混交雨林片段中传粉综合征对主要访花者的预测效力有限

《Arthropod-Plant Interactions》：Pollination syndromes poorly predict main flower visitors in a disturbed Atlantic forest fragment

　　

传粉综合征（pollination syndromes）常被用于指导传粉者保护与生态系统恢复，但其预测主要传粉者的有效性存在争议。本研究表征了混交雨林（Mixed Ombrophilous Forest）片段中69种被子植物的花部性状与传粉综合征，并评估观测到的访花者是否与预期综合征相符。研究人员记录了花部属性（花药开裂时间、颜色、气味、大小、形状、对称性、朝向、雄蕊位置、花蜜导引、资源类型）及植物特征（生活型、性系统、植物状态与分布）。传粉综合征依据文献推断，昆虫访花者经采集并鉴定。主要访花者类群（蜂、甲虫、蝴蝶、蛾、蝇或胡蜂）依据最高访花频率确定。研究采用逻辑斯蒂回归（logistic regression）、子抽样（subsampling）与敏感性分析（sensitivity analyses）检验监测时长的影响、主要访花者类群的稳定性以及并列情况的不同处理方式。仅39.4%的物种表现出观测主要访花者与预测综合征之间的对应关系，其中蜜蜂传粉型（melittophily）匹配率最高（55.6%）。胡蜂传粉型（sphecophily）与蛾类传粉型（phalaenophily）无法进行恰当评估。监测时长与对应关系无显著关联，多数物种的主要访花者类群保持稳定，而并列情况的不同处理方式同样产生较低的对应率。蜜蜂的优势地位与人为植被改变可能导致了有限的对应关系。此类因素在保护与恢复情境中较为常见。传粉综合征对应关系对干扰混交雨林片段中主要访花者的预测效力较差。因此，大西洋森林的恢复项目应将综合征视为需通过当地传粉者群落实证野外调查加以验证的初步假设。

研究背景方面，传粉综合征是指与传粉者形态相匹配的一组花部性状组合，大多数植物可依据这些性状进行分类。传粉综合征取决于传粉类型与媒介，可分为非生物传粉（主要为风媒与水媒）和生物传粉，后者包括脊椎动物（尤其是鸟类与蝙蝠）和无脊椎动物。虫媒传粉（entomophily）可进一步划分为蜜蜂传粉型（melittophily）、甲虫传粉型（cantharophily）、蝴蝶传粉型（psychophily）、蛾类传粉型（phalaenophily）、蝇类传粉型（myophily）和胡蜂传粉型（sphecophily）。研究人员利用这些类别解释花部多样性与适应性，并在缺乏野外数据时用于预测传粉者。然而，已有研究表明经典传粉综合征在宽分类水平或群落水平上并不总能预测访花者，许多研究试图从花部系统预测传粉者，但准确性存在争议。在大西洋森林中，Varassin等（2021）发现不足20%的物种具有传粉数据，且研究多集中于物种水平和特定科，对乔木层研究较少。传粉综合征已在巴西各生物群系的植物群落中被表征，在相对完好的生态系统中显示出中等预测力，但其在受干扰的大西洋森林片段尤其是混交雨林中的预测能力尚未得到检验。鉴于人为干扰可重塑传粉者群落，可能破坏花部综合征与预期访花者之间的对应关系，因此在受干扰混交雨林片段中表征传粉综合征并检验其与观测昆虫访花者的对应关系至关重要，尤其在恢复情境下，基于综合征的物种选择可能导致植物与其实际传粉者之间的错配。本研究旨在：（i）表征大西洋森林植物物种的花部性状；（ii）依据这些性状描述传粉综合征；（iii）评估综合征与昆虫访花频率之间的匹配程度，分析其在传粉与保护研究中的有效性。

