社会操纵诱导群体水平优势模式的转变

《PLOS Computational Biology》：Social manipulations trigger shifts in group-level dominance patterns

　　

在优势等级中，个体通常根据自身等级和其他个体等级来决定攻击方向。当多个群体成员做出相同的基于等级的攻击决策时，一种更广泛的群体水平"优势模式"（dominance pattern）便会浮现，并在优势等级框架内进一步构建攻击行为。然而，群体能否随时间改变其群体水平优势模式，以及哪些因素可能驱动这些变化，目前尚不清楚。研究人员通过实验操纵圈养僧鹦鹉（Myiopsitta monachus）群体，采用基于等级的定向移除与重新引入群体成员以诱导社会不稳定性，从而探究攻击动态。优势模式在实验扰动后经常发生转变，但在无扰动时保持稳定。被扰动个体的等级既影响个体攻击决策，也影响所观察到的优势模式转变。特别是，高等级鸟类的重新引入导致攻击行为的显著变化和优势模式的转变。理解塑造这些动态的因素有助于解释动物社会如何应对社会干扰。

**研究背景与问题**

社会系统本质上是动态的：个体加入或离开群体，个体间关系形成或减弱，社会网络不断重组。在动态社会系统中，个体必须相应调整其行为。对社会环境变化做出反应的能力，即社会可塑性（social plasticity），对于在复杂社会系统中导航可能至关重要，例如在具有优势等级（dominance hierarchy）的群体中，攻击行为塑造社会关系和等级结构。在群体的优势等级内，个体关于如何引导攻击的决策可以基于自身等级和潜在对手的等级。当多个个体做出相似的基于等级的攻击决策时，一种群体水平模式便会浮现，在优势等级范围内进一步构建攻击模式。研究人员将这种群体水平攻击模式称为社会优势模式（social dominance patterns）。这些优势模式描述的是整个群体中攻击行为的分类，而非优势等级的属性（如陡峭度或线性度）。优势模式通过比较描述攻击分布的两个参数——攻击集中在等级距离相似还是不同的接受者身上的程度（focus）及其在等级中的位置（position）——与参考模型模拟的值来进行识别。近期研究识别了三种优势模式：1）向下启发式（downward heuristic，攻击任何等级低于自己的个体）；2）近竞争者（close competitors，优先攻击等级略低于自己的个体）；3）欺凌（bullying，优先攻击等级远低于自己的个体）。先前工作已在大量物种中记录了优势模式，并发现没有证据表明这些模式受系统发育限制。然而，先前的工作无法确定这些群体是否持续使用不同的优势模式，还是可以随时间改变其使用的优势模式。可能诱导攻击和社会优势模式社会可塑性的一个条件是群体成员的变化，即成员不稳定性。为了验证这一可能性，研究人员进行了社会扰动实验，将个体从稳定的社会群体中移除，允许群体重新稳定，然后在重新稳定期后将移除的个体重新引入。研究人员的假设是：第一，如果攻击动态和优势模式具有可塑性，扰动将导致个体将攻击重新导向不同对象，并改变其攻击互动的速率和分布，这些个体水平的变化将导致群体整体优势模式相对于扰动前时期发生转变。第二，优势等级（高等级或较低等级）和扰动类型（移除和重新引入）将差异化地诱导攻击动态和优势模式的变化。研究人员预测高等级扰动和移除相比低等级扰动和重新引入分别会导致更高的攻击速率、更大的攻击平衡差异、更多的优势模式转变和不同的优势模式转变。研究人员预测高等级个体的扰动将产生更大影响，因为这些是"关键"个体。研究人员预测移除比重新引入影响更大，因为关键个体的突然缺席可能为剩余成员提供更新等级的机会。

**关键技术方法**

研究人员在2020至2022三年间对四个圈养僧鹦鹉群体中的51只独特个体进行了实验，共获得1,461小时和3,530人时的行为观察数据，记录了118,219次攻击事件。将攻击事件按3天评估期分箱。使用基于PageRank的网络排名算法（power score）确定每个个体的优势等级。通过攻击网络可视化和计算攻击事件数及攻击平衡（aggression balance，即攻击给出/[攻击给出+攻击接受]）来量化个体攻击决策。使用基于等级的参考模型对群体的优势模式进行分类，该模型使用两个连续参数（focus和position）将群体分类为三种优势模式之一。采用广义线性混合模型（GLMM）、稳健线性混合模型和Fisher精确检验进行统计分析。通过随机化优势模式序列1000次构建参考分布以检验观察到的模式转变是否偏离随机预期。实验包括基于等级的移除与重新引入：移除时捕获所有鸟类并移出焦点鸟，允许剩余成员互动8天重新稳定，然后在同一时间和地点重新引入。2021年实验进行了3只高等级鸟的扰动；2022年在两个群体中各进行了3只高等级、2只中等级和1只低等级鸟的扰动。所有动物相关活动经辛辛那提大学IACUC协议（#AM02-19-11-19-01）和国家野生动物研究中心质量保证（#3203）批准。

