《Mammalian Biology》：Vertical space use and activity changes with seasonal climate variation in Bengal slow lorises (Nycticebus bengalensis) in Thailand
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多数物种已适应于应对影响其栖息地利用和行为的季节性变化。研究人员可利用对其季节性响应的基线认识来理解其如何应对更极端和不可预测的变化。林冠结构可通过垂直微气候梯度为树栖物种提供缓冲效应，形成潜在的微避难所（microrefugia）。本研究探讨季节性如何影响泰
多数物种已适应于应对影响其栖息地利用和行为的季节性变化。研究人员可利用对其季节性响应的基线认识来理解其如何应对更极端和不可预测的变化。林冠结构可通过垂直微气候梯度为树栖物种提供缓冲效应，形成潜在的微避难所（microrefugia）。本研究探讨季节性如何影响泰国东北部夜行性孟加拉懒猴（Nycticebus bengalensis）的活动和垂直空间利用。研究人员于2023年6月至2024年8月采集行为及同步气候数据，并对每个季节使用贝叶斯多项逻辑模型（Bayesian multinomial logistic models）分析懒猴在树中的高度、温度和相对湿度对行为的影响。研究发现，在所有季节中，温度与活动水平和垂直位置呈最强的负相关。当温度升至平均值以上时，懒猴活动减少，表明当温度超过该物种的热中性区（thermal neutral zone）时，低层林冠的缓冲效应有限。低层林冠是孟加拉懒猴的气候微避难所，但其依赖于上层林冠的连通性。随着全球气温因气候变化而上升，维护森林林冠结构以保护这些微避难所至关重要，尤其是对于没有较凉爽时段可利用的夜行性物种。
**研究背景与问题**
季节性气候驱动捕食者互作、资源可获得性和栖息地变异的变化。多数哺乳动物经历可预测的生态压力（如雨季和旱季），这些压力改变其生存成本。生物体可通过行为、形态和生理适应来缓解这些季节性变化。行为适应包括通过改变活动模式和寻找理想微环境（即微避难所）来降低能量消耗。空间避难所假说认为特定区域可提供压力缓解，包括树洞或洞穴等微避难所；时间避难所假说则提出物种通过转移活动时间来回避压力源（如日间高温）。两种假说均表明行为灵活性使物种能在变化的环境条件中生存。栖息地和活动泛化种能更好地适应气候变异，但仅限于其热耐受限度内。夜行性环境与昼行性环境对物种施加不同的体温调节压力。因此，未来保护规划需考虑不同物种如何利用行为和微避难所来缓解当前及未来的季节性变化。
哺乳动物夜行性最常出现于热带地区，该区域气候相对稳定，但宏观气候塑造体温调节且在树栖和地栖哺乳动物之间存在差异。森林微气候在林冠层间水平和垂直变化；由于森林结构限制垂直变异，这些梯度形成2.5维热景观。夜行性也影响微气候的垂直排列方式，上层林冠因缺乏太阳辐射和热耗散增加而变得更冷。日间上层林冠温度最高，而密集林冠层可缓冲低层，形成较冷微气候的垂直梯度。获取适宜微气候、避免竞争和增加资源获取是树栖哺乳动物垂直生态位分层的成因。
懒猴和蜂猴通过行为和生理调整对季节性和气候变异作出响应，尤其在强季节性环境中。其厚毛被、低代谢率和约34.8 °C的低基础体温支持凉爽夜间的体温调节。爪哇懒猴（Nycticicebus javanicus）在气候极端时减少活动，而某些懒猴物种利用蛰伏（torpor）应对极端温度或资源不稳定。孟加拉懒猴是体型最大、分布最广的懒猴物种，从印度东北部至越南、南至泰国克拉地峡。其较大体型可能改善保温但增加温暖干燥条件下的热应激风险。虽然已知孟加拉懒猴在印度东北部会季节性调整行为，但尚不清楚不同气候和森林中的种群是否表现相似。评估其跨国家利用活动转移和森林微气候的能力对于评价其对季节性变异和气候变化的恢复力至关重要。