研究方法方面，研究地点位于Embrapa Florestas（25°26′52′′ S, 049°13′50′′ W，海拔928 m），面积301公顷，包含不同发育阶段的森林残余、实验区、树木园及环境恢复种植区，由本地与引入物种组成。该区域位于Paraná第一高原Colombo市，属于大西洋森林生物群系混交雨林（FOM）亚群系，因特征性存在Araucaria angustifolia而被称为Araucaria森林。区域内记录有102科512种植物，包括乔木、灌木、藤本、草本、附生植物和半寄生植物。气候分类为Cfb（温带），年降水量1,400–1,700 mm，年均温17–18 °C。研究人员从12个月内（2019年4月至2020年3月）采集过访花者的85种植物中选取69种（本地与外来），依据物候、位置和高度等标准，优先选择高度不超过4 m的植物以优化观察。花部性状于2022年9月至2024年4月描述，补充此前采集的访花数据。物种鉴定由专家完成，凭证标本存放于Embrapa Florestas的Fernando Cardoso da Silva标本馆（HFC）。研究人员评估了花部与营养性状，包括花药开裂时间、颜色、气味、大小、形状、对称性、花朝向、雄蕊位置、花蜜导引有无、花部资源类型、生活型、性系统、植物状态及在FOM中的分布。花药开裂时间于白天观察，对推测为夜间开裂的花通过文献确认。花色依据花冠主色视觉定义。由于技术困难未评估紫外模式。气味主观描述为存在或不可感知。花大小用数字卡尺或ImageJ测量，分为小（<15 mm）、中（15–30 mm）、大（>30 mm）。形状依据F?gri和Pijl（1979）及Proctor等（1996）分类，包括钟形、刷形、旗形、碟形、管形和喉形。对称性记录为两侧对称或辐射对称，花朝向记录为垂直、水平或下垂。雄蕊依据相对于花冠的位置分为内藏或外伸。花蜜导引直接观察。资源类型通过直接观察确定花粉，通过胰岛素注射器插入蜜腺采集确定花蜜。植物生活型依据野外观察分为乔木、灌木、半灌木或草本。性系统依据专业文献分为雌雄同株、雌雄异株和两性。植物状态分为本地、栽培或归化，并评估其在混交雨林中的分布。物种依据花部性状归类为昆虫传粉综合征，参照Ollerton等（2009）的工作，基于F?gri和Pijl（1979）及Proctor等（1996）的描述。预期传粉综合征依据花药开裂时间、颜色、气味、花形状、花大小、对称性、朝向、雄蕊位置、花蜜导引和花部资源等性状分配，每个物种归入匹配花部性状最多的综合征。并列时以花药开裂时间、资源、颜色、大小、形状、朝向和对称性优先。访花数据于2019年4月至2020年3月间102天内以30分钟间隔采集。监测在每个目标物种的开花期于适宜天气条件下进行。所有落在花上的昆虫无论行为、目的或持续时间均视为访花者，用昆虫网采集、鉴定，并分类为蜂、甲虫、蝴蝶、蛾、蝇或胡蜂。每个植物物种依据频率而非传粉贡献归类其主要访花者类群。研究人员构建了各昆虫类群对植物访花频率的矩阵，确定每个植物物种频率最高的访花者类群。当两个或以上访花者类群频率相等时，选择与预期传粉综合征匹配的类群用于主分析。为评估该标准的影响，在三种替代方法下重新计算对应关系：并列计为不匹配、并列排除、并列计为部分匹配（0.5）。为评估每个植物物种的主要访花者是否为有限采样的假象，研究人员在总访次的20%、40%、60%和80%水平上进行无放回随机子抽样（每个比例1,000次迭代），记录子样本中最频繁访花者类群与完整数据匹配的频率。完整数据中主要访花者并列的物种（n=3）被排除于此分析，物种在概率≥0.8时被认为稳定。研究人员使用逻辑斯蒂回归（二项GLM，logit链接）将对应概率（1/0）建模为对数转换监测时长的函数，单独及以传粉综合征为协变量（蜜蜂传粉型为参照）。蛾类传粉型（n=1）因完全分离被排除于含综合征的模型。研究人员报告了监测时长每加倍的优势比及95%轮廓似然置信区间。所有分析在R 4.5.1版本中进行，使用tidyverse和readxl包，子抽样使用set.seed(42)。

