气候变暖背景下顶级捕食者种间竞争加剧：一条潜在的进化新途径

《Journal of Avian Biology》：Intensification of intraguild interactions between top predators in a climate change impacted environment: a new potential evolutionary pathway

　　

由气候驱动的环境变化所导致的共存物种适应，未必一定引致灭绝，反而可能产生性状变异，从而在生态系统中形成新的竞争等级。顶级捕食者在生态系统中具有关键作用，但其在变化环境中的长期效应尚未得到充分探讨。本研究利用长期数据，考察两种共存、生态相似且亲缘关系密切的森林猛禽——耐暖的灰林鸮（tawny owl，Strix aluco）与耐寒的长尾林鸮（Ural owl，S. uralensis）——在中欧温带山地森林中的领域动态（n = 65 个调查点）与繁殖动态（n = 69 个人工巢箱）。该区域在 20 年期间（1998—2021）经历了显著的气候变化（平均温度升高 > 1°C），但未发生生境变化。研究发现，灰林鸮领域数量（每年 +2.6%）与长尾林鸮领域数量（每年 +5.2%）同步增加，重叠领域数量每年增加 11.0%。2012 年之后，对空间与巢址的竞争逐步加剧，包括体型较大的长尾林鸮对体型较小的灰林鸮的直接巢址置换（占巢箱的 16.5%）。竞争未影响繁殖成功率，但显然影响了繁殖期长尾林鸮雌性：与灰林鸮共享领域中的雌性个体显著更大（以头长衡量），相较非共享领域中的雌性平均差异为 1.3%。从进化生态学视角看，这种体型差异可能增强长尾林鸮对灰林鸮的竞争优势；然而，它也可能给长尾林鸮带来长期风险，因为体型较大的优势伴随着能量需求增加与捕猎灵活性下降。本研究强调，除理论模型预测之外，迫切需要稳健的长期监测数据，以捕捉全球变暖效应下实际发生的变化，并揭示共存物种隐藏的、基于性状的适应以及未曾预见的灭绝驱动因素。

研究背景与问题 由气候变化驱动的生物互作改变被认为是物种衰退、灭绝及分布区后续改变的主要催化剂，生物互作因此在预测物种未来分布格局中具有关键作用。近期有学者提出，生物多样性正通过适应性群落动态发生改变：既有群落对新环境条件变得不适应，必须通过调整生物性状匹配来实现适应，这引入了新的选择压力，迫使特定基因型和/或物种被选择。共存物种在变化环境中的适应未必导致灭绝，而可能表现为生态位移动（niche shifts），以及由性状变异产生的、形成竞争等级（competitive hierarchies）的性状基础型共存。然而，气候变化对生物互作的影响此前主要在下营养级开展研究，高级营养级涉及种间与种内（intraguild）互作，复杂性更高。顶级捕食者尤其是捕食者对主要猎物波动的依赖已有充分记录，猎物丰富度上升可正向影响捕食者种群，但同时缩小邻体间距，加剧捕食者自身的种内与种间互作；除竞争食物、巢址与空间外，种内捕食（intraguild predation）通过直接杀死或非致死性效应（如回避优势捕食者）对捕食者群落产生强烈影响。气候条件对物种空间分布影响尤为强烈，在山地表现为沿海拔梯度的物种间隔：低地泛化种在高海拔被适应不同的高地特化种取代。气候变化对海拔梯度的影响呈现高海拔群落变得不适应、并逐步转变为性状—环境匹配更优状态的格局，由此产生两种可能结果：其一，高海拔特化种可能局部灭绝，或在条件允许时向更高海拔扩张，构成高海拔特化种的后退；其二，高海拔特化种可通过性状分化在新适应的群落中存续，与扩张的低地物种共存，从而建立新的竞争等级，其中也可能涉及进化与遗传改变——这在协同进化物种（如捕食者—猎物、寄生者—宿主）的强生物互作中是已知现象，但在种内互作中了解较少。为研究气候诱导的顶级捕食者种内互作改变，研究人员聚焦于斯洛文尼亚中欧南部一片可持续经营的温带混交林中两种同域、近缘的猛禽——灰林鸮与长尾林鸮。该地区自 20 世纪晚期以来平均温度增幅为全球或北半球平均的两倍，属于“变暖带”（warming band）范围，为在中等海拔梯度下研究两种鸮类共存的气候变化效应提供了机会。两种鸮类虽体型差异中等（长尾林鸮体长为灰林鸮的 1.5 倍），但在生态位许多方面非常相似，甚至在原位实验中已被证明可产生可育杂种；但二者历史起源差异显著：灰林鸮是温带气候区适应性强的中型捕食者，末次冰期后自南欧避难所扩张至整个欧洲；长尾林鸮为北方物种，在东南欧南部温带山地森林中存有孤立的冰期孑遗种群。在南部山地，二者沿海拔分离，长尾林鸮在较高海拔竞争性排挤较小的灰林鸮；在其他同域分布区也观察到类似生境置换。现有数据表明长尾林鸮对灰林鸮具有明显的竞争优势，但后者对猎物波动的适应性似乎更强，尤其是在以小鼠标本为主的小型哺乳动物群落的南部地区。长尾林鸮在其欧洲分布区内是食田鼠类（vole）的捕食者，这可能使其对更温暖、低海拔、以小鼠为主的温带阔叶林适应性较差。气候模型预测阿尔卑斯山两种鸮类种群数量将同步大幅增加，分布区重叠预计将增加一倍以上；但这些模型预测需要野外验证，因为建模情景中关于竞争互作的预测存在不确定性，且已知长尾林鸮在不同类型环境中可与共存的猛禽竞争者采取不同的互作模式。类似竞争物种对为北美的北方斑点鸮（northern spotted owl，Strix occidentalis caurina）与横斑林鸮（barred owl，S. varia），二者新的接触区近期已建立，北方斑点鸮种群随体型更大、更具攻击性的横斑林鸮扩张而开始下降，并观察到杂交，杂交事件率被认为对从属物种种群存活力有负面影响。与北美这对 Strix 鸮类不同，在欧洲预计两种 Strix 鸮类分布区均将扩张。研究人员利用长期领域与巢监测数据验证该假设，并探究预测扩张对种间互作加剧的影响；同时提出假设：在欧洲温带山地森林中，较温和的冬季条件使较小的灰林鸮得以向高海拔扩张，从而加剧与长尾林鸮的互作，尤其是在巢址竞争方面；预期种内互作改变会对两种鸮类种群的繁殖力与选择压力产生不利影响，并进一步导致朝向体型更大、竞争更占优势物种的强烈选择压力，如其他洞巢竞争者所示。

