《Entomologia Experimentalis et Applicata》：A Smelly Conflict: The Role of Olfactory Information in the Interaction of Insect Herbivores and Their Natural Enemies
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化学通讯（chemical communication）是昆虫与其环境相互作用的最基本方式之一。许多植食性动物（herbivores）依赖植物挥发物（plant volatiles）等嗅觉线索（olfactory cues）来定位无天敌的取食或产卵空间；相反，
化学通讯（chemical communication）是昆虫与其环境相互作用的最基本方式之一。许多植食性动物（herbivores）依赖植物挥发物（plant volatiles）等嗅觉线索（olfactory cues）来定位无天敌的取食或产卵空间；相反，捕食性和寄生性天敌（natural enemies）则利用受损植物或植食动物自身释放的化学线索来探测植食动物。嗅觉线索在介导昆虫行为中的作用以及感知这些信息化学物质（infochemicals）的分子和神经元机制已在广泛的昆虫类群中得到研究。然而，某些信息化学物质如何塑造植食动物与其天敌之间的相互作用，以及植食动物与其天敌是否可能趋同于相似的嗅觉感知空间（olfactory perception space）等问题尚未得到解答。本研究旨在通过综述植食动物与其天敌嗅觉的化学、分子和神经元基础来解答基于信息化学物质的植食动物-天敌互作问题，重点关注昆虫植食动物对抗天敌的行为防御策略。基于所综述的研究结果，研究人员提出植食动物与其天敌趋同于使用特定的嗅觉线索。这种嗅觉特异性（olfactory specificity）既有助于植食动物避开天敌并获取寄主植物资源，同时也使特化的天敌能够锁定某些挥发性化合物来寻找其昆虫猎物。
1 Introduction
植食性动物在取食寄主植物过程中面临来自天敌的强烈选择压力，必须发展逃避或抵御策略以生存繁衍；天敌则需高效定位猎物或寄主以取食繁殖。在三级营养级互作中，信息化学物质（infochemicals）的关键作用已被广泛讨论。先前研究表明，信息化学物质对双方均至关重要，例如植物在遭受侵害后释放的 herbivore-induced plant volatiles（HIPVs）能携带植物状态、植食动物身份及虫态等信息，植食动物与天敌均依据情境以依赖上下文（context-dependent）的方式决定是否趋近或远离气味源。除HIPVs外，驱避性信息素（anti-aphrodisiac pheromones）等也影响营养级互作。化学线索在昆虫植食动物与天敌的军备竞赛中占据核心地位，值得注意的是，两者的嗅觉响应谱存在重叠。植物挥发物尤其是HIPVs在化学介导的三级营养级互作中占据中心地位，其特异性与复杂性取决于植物与植食动物种类，因此行为响应因情境而异。HIPVs通常吸引天敌发挥植物间接防御功能，但也可能通过吸引额外植食动物或帮助植食动物定位无天敌空间而暴露植物。植食动物还能利用昆虫来源的性信息素或告警信息素等行为反应。感知环境中的信息化学物质涉及气味受体（odorant receptors, ORs）、离子型受体（ionotropic receptors, IRs）和味觉受体（gustatory receptors, GRs）等多种结构。ORs和IRs在气味受体神经元（odorant receptor neurons, ORNs）中将化学线索转化为电信号，并传递至触角叶（antennal lobe, AL）进行处理。不同嗅觉通道存在标记线路（labeled lines）与组合编码（combinatorial code）两种方式。随着测序技术进步，大量化学受体被鉴定，通过基因沉默、双电极电压钳、细胞钙成像及空神经元系统（empty neuron system）等方法实现去孤儿化（deorphanization）。例如，Orco敲除突变体评估了嗅觉对果蝇和大菜粉蝶在面临寄生蜂威胁时生存的重要性。本综述提出，被共同感知的挥发性化合物主导了植食动物与天敌之间的化学生态军备竞赛，行为研究表明天敌依赖常见挥发物定位植食动物，而植食动物利用这些挥发物避开天敌；分子证据如嗅觉受体和气味结合蛋白（odorant binding proteins, OBPs）的结合亲和力也显示一定趋同。
2 Interactions Between Herbivores and Natural Enemies, Driven by Plant-Derived Volatiles
植物通常在遭受植食动物攻击时释放HIPVs，天敌如寄生蜂和捕食者可基于HIPV混合物或单一化合物定位受损部位。例如，天敌通过气味受体检测(Z)-jasmone、1-octen-3-ol和(Z)-3-hexenyl acetate被吸引至受侵害植物。沉默Orco会显著改变寄生蜂M. mediator对nonanal和farnesene的行为偏好。在Anastatus japonicus中敲低AjapOR35降低其对植物挥发物的EAG反应，使其不再被吸引至产卵线索(E)-α-farnesene和β-caryophyllene。IRs也参与HIPVs识别，如M. mediator中的MmedIR64a1和MmedIR64a2感知酸、醇和醛。实际上，HIPVs使植食动物暴露于天敌，因此在长期协同进化中植食动物进化出检测这些化合物以避开天敌的策略，并能将气味分为“安全”、“危险”或“中性”。例如草地贪夜蛾（Spodoptera frugiperda）被芳樟醇（linalool）和(Z)-3-hexenyl-acetate吸引，可促进寄主定位并缩短天敌攻击时间窗。