研究结果方面，69种植物属于25科，其中78.3%为巴西本地种，60.9%自然分布于混交雨林。主要生活型为乔木（66.7%），其次为灌木（21.7%）、草本（5.8%）和半灌木（5.8%）。最常见性系统为两性（56.5%），其次为雌雄异株（26.1%）和雌雄同株（17.4%）。花部性状方面，刷形最常见（42.0%），其次为碟形（23.2%）、钟形（15.9%）、管形（14.5%）、喉形（3.0%）和旗形（1.4%）。颜色分布为白色42.0%、黄色17.4%、紫色17.4%、粉色13.0%、绿色7.2%、红色3.0%。多数物种为昼间开花（94.2%）和辐射对称（95.7%）。多数花（85.5%）为小型，仅7.2%为中型和7.2%为大型。雄蕊外伸占71.0%，花垂直朝向占69.6%、水平23.2%、下垂7.2%。绝大多数（89.9%）花无花蜜导引。花部资源方面，多数物种（76.8%）同时提供花蜜和花粉，62.3%的花有明显气味。仅考虑虫媒综合征时，预期传粉综合征与观测到的每个物种主要访花者之间的平均对应率为39.4%。蜜蜂传粉型对应率最高（55.6%），其次为蝇类传粉型（40.9%）、甲虫传粉型（33.3%）、蝴蝶传粉型（26.3%）。胡蜂传粉型（无物种）和蛾类传粉型（一种）无法评估。三种物种（4.5%）主要访花者并列；并列计为不匹配时对应率为34.8%（23/66），排除时为36.5%（23/63），计为部分匹配时为37.1%。66种植物中最常见的综合征为蝇类传粉型（33.3%）、蝴蝶传粉型（28.8%）、蜜蜂传粉型（27.3%），其次为甲虫传粉型（9.1%）、蛾类传粉型（1.5%）。主要访花者方面，蜂类为53.0%的花的主要访花者，其次为蝇类（18.2%）、甲虫（15.2%）、蝴蝶（9.1%）、胡蜂（4.5%）和蛾（0%）。监测时长范围为40–815分钟（均值194.3分钟）。研究人员未发现对应关系随监测时长变化的证据（每加倍OR=0.93，95% CI 0.51–1.66，p=0.81），纳入综合征后亦然（OR=1.03，95% CI 0.54–1.94，p=0.92），但置信区间较宽。在63种无并列的物种中，子抽样60%访次时以平均概率0.92恢复相同主要访花者（82.5%物种≥0.8），80%时为0.95（87.3%物种≥0.8）。在80%水平仍不稳定的8个物种中，两个访花者类群仅相差一或两次访次（如Tithonia diversifolia，91对90次访次），表明采样访次的微小变化可能改变主要访花者的身份。对于其中6个物种，传粉综合征预期的访花者类群要么是最频繁类群，要么是次频繁类群。

讨论部分总结如下：传粉综合征与主要访花者的对应率为39.4%，揭示了在研究群落中预测传粉者的重要局限性。然而，该结果应结合采样局限性解读。每物种监测时长有限（40–815分钟），尽管多数物种的主要访花者在子抽样下稳定，但该分析仅评估已记录访次间的一致性，无法确定采样饱和度或检测从未记录的访花者类群。研究人员未检测到监测时长与对应关系的关联，但置信区间较宽，不能排除 modest effect。其他研究证实了这些发现，表明综合征在预测群落或物种特异性研究中的植物传粉者方面并不有效。Hingston和Mc Quillan（2000）观察到大多数综合征与传粉者无对应关系，但蜜蜂传粉型例外，其预测更准确。Lázaro等（2008）和Ait Akka等（2025）报告花部性状与传粉者访次之间的关系可能因不同群落的传粉者组合而异。