关键技术方法 研究采用两套野外数据集：1998—2021 年领域监测数据与 2004—2021 年巢箱监测数据。在 65 个调查点（其中 25 个每年访问）沿海拔梯度开展回放调查（playback surveys），调查点间距至少 1000 m 以避免重复计数；繁殖季 2—5 月对灰林鸮至少两次、长尾林鸮至少三次播放雄鸟鸣声回放，单夜仅播放一种鸮类以避免应答抑制。同时于 3—5 月检查全部 69 个人工巢箱（半开放式，尺寸 79 × 35 × 35 cm，两种鸮类通用以促进竞争互作），记录窝卵数与雏鸟数；对孵卵雌鸟按斯洛文尼亚环境署颁发给斯洛文尼亚鸟类环志中心的环志许可进行捕捉、环志或核对环号，测量最大翅长、头长（头与喙长）及体重。2019 年对一例长尾林鸮巢中的混合窝内灰林鸮雏鸟佩戴 VHF 无线电标签，追踪离巢后两个月的存活情况。数据分析采用 ‘rtrim' 包（ver. 2.1.1）以对数线性趋势模型（model 2，考虑过度离散与序列相关及缺失数据）分别计算 700 m 海拔以下与以上区域的领域占有趋势，并按森林面积比例加权；以 ‘rtrim' 计算未占据调查点与重叠领域趋势；巢箱按整个研究期占有情况分类，计算巢箱占有时间滞后；采用估计统计量与 DABEST 图（R 包 ‘dabestr'，ver. 0.3.0，5000 次自助重抽样）比较时间滞后、窝卵数与雌鸟头长差异；全部统计在 R ver. 4.2.2 与 RStudio 中完成，可视化使用 ‘ggplot2'（ver. 3.4.0）与 ‘patchwork'（ver. 1.1.2）。

研究结果

领域动态：基于 1998—2021 年每年调查的 25 个调查点，两种鸮类领域数量均有波动且在克里姆山上、下区域存在差异。灰林鸮领域占有总体趋势中度上升（每年 2.6%，p < 0.05），低海拔每年增加 1.3%，高海拔显著更高，每年增加 9.0%（Wald 检验，p < 0.001）。长尾林鸮领域占有总体亦中度上升（每年 5.2%，p < 0.01），低海拔每年增加 7.1%，高海拔每年增加 4.2%，两者斜率差异不显著（Wald 检验，p = 0.144）。重叠领域数量中度增加（每年 11.0%，p < 0.05），低海拔年增 10.8%、高海拔年增 11.3%，差异不显著（Wald 检验，p = 0.89）。未占据领域呈中度下降（每年 9.0%），低海拔年降 6.2%、高海拔年降 9.8%，海拔间差异不显著（Wald 检验，p = 0.14）。