除取食诱导挥发物外，产卵也能触发产卵诱导植物挥发物（oviposition-induced plant volatiles, OIPVs），如遭受二点草螟（Chilo partellus）卵侵害的玉米植株同时吸引Trichogramma bournieri和Cotesia sesamiae。植食动物还能通过表现出与天敌相反的偏好寻找无天敌空间。例如，黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）在释放驱避寄生蜂L. boulardi的挥发物valencene的柑橘上产卵，该物质通过DmelOR19a作为产卵刺激剂；沉默该受体后，果蝇在橙子和李子间无产卵偏好。类似地，烟草天蛾（Manduca sexta）偏好在已被Lema daturaphila侵害的植物上产卵，因为α-copaene被MsexOR35检测；而共同侵害降低植物对寄生蜂Cotesia congregata的吸引力。褐飞虱（Nilaparvata lugens）也能利用非寄主二化螟（Chilo suppressalis）侵害降低水稻对卵寄生蜂A. nilaparvatae的吸引力，甚至若虫取食抑制产卵诱导挥发物释放。植食动物还能通过操纵HIPV组成创造安全空间，如棉铃虫（Helicoverpa zea）幼虫分泌唾液抑制挥发物释放；或改变体挥发物如暴露于indole后降低对寄生蜂的吸引力。此外，谷蠹（Sitophilus granarius）通过取食感染真菌小麦躲避天敌，因真菌感染籽粒释放1-octen-3-ol驱避寄生蜂；豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）和小褐飞虱（Laodelphax striatellus）也因内共生体或病毒感染抑制HIPV释放而降低寄生率。
3 Interactions Between Herbivores and Natural Enemies, Driven by Insect-Derived Volatiles
植物来源挥发物并非唯一参与者，昆虫来源挥发物因可靠性更高而更频繁被天敌利用。寄生蜂和捕食者还利用身体和粪便气味定位植食动物。例如A. quadridentata被苹果蠹蛾（Cydia pomonella）卵和鳞屑的醛、酮、酯混合物吸引。告警信息素是把双刃剑，如(E)-β-farnesene（EBF）既驱避同种蚜虫又吸引食蚜蝇、瓢虫和寄生蜂。豌豆蚜通过ApisOR5感知EBF，沉默后回避减少。食蚜蝇Eupeodes corollae依赖EcorOR3检测EBF，敲除后无法区分释放与不释放EBF的蚜虫。性信息素成分也被天敌利用，如Osmoderma eremita的(R)-(+)-γ-decalactone和草地贪夜蛾的(Z)-9-tetradecenal acetate分别吸引捕食者。寄生蜂M. mediator通过MmedOR49被甘蓝夜蛾（Agrotis segetum）的性信息素成分Z5-10:Ac吸引，沉默后偏好消失。抗交配信息素也能暴露植食动物，如Trichogramma brassicae被释放benzyl cyanide和indole的雌蝶吸引并搭便车。当Orco沉默损害嗅觉时，Leptopilina寄生蜂无法识别寄主幼虫身体气味。反过来，天敌挥发物也可作为植食动物的危险信号，如寄生蜂L. boulardi身体洗液中的iridomyrmecin、actinidine和nepetalactol被果蝇Or49a和Or85f结合，沉默后失去回避。小菜蛾（Plutella xylostella）对寄生蜂Cotesia vestalis的heptanal表现厌恶，该物质被PxylOR16检测，沉默后反应消失。在基因层面，IR25a在一些寄生蜂中发生重复，如M. mediator和Aphidius gifuensis拥有两个IR25a旁系同源物，Pieris蝴蝶也有类似重复，可能是趋同进化的结果，但需实证确认。
4 Conclusions and Perspectives
植食动物与天敌在这场进化博弈中分别处于寻找安全地点和定位藏身之处的选择压力下。在五个分析系统中，两组平均共享15%的生理或行为活性化合物。尽管大量化合物已被鉴定，但功能信息化学物质库仍然有限，双方的高度敏感使重叠响应谱非常可能，共享常用信息化学物质也能提高觅食效率。天敌窃听植食动物种内通讯，而植食动物也反向利用这些线索避开天敌，重叠响应谱可能表明双方嗅觉系统朝着最相关化学线索发生了进化趋同。互作可直接或间接进行，取决于信息化学物质来源，两种方式在自然系统中同时存在。
在分子水平，双方均拥有识别关键化合物的化学受体，化学受体基因扩展使检测更精确敏感。在M. sexta中，重复ORs经历亚功能化和新功能化，共享共同配体但各自进化出独特结合特异性。天敌则面临避免感觉滞后的选择压力，如M. mediator中的MmedOR49结合寄主性信息素。除调谐受体外，Irco基因也发生重复，暗示化学生态趋同进化。一旦重要受体进化出来，可能经历纯化选择，如EcorOR3-EbalOR11序列同一性达81.6%。然而，调谐到相同配体的植食动物与天敌受体表现出更低序列同一性（MmedOR49-AsegOR9: 13.5%; ApisOR5-EcorOR3: 13.9%），表明这些受体不太可能来源于共同祖先，相似配体调谐谱更可能是独立功能趋同的产物。
然而，方法学异质性（电生理和行为分析在不同化学浓度下进行）使定量评估嗅觉趋同复杂化，趋同强度和特异性仍属未知，未来需纳入更多系统研究。基于化学和分子机制的理解，可能设计出小分子化学品竞争性结合受体或通过RNAi沉默受体，用于综合害虫管理。人类活动导致的化学圈（chemosphere）变化可能干扰互作，因此需采用同时考虑双方视角的研究来实现害虫管理策略。