蜜蜂传粉型对应率最高，蜂类为多数物种的主要访花者，与文献一致，表明蜂类是巴西各种森林形成中最常见的传粉者。优势地位可能限制其他类群的访次。尽管蜜蜂传粉型对应率较高，但仍有44.4%的不对应率，一些理论上蜜蜂传粉型的物种（如Campomanesia xanthocarpa、Eugenia uniflora、Pimenta pseudocaryophyllus和Psidium cattleyanum）以甲虫、蝇或胡蜂为主要访花者。此外，蝇和甲虫总体访花率较高，反映了其他地区的模式。蜂类为最频繁访花者，可能由于其在异质植被覆盖和高比例本地物种中的丰度、可用资源，有利于其多样性和活动。蜂类是多种栽培和非栽培植物的主要传粉者，能提高作物产量和果实品质。除农业重要性外，该群体倾向于泛化及使用多样觅食策略，有助于解释其作为传粉者的突出地位。尽管甲虫是重要传粉者，但其作为主要传粉者的角色仅限于少数物种。然而，本研究中一些甲虫被观察为与此综合征无关物种的主要访花者，提示传粉综合征预测的缺陷。蝇类传粉型显示中等对应率，仅蜂类对应率更高。蝇类也是第二频繁的访花者类群，符合预期，因其被认为是传粉中第二重要的昆虫类群。一些研究证实了蝇类传粉型的可预测性，表明即使对应程度不高，也往往高于其他传粉综合征。尽管有相当数量的推测蝴蝶传粉型植物，但与蝴蝶访次的对应率很低。这是由于蝴蝶作为访花者的丰度低，可能与区域植物结构有关，以小而开放的白色花为主，对鳞翅目缺乏吸引力。蜂类访次数量大，可能是鳞翅目频率低的原因之一，因两者均被相似的花部形态特征吸引，可能发生竞争。蛾类互动低，未成为任何物种的主要访花者，可能因其多为夜间昆虫。因此，关于昼间蛾访次数据的比较甚至蛾类传粉型综合征的分类值得商榷，因其基于夜间蛾描述。该偏差凸显了夜间补充研究的重要性。没有植物被归类为胡蜂传粉型综合征，胡蜂访次记录少。尽管一些花部特征可能与其他综合征重叠，但被认为是胡蜂传粉型典型的强烈气味在所研究物种中未观察到。该属性的缺失可能解释胡蜂在监测物种中频率低。然而，胡蜂传粉型存在于少数植物科中，在传粉中不很重要，除了专门由微小膜翅目义务传粉的植物物种（榕树）。花形状强烈影响访次：开放花因易于获取花蜜吸引多种昆虫，而管状花常见于蝴蝶传粉型和蜜蜂传粉型物种，限制短口器访花者的访问。这可能是蝴蝶传粉型综合征物种未以蝴蝶为主要访花者的原因之一，因许多蜂类也能访问管状花冠。旗形和喉形花频率低可归因于缺乏Orchidaceae等常具这些花形的科，以及Fabaceae等已知具旗形和喉形花的科。花以浅色为主，如白色和黄色，这是巴西多个植被 formation 中观察到的模式。淡紫/紫色和红色花频率低可能与区域植物区系组成有关，因淡紫/紫色花常见于Asteraceae和Melastomataceae，而这些在研究区域不常见。小型花物种占优势，有利于较小昆虫访次。较大花植物未被归类为昆虫传粉综合征，而是归为蝙蝠传粉型，如Yucca filamentosa。花大小与传粉者之间的关系遵循Bawa等（1985）和Dafni及Kevan（1997）描述的模式，表明较大花吸引较大传粉者，而较小花有利于较小传粉者如蜂类。花蜜导引是帮助访花者采集该资源的重要花部性状。然而，未发现大部分花具有该特征，但需注意许多花蜜导引具有人眼不可见的不同光谱颜色，这可能影响了分析，因蝇类传粉型、蝴蝶传粉型和蜜蜂传粉型是导引有无相关的综合征。尽管94.2%物种 exhibit 昼间开花，但该模式因仅白天采样而偏斜，从而损害了夜间访花者如多数蛾类的代表性。62%物种记录有气味，这对于描述具有特征气味的综合征如甲虫传粉型、蝇类传粉型和胡蜂传粉型很重要。然而，评估花香化学化合物对于理解其在气味吸引中的作用很重要，未来研究应考虑该变异来源。