繁殖动态：总体上灰林鸮在巢箱设置后 3.3 ± 3.1 年占据巢箱，长尾林鸮平均为 4.9 ± 4.5 年；两种鸮类在 2010 年前后的巢箱占有时间滞后均存在差异。2010 年前灰林鸮平均在 4.6 ± 4.0 年后占据巢箱，2010 年后仅 2.2 ± 1.1 年（平均差 ?2.5，95% CI = ?4.8 至 ?0.9）；长尾林鸮相应由 7.1 ± 5.0 年降至 2.5 ± 2.0 年（平均差 ?4.6，95% CI = ?8.0 至 ?2.1）。两种鸮类占据巢箱的最短时间滞后均为一年。整个研究期间灰林鸮在 35 个不同巢箱中营巢，长尾林鸮占据 24 个；灰林鸮在低海拔巢箱中占优势，长尾林鸮在高海拔占优势；两种鸮类在不同繁殖季共享巢箱的首批案例出现于 2012 年，共享巢箱比例在 700 m 以上更高。研究记录到 32 例在重叠领域中营巢：低海拔灰林鸮占据的巢箱中 93% 位于重叠领域，而高海拔仅 28%。7 个巢箱中繁殖物种被竞争物种置换，其中 6 例为长尾林鸮置换灰林鸮；3 例为直接置换（同一繁殖季内发生，分别于 2017、2019 和 2020 年，涉及两个不同巢箱），长尾林鸮接管灰林鸮的巢与窝卵；3 次营巢尝试中有 2 次由长尾林鸮孵出并抚育一只灰林鸮雏鸟。2019 年长尾林鸮亲鸟在灰林鸮雏鸟离巢后仍予照料，该雏鸟在 83 日龄（离巢后 54 天）时仍存活且状况良好。

体型分化：研究区域共存灰林鸮与长尾林鸮间存在显著体型差异，但雌性灰林鸮与雄性长尾林鸮体重存在部分重叠。高海拔营巢的雌性灰林鸮头长（74.4 ± 1.4 mm）显著大于低海拔雌性（73.0 ± 2.2 mm；平均差 2.0 mm，95% CI = 0.9 至 3.8 mm）；长尾林鸮高海拔雌性头长（84.1 ± 2.0 mm）与低海拔（84.7 ± 2.4 mm）无差异（平均差 ?0.6 mm，95% CI = ?2.2 至 0.9 mm）。两种鸮类在所有海拔上，重叠领域中孵卵雌性的平均头长均大于无竞争者领域：灰林鸮重叠领域为 73.6 ± 1.9 mm，无长尾林鸮时为 72.8 ± 2.6 mm（平均差 0.8，95% CI = ?0.4 至 2.6）；长尾林鸮重叠领域显著更大（84.6 ± 1.1 mm），无灰林鸮领域为 83.5 ± 1.6 mm（平均差 1.1，95% CI = 0.0 至 2.1）。雌性体重与翅长在海拔间及有无领域性异种竞争者间均无显著差异，仅灰林鸮在高海拔有体重略轻的边缘趋势。两种鸮类的窝卵数与雏鸟数均不受巢附近领域性异种鸮类竞争者存在的影响。