本研究探究季节性如何影响野生泰国孟加拉懒猴的行为和栖息地利用。研究人员假设垂直微气候将影响孟加拉懒猴在林冠中的分布及其活动水平。预测孟加拉懒猴行为将呈垂直分层，因其他灵长类在活动期调整垂直位置。哺乳动物对热应激的常见行为响应之一是移动至较凉爽区域。在热季，预测孟加拉懒猴将利用上层林冠较冷的微气候作为微避难所以逃避热应激，因泰国热季温度最高。其次，研究人员假设季节性将改变泰国孟加拉懒猴的活动水平和行为。孟加拉国的孟加拉懒猴在雨季和冬季之间有不同的活动预算；然而泰国具有三个季节，可能导致泰国种群的不同响应。与其他懒猴物种类似，预测孟加拉懒猴在气候极端时减少活动。预期在旱季和热季活动减少最大，因这两个季节分别为最冷和最热季节。
**主要关键技术方法**
研究人员在泰国东北部Sakaerat环境研究站（Sakaerat生物圈保护区）开展研究，该区域包含三种主要森林类型：干龙脑香林、干常绿林和生态过渡带，具有旱季（10月15日–2月14日）、热季（2月15日–5月15日）和雨季（5月16日–10月14日）三个季节。研究观察了13只野生孟加拉懒猴，其中8只通过面部斑纹和毛色识别性别，其余5只归类为未知个体。2023年6月至2024年8月期间，研究人员每周五天于19:00至5:00沿12条样线进行调查，共获得662小时25分钟的行为数据。采用瞬时焦点取样法以5分钟间隔采集行为数据，共记录901次懒猴 encounters，平均行为跟踪时长2小时4分钟。同时记录懒猴在树中的高度和树高，并使用Nikon Forestry Pro II激光测距仪/测高仪在日间对每棵树进行验证和校正（n=2809）。使用可编程温湿度数据记录仪（HOBO MX2301A）以5分钟间隔采集同步气候数据（温度和相对湿度），记录仪附着于可伸缩金属杆（8 m）顶部，置于距焦点懒猴约5 m范围内。另使用6个气候数据记录仪于2023年11月至2024年8月在干龙脑香林（n=3，树种：Pterocarpus macrocarpus）和干常绿林（n=3，树种：Hopea ferrea）采集日间数据，部署于三个高度（地面、中层[6–9 m]和顶层[13 m]）以匹配观察到的懒猴高度。研究获纽约州立大学布法罗分校机构动物护理与使用委员会（ID PROTO202000007）和泰国国家研究委员会（No.0401/18037）批准。数据分析使用R版本4.5.1，通过最近邻匹配将气候与行为数据配对，并将数据子集化为15分钟间隔（n=1829；旱季=555；热季=584；雨季=690）以避免过采样和减少自相关。使用贝叶斯多项混合效应逻辑回归模型（brms包，No-U-Turn Sampler算法）预测懒猴行为（警觉、觅食/取食、移动和休息），以休息为参考类别，预测变量包括环境温度、相对湿度、温度与湿度交互作用、时间（距19:00的分钟数）和懒猴在树中的高度，按季节独立建模。使用贝叶斯线性混合效应模型（高斯似然）分析懒猴树高，预测变量同上。通过R?统计量（值约1.0）、轨迹图和有效样本量评估模型收敛，使用95%可信区间（CrI95%）解释固定效应估计，并使用方向概率（PD）评估后验分布中方向趋势的强度和一致性（PD>95%视为强方向证据）。
**研究结果**
**活动、气候与垂直位置模型**
贝叶斯多项混合效应逻辑模型表明，雨季和热季行为与懒猴树高之间无支持关系。在雨季模型中，仅取食行为具有PD>95%，提示正向方向趋势但效应幅度存在不确定性。在旱季模型中，树高与警觉或移动之间无支持或方向趋势。然而，树高与取食行为（相较于休息）之间存在正相关（CrI95%=[0.10, 0.37]，PD=99.96%），表明旱季懒猴更可能在高林冠层取食而非休息。热季中温度与活跃行为（相较于休息）呈最强负相关。