花粉和花蜜作为主要花部资源的优势在多数物种中观察到，提示群落以泛化互动为主。这强化了区域内泛化虫媒传粉者的优势，可能部分解释预测传粉综合征与记录访花者之间观察到的低对应率。某些花部性状的组合通常与特化传粉系统相关，如长管状花冠、两侧对称花和浓缩花蜜。相反，小型、辐射对称、短花冠管的花倾向于被广泛的传粉者访问，反映更泛化的传粉系统。总体而言，增加花部资源可及性的主要和次要性状有利于泛化互动。在本研究观察的性状中，外伸雄蕊的优势提示更大的花粉暴露，可能促进不同大小传粉者的访问。相反，深藏于花冠管内的雄蕊减少与访花者身体的的有效接触，尤其是较小者。该特征与小型、辐射对称花的高频率一起，强化了研究群落以泛化互动为主的解释，这导致低特化及传粉综合征与观测访花者之间有限的对应关系。传粉特化模式也可在花朝向中观察到。下垂或水平朝向的花倾向于与两侧对称花相关，后者通过更直接接触传粉者身体的特定部位，允许更准确和精确的传粉。然而，在研究区域，垂直和辐射对称花占优势，这也有利于泛化传粉。群落中最常见的生活型为乔木，灌木、半灌木和草本比例低。在热带环境中，从林下到冠层的不同层次乔木物种常与蜂类传粉系统相关。因此，乔木的优势，而非低层次如灌木和草本的显花生活型，可能有利于研究群落中的蜜蜂传粉型。采样物种中优势性系统为两性，这在大西洋森林群落和其他热带群落中常见。两性花常表现出吸引传粉者的形态性状，从而提高传粉效率。这些特征有利于传粉者访次，并有助于维持热带地区的虫媒综合征，强化了两性性系统对植物-传粉者互动的重要性。尽管未测量，区域的城市背景可能影响这一点，因其环境异质并受城市化影响，以本地物种为主但也许多外来物种，从中间演替阶段到管理区域。城市化依其程度和生境完整性可影响传粉互动，显示这些传粉者的下降，但绿色环境和异质区域倾向于维持生物多样性。根据Martins和Antonini（2016），在保护程度较高的区域观察到传粉者与综合征之间更大的对应关系。较新的区域具有先锋植物和早期演替阶段，这可解释综合征丰度值低，因综合征的丰度和丰富度依赖于一组环境变量。在研究区域，当地景观强烈影响访花蜂类组装的复杂性，使互动难以预测。互动模式强化了植物区系保护直接依赖于其传粉者保护的观点，因其与维持传粉者多样性内在相关，后者确保生态稳定性、农业安全和地球生物文化遗产。然而，为识别恢复项目的关键物种并维持植物-传粉者互动及生态系统的功能完整性，传粉综合征必须与其他因素一起使用。如所示，简单的传粉综合征表征不足；需要结合其他采样方法以确定物种的有效传粉者。研究人员的结果应谨慎解读。观察限于不超过4 m高的个体和枝条，且由于66.7%物种为乔木，冠层组装未被采样，其微气候、光照和昆虫组成可能不同；这可能降低了乔木物种的对应率。最后，访花者记录为六个功能群，主要访花者由访次频率定义，这不测量传粉有效性。低对应率提出了是否应修订用于定义综合征的性状谱的问题。此类谱主要基于F?gri和Pijl（1979）及Proctor等（1996），可能不反映受干扰森林片段中记录的访花者类群。因此，错配不一定意味着谱是错误的。在异质城乡景观中的混交雨林片段中，传粉者组装由当地环境而非仅花部性状塑造。本研究结果显示蜜蜂传粉型对应率最高，反映蜂类作为该群落访花者的优势，而胡蜂传粉型无法评估，因无物种被归类于该综合征。花部性状与野外数据的整合强化了孤立使用综合征不足以预测该情境下的植物-传粉者互动。从应用角度看，大西洋森林的恢复项目应将传粉综合征视为初步筛选工具而非确定性指南，在选择物种前辅以当地访花者的实证野外调查。研究结论翻译如下：传粉综合征对应关系对干扰混交雨林片段中主要访花者的预测效力较差。因此，大西洋森林的恢复项目应将综合征视为需通过当地传粉者群落实证野外调查加以验证的初步假设。