讨论与结论 研究结果与 Brambilla 等（2020）的模型预测一致，即气候变化使中南欧山地温带森林中灰林鸮与长尾林鸮种群规模增加。这种同步增长反映为长尾林鸮领域数量在高海拔森林逐渐趋于饱和并向已被灰林鸮领域饱和的低海拔森林扩张；灰林鸮的种群增长主要源于对传统上仅由长尾林鸮占据的高海拔森林的拓殖。长期数据揭示，同步的种群增长确实加剧了互作，尤其是对大型树洞营巢鸮类通常为限制性生境资源的巢址的竞争，导致较大的长尾林鸮对较小灰林鸮的直接巢址置换。这些增强的种间互作未影响繁殖成功，但可能因选择压力改变而促进体型的微进化改变，如食虫山雀类中所见。本研究中显著的体型差异仅见于雌性头长，翅长无差异，体重差异仅为边缘显著，提示体型的适应性异速变异（adaptive allometric variation），可能源于功能优化的自然选择。多项研究表明骨骼测量是鸟类体型更可靠的预测指标，因翅长受磨损、换羽与年龄影响，体重则强烈依赖脂肪储备与营养状态；头长因可重复性高而尤为适用。研究仅考虑雌性，因雌性鸮类承担护巢角色，在评估巢址竞争效应时可能尤为相关；雄性是否也存在类似体型格局尚待未来研究。此前明确的灰林鸮与长尾林鸮海拔分离，因两种群强劲增长而变得不甚分明，至少有两种可能解释：其一为较温和的冬季条件影响两种 Strix 鸮类的生理状况与繁殖力；其二为对限制因子（如主要猎物可得性）减弱的正向响应。积雪为小型哺乳动物提供冬季保护而使其较难被捕获，长尾林鸮已知可在积雪下探测并捕食田鼠（前提是雪层不过深且无冰壳），而灰林鸮未见此类觅食行为，其倾向于在雪被较薄区域捕猎，积雪期延长可能增加其种群死亡率；但全球变暖不仅促进灰林鸮向高海拔、也向高纬度扩张。较温和的冬季条件可能主要影响灰林鸮而非同样向低海拔森林扩张的长尾林鸮。第二种解释指向小型哺乳动物波动变化对鸮类种群的级联效应：山毛榉种子是温带混交林小型哺乳动物的关键食物来源，小型哺乳动物种群能迅速响应资源可得性增加；多项研究证据表明近几十年来欧洲山毛榉（温带欧洲主要成林树种）的结实频率增加；结实周期通过饱食与饥饿调节种子捕食者丰度，结实格局改变可能扰乱这一调节。两种 Strix 鸮类在繁殖力上均对小型哺乳动物种群高峰呈正向响应，繁殖频率与生产力提高可导致鸮类种群密度的正向长期趋势；气候变化导致的种子产量增加显然可加速至少部分顶级捕食者种群的增长，导致密度饱和并促进物种扩张，正如气候影响模型所预测。研究揭示，随着两种鸮类种群同步增长，巢址竞争加剧：研究前半期种群密度低时未记录到巢址置换，而后半期在高、低海拔均出现巢址置换（即不同年份由不同鸮类物种占据的共享巢址），其中近半（43%）为直接置换，较大的长尾林鸮在同一季节接管灰林鸮已占据的巢箱，有两例长尾林鸮甚至承担对已有灰林鸮窝卵的照料并与自身卵一同孵育。尽管出现重叠领域与干扰互作增加，两种鸮类的窝卵数均未下降或上升，支持窝卵数更多受猎物可得性而非竞争者实际存在影响的假设。如此紧密的共存与加剧的互作可能改变选择压力，通过有利于更适应竞争的个体而产生进化后果。在种间层面，这些变化可能导致：1）疾病传播可能性增加，因两种间更频繁的直接接触可能引发新的人兽共患病暴发；2）杂交频率升高；3）共存个体形态改变。鸮类疾病研究较少，但近期研究显示对感染长尾林鸮而不感染灰林鸮的疱疹病毒（herpesvirus）存在易感性差异；物种间密切接触增加寄生虫传播至新宿主的可能，尤其当二者亲缘关系较近时，可能导致新型流行性人兽共患病。混合窝对洞巢鸟类并不罕见，尤其当巢址竞争严重时；由于雏鸟的性印记（sexual imprinting）在配偶偏好发展中作用重要，来自混合窝的个体可能偏好义亲物种，从而可能导致杂交增加。北美全部鸟类中杂种个体比例估计为 0.064，但这很可能是低估，因为杂交动态可能随时间和空间变化。杂交频率通常随生态、行为与系统发育上相近物种在同域繁殖程度的增加而升高。迄今可育的长尾林鸮—灰林鸮杂种仅在圈养条件下有记录；F1 代在形态上可区分，但在其中一个物种谱系的后续世代杂交后代中变得不明显。杂交有潜力成为促进物种形成与总体物种多样性的创造性力量，这在遗传上相近的亲本谱系（如灰林鸮与长尾林鸮）杂交后代中尤为明显，可能通过杂种优势（heterosis）使杂种具有更好适合度，杂种优势也可表现为更大的体型；因此需要对同域分布区野生鸮类种群开展遗传学研究，以揭示自然杂交水平及杂交在长尾林鸮与灰林鸮接触区的进化意义，尤其是在可能提高物种适应潜力的快速气候变化背景下。