杂研究领域中不同研究报告的冲突或差异结果。