当温度升至季节平均值以上时，所有行为的对数几率相较于休息均下降（警觉：CrI95%=[-1.17, -0.42]；取食：CrI95%=[-1.49, -0.72]；移动：CrI95%=[-1.09, -0.34]），且均具有PD=100%。因此，当温度升至热季平均值以上时，懒猴减少所有活跃行为。旱季和雨季模型均提示温度与行为之间无关联。旱季中温度与取食之间存在负向方向趋势的支持（PD=96.9%）。相对湿度在所有季节中与任何行为均无关联，所有PD<95%。在所有季节中，相对湿度与温度的交互作用通常对各行为显示正向方向趋势。热季中该交互作用具有强方向支持（PD>95%）且与警觉（CrI95%=[0.01, 0.04]）、取食（CrI95%=[0.02, 0.05]）或移动（CrI95%=[0.01, 0.04]）相较于休息行为的对数几率呈正相关，即当温度和湿度均超过热季平均值时，孟加拉懒猴应更活跃。雨季模型中，该交互作用与取食呈正相关（CrI95%=[0.02, 0.06]，PD=99.99%）；警觉和移动的CrI95%包含零但PD>95%，提示正向方向趋势。旱季模型中该交互作用与任何行为均无支持关联，但所有行为PD>95%，提示正向方向趋势。夜间时间在热季与警觉（相较于休息）的对数几率呈负相关（CrI95%=[-0.01, -0.01]），具有强方向支持（PD=100%）。热季中取食（CrI95%=[-0.02, -0.01]）和移动（CrI95%=[-0.01, -0.01]）相较于休息的对数几率与夜间时间呈负相关，具有强方向支持（PD=100%）。旱季和雨季中夜间时间与取食或移动之间无可信关联。
**垂直分层与气候**
贝叶斯线性混合效应模型结果显示各季节温度、相对湿度和夜间时间与懒猴高度（m）的关联存在差异。雨季模型解释的方差最少（Bayes R2=0.17，CrI95%=[0.12, 0.23]），任何预测变量与懒猴高度之间均无可信关联，所有CrI95%均重叠零。旱季模型解释的方差最多（Bayes R2=0.35，CrI95%=[0.29, 0.40]）。温度与懒猴高度呈可信负相关（β=-0.40，CrI95%=[-0.58, -0.22]），表明当温度升至平均值以上时个体占据较低位置的概率增加。相对湿度（CrI95%=[-0.06, 0.02]）、温度与湿度的交互作用（CrI95%=[0.00, 0.03]）和夜间时间（CrI95%=[-0.01, 0.00]）均无可信关联。热季模型解释的方差与旱季接近（Bayes R2=0.31，CrI95%=[0.25, 0.37]）。除夜间时间（CrI95%=[0.00, 0.00]）外，所有预测变量均与懒猴高度呈可信关联。温度（β=-0.61，CrI95%=[-0.81, -0.39]）和相对湿度（β=-0.11，CrI95%=[-0.16, -0.05]）均与懒猴高度呈负相关。温度与相对湿度的交互作用对懒猴高度呈小幅正相关（β=0.02，CrI95%=[0.01, 0.04]）。
**讨论与结论**
孟加拉懒猴的活动和垂直栖息地利用在泰国三个季节间存在差异。研究部分支持第一假设：虽然微气候在热季对孟加拉懒猴的垂直分布和活动水平产生负面影响，但懒猴在温度超过平均值时并未移动至较冷的上层林冠。结果完全支持第二假设，即季节性改变了孟加拉懒猴的活动水平，尤其在热季最为明显。总体而言，结果与其他懒猴和蜂猴物种以及响应温度或湿度变化而垂直移动以寻找适宜微气候的其他灵长类一致。热季中温度和相对湿度达到最高值，且与懒猴行为的关联在三个季节中最强。基于这些发现，研究人员提出季节特异性生态压力塑造了泰国孟加拉懒猴的行为变异，并可能反映在热湿条件升高期间对时间避难所（temporal refugia）的利用。