巢址竞争的微进化形态效应已在山雀类中描述：较小的蓝山雀（blue tit，Cyanistes caeruleus）与较大的竞争者大山雀（great tit，Parus major）高密度共存时体型逐渐增大。本研究表明，与灰林鸮领域重叠的长尾林鸮营巢雌性头长大于非重叠领域雌性；此外，通常由长尾林鸮主导的高海拔被头长更大的营巢雌性灰林鸮拓殖，但这些雌性体重也略轻，提示高海拔更严酷的冬季条件仍可能对灰林鸮总体身体状况产生负面影响，而在更耐寒的长尾林鸮中未检测到此类效应。尽管如此，灰林鸮在高海拔头长更大而翅长相似，表明存在适应性异速变异；该格局也可能反映扩张分布前沿存在更具扩散性与探索性的个体（其往往更大），而不必然是与长尾林鸮竞争的结果，这或可解释为何总体上未发现灰林鸮在重叠与非重叠领域间的体型差异。与山雀类研究结果不同，本研究发现体型增大出现在较大的而非较小的竞争者中。长尾林鸮相对灰林鸮有两大优势：对严酷冬季条件更好的适应与更大的体型；然而，有效应对冬季恶劣天气的优势显然因全球变暖而减弱，因此更大的体型、甚至仅更大的头长，可能成为这一竞争互作中的决定性因素。竞争驱动选择压力下的体型比例异速变异值得未来研究更多关注，以厘清竞争与气候变化对共存种群功能性状适应的效应。高海拔灰林鸮密度的增加位于长尾林鸮种群核心区，且由扩张前沿较大的个体组成，这又可能进一步加剧对长尾林鸮的竞争压力，因为较大的雌性灰林鸮预计能更好地保卫巢址。研究还发现与灰林鸮同域或异域分布的长尾林鸮种群间存在类似体型分化格局：长尾林鸮体型不遵循贝格曼法则（Bergmann's rule，即预期较冷北方环境个体更大），而取决于灰林鸮的存在与否；在全球尺度上，与灰林鸮异域分布的长尾林鸮种群比同域种群至少小 10%，与纬度无关。由于灰林鸮中未见类似格局，这可能表明灰林鸮通过强烈的种间互作对长尾林鸮体型产生总体影响，选择出体型更大、竞争更成功的长尾林鸮个体。另一种可能是，长尾林鸮在其分布区西部（与灰林鸮同域）体型较大也反映了科普法则（Cope's rule），即更大体型是宏观进化系统发育增大的结果，衍生谱系趋于更大。据化石记录，灰林鸮在 100 万年前已存在于欧洲，而长尾林鸮仅 11 万年前；这与由基因组组装推断的长尾林鸮种群规模历史相符，其种群在 11.5 万至 11.7 万年前增加，可能指示该物种向欧洲扩张。因此长尾林鸮在进化上是欧洲的新来者，与灰林鸮相比遗传分化低，其欧洲种群可能代表进化上最年轻的物种谱系。未来研究应检验受竞争约束的资源依赖性生活史性状进化的微观与宏观进化假说，这些假说可能影响受气候变化等快速环境变化威胁的种群的适应潜力；对立环境影响的权衡交互作用因不同系统中效应多样而了解与研究不足，顶级捕食者因强烈的领域性、相对特化与强烈的种间互作（尤其在种内层面）而可作为良好模式生物。从进化生态学视角看，体型增大的趋势可能增强长尾林鸮对灰林鸮的优势；但也可能通过增加生存代价给长尾林鸮带来长期风险，因为大体型关联更高的能量摄入并降低灵活性，这可能降低其在小鼠主导生境中的捕猎成功率——小鼠比田鼠更敏捷、更善于逃避鸮类捕获。例如，体型大的乌林鸮（great grey owl，Strix nebulosa）作为田鼠专食者，只能在高度生产力、田鼠主导的北方森林中繁盛，并随田鼠种群波动表现出强烈的游牧性；相比之下，长尾林鸮为定居物种，扩散能力低。因此，其体型的进一步增加可能导致灭绝而非竞争优势，至少在其当前扩张的南部分布区如此。快速气候变化驱动的生物互作加剧下潜在微进化形态改变的生态效应值得未来研究更多关注。顶级捕食者因与猎物及非猎物物种的复杂生态系统互作而被认为是高生物多样性的指示者甚至产生者；本研究表明，近期的气候变化也在诱导顶级捕食者群落的快速改变，而这仅是对新型生态系统动态形成认识中的冰山一角。除模型预测外，迫切需要稳健的长期监测数据，以捕捉变化生态系统中实际发生的变化，并揭示共存物种隐藏的、基于性状的适应以及未曾预见的灭绝驱动因素。因此，需要涵盖物种性状、种群统计、进化适应与多营养级互作动态连续测量的综合集成监测计划，以推进科学、促进生物保护并推动可持续发展。