关于活动与气候变量，结果部分符合第三预测（孟加拉懒猴在气候极端时减少活动）。热季中较高温度降低活动，符合预测；然而当温度和相对湿度均高于平均值时活动增加。旱季显示类似的正向交互作用，但幅度不确定。湿度单独在低海拔站点（300–500 m asl）不影响活动，不同于高海拔的爪哇懒猴，后者湿度可能在较冷条件下减少蒸发失水。旱季中湿度与温度的交互作用对警觉、取食和移动相较于休息显示强正向方向趋势。由于温度低于孟加拉懒猴20 °C的热中性限度，湿度可能降低了体温调节和失水成本。热季中温度-湿度正向交互作用与第三预测矛盾。温度和湿度的交互作用与活动呈可信正相关，提示个体可能增加活动以定位更适宜的空间或时间避难所而非停留在不利条件中。温度在各季节对行为的影响不同，支持了第一和第二假设。热季夜间温度峰值达32.9 °C而旱季仅28.9 °C。热季较高温度降低活动，可能因极端高温限制蒸发冷却并增加热应激风险。该模式与其他哺乳动物在高温下活动下降的报道一致，并挑战了温暖夜间有益于夜行性物种的假设。由于孟加拉懒猴具有低基础体温、厚毛被和适应凉爽夜间的低代谢率，夜间温度上升可能增加其体温调节成本。
关于垂直分层，研究结果并非普遍符合原始预测（孟加拉懒猴在热季将利用上层林冠）。相反，模型预测热季中当温度或相对湿度增加时懒猴将位于林冠较低处。热季夜间温度可超过32 °C，Müller（1979）的懒猴体温调节研究中孟加拉懒猴在此温度开始经历热应激。懒猴可能移动至林冠较低部分寻求更稳定的微气候，从而限制热应力和能量应激。然而，温度与相对湿度的正向交互作用支持了当两者均超过季节平均值时懒猴将利用林冠较高部分的预测。高环境温度结合高湿度可降低蒸发冷却效率并可能导致热应激，更潮湿的林下层可能加剧此效应。在这些情况下，上层林冠可能提供更干燥、通风更好的微气候。这种季节性和条件性垂直位置转移的模式反映了行为灵活性以及在热极端时对时间和空间偶然性避难所的利用。食物和水可影响物种的垂直生态位并驱动垂直移动以获取这些资源。旱季期间Bombax anceps树开花，研究人员频繁观察到懒猴在树冠取食这些花朵。该季节性食物资源的影响在活动模型中有所体现，仅旱季垂直位置与取食行为相关。旱季中位于较高林冠的懒猴取食概率高于休息，突显了Bombax anceps对该种群的高价值季节性食物资源。物种互作也可影响垂直位置，垂直分层有助于减少资源竞争和辅助捕食回避。在Sakaerat环境研究站，网纹蟒（Malayopython reticulatus）和缅甸蟒（Python bivittatus）的存在可能影响懒猴垂直位置，因两者均为懒猴的已知捕食者。虽然本研究未将这些因素作为变量纳入，但未来工作应检验其与气候的交互作用及其对孟加拉懒猴垂直位置的影响。
本研究捕获了对气候极端的实时行为响应。过去三十年间亚洲变暖速度快于全球其他地区。2023年泰国记录了历史最高温度之一，随后厄尔尼诺事件使温度在2024年5月前持续高于平均值。本研究期间的厄尔尼诺事件在记录历史中排名第四强，全球温度下降时间长于其他厄尔尼诺事件，导致连续两个最热年份。栖息地丧失和气候变化通过减少适宜森林栖息地日益威胁灵长类。森林结构强烈塑造灵长类丰富度，并可能决定物种在气候变化下是否转移分布范围、行为适应或局部灭绝。研究结果表明孟加拉懒猴在高于平均条件期间利用缓冲的下层林冠作为微避难所。然而上层林冠连通性通过限制太阳辐射和风并保持水分来维持此缓冲；林冠空隙使下层暴露于环境温度和湿度。泰国东北部日益增加的干旱和热浪可能通过林冠丧失和树木死亡削弱这些避难所。由于夜行性物种无法将活动转移至日周期中较凉爽的时段，夜间温度上升可能进一步降低懒猴活动。行为季节性变异可为理解夜行性物种的行为灵活性提供良好基线。空间和时间微避难所（如林冠不同层）可帮助树栖物种应对气候变化。未来保护规划应旨在识别和维护环境中的微避难所，尤其对夜行性物种，因为对昼行性物种有益的林内区域对夜行性物种可能不起相同作用（即上层林冠日间热而夜间冷）。采取物种和地点特异性方法来理解夜行性哺乳动物如何响应环境极端对于预测生物多样性对全球气候变化的响应至关重要。