**研究结果**

**攻击动态与优势模式转变**：在控制观察时间和群体大小后，攻击互动数量随时间保持稳定（均值±SD = 1685±559次互动；LR检验：λ=32.0，P=0.16）。群体大小与攻击事件无显著关联。攻击网络显示攻击目标身份在扰动实验中发生变化：焦点鸟从移除前攻击平衡接近1（仅攻击）变为重新引入后接近0（仅接受攻击）。在所有群体中共检测到全部三种优势模式：向下启发式最常见（77个评估期中35个，45%），其次为欺凌模式（25/77，32%）和近竞争者模式（17/77，22%）。在未进行实验扰动时，2020和2021群体的非实验阶段未发生优势模式转变。实验扰动后，2021实验阶段共检测到6次优势模式转变，其中4次直接发生在扰动之后。2022-1群体检测到11次转变（5次直接跟随扰动），2022-2群体检测到14次转变（7次直接跟随扰动）。

**优势等级对攻击动态和模式转变的影响**：攻击平衡变化随焦点等级、焦点状态及其交互作用而变化。高等级扰动中的鸟类（0.03±0.03，[-0.98-0.78]，n=126）比低等级扰动中的鸟类（-0.02±0.03，[-0.99-0.48]，n=66；β=0.68，95% CI [0.47, 0.88]）表现出更大的攻击平衡变化。焦点鸟（-0.45±0.11，范围[-0.98-0.09]，n=15）比剩余群体成员（0.05±0.02，[-0.99–0.78]，n=177；β=0.97，95% CI [0.84, 1.11]）表现出更大的攻击平衡变化。焦点等级和焦点状态的交互作用显著且为负（β=-0.76，95% CI [-0.97, -0.54]），表明低等级扰动中焦点鸟与群体成员之间的差异较小。高等级扰动期间攻击互动总数（461.6±81.0，[96–1110]，n=18）多于低等级扰动（247.1±38.9，[90–478]，n=12；LR检验：λ=7.65，P=0.02）。重新引入的鸟类接受的攻击（533.2±83.9，范围[143–1110]，n=15）多于等级相似的鸟类（218.4±38.7，[90–640]，n=15；LR检验：λ=15.65，P<0.001）。在两个2022群体合并分析中，高等级扰动导致更多优势模式转变（8/12，67%）相比低等级扰动（4/12，33%），但差异不显著（单侧Fisher精确检验：优势比=4.0，P=0.11）。然而，群体在扰动后转向的模式类型取决于焦点鸟的等级：高等级扰动中群体在8/12（67%）的扰动中转向或保持欺凌模式；低等级扰动中群体在67%的扰动中转向或保持向下启发式模式。从向下启发式到欺凌、从近竞争者到欺凌以及保持欺凌模式的转变在高等级扰动中比随机预期更频繁（观察与随机转变比例差异分别为0.13、0.16和0.09）；保持向下启发式模式的转变比随机预期更少（差异为-0.07）。在低等级扰动中，从近竞争者到向下启发式、保持近竞争者和保持向下启发式的转变比随机预期更频繁（差异分别为0.12、0.15和0.19）。

**扰动类型对攻击动态和优势模式的影响**：重新引入相比移除增加了攻击平衡变化（移除0.03±0.02，n=177；重新引入0.06±0.01，n=177；β=0.06，95% CI [0.01, 0.10]），但该效应在高等级扰动中显著减弱（交互β=-0.07，95% CI [?0.12, ?0.01]）。高等级扰动比低等级扰动表现出更高的变化（高等级0.05±0.01，n=234；低等级0.02±0.01，n=120；β=0.094，95% CI [0.05, 0.14]）。在所有三个实验群体的高等级扰动中，移除前后和重新引入前后观察到相似数量的转变（均为6/9，67%；优势比=1，P=0.7）。然而，转变类型不同：移除后，9次扰动中5次转向或保持向下启发式模式；重新引入后，9次扰动中8次转向或保持欺凌模式。移除后从近竞争者到欺凌的转变比随机预期更频繁（差异为0.14）；重新引入后从向下启发式到欺凌的转变和保持近竞争者模式的转变比随机预期更频繁（差异分别为0.39和0.08）。

**讨论与结论**

研究人员通过确定个体攻击决策和优势模式是否随时间在 social groups 内变化、社会扰动是否能诱导此类变化、以及焦点鸟的等级和扰动类型是否影响攻击和优势模式的变化，评估了圈养僧鹦鹉群体的社会可塑性。研究发现个体攻击决策可随时间变化，群体可以转变其优势模式。这些变化与实验扰动相关，被移除鸟类的等级以及扰动是移除还是重新引入均影响攻击和群体在优势模式之间的转变方式，但不影响转变总数。研究结果强调，接受社会条件实验操纵的群体导致了攻击动态和优势模式的可预测变化，提供了圈养僧鹦鹉群体具有社会可塑性的证据。

关于优势模式在群体内随时间转变：研究结果跨多个重复群体提供了僧鹦鹉群体随时间在优势模式之间转变的证据。研究人员记录了29次优势模式转变，不同群体随时间表现出多次转变，确认优势模式可以是社会群体的可塑性特征。将社会特征视为物种固有属性基于这样一种观点：社会性主要取决于物种的系统发育历史，而非代表对变化的社会生态条件的适应性响应。然而，如果群体能够对变化的社会生态条件做出适应性响应，研究人员预期不仅在同一物种的不同社会群体之间观察到变异性，而且在同一社会群体内随时间观察到变异性。能够通过改变行为和切换到不同优势模式来响应条件变化的群体可能对短期干扰更具韧性。研究发现许多优势模式转变直接发生在群体组成变化之后。虽然大多数转变跟随扰动，但它们并非仅发生在扰动之后，也并非所有扰动都导致转变。

关于等级和扰动类型影响整体攻击和优势转变类型：实验表明从群体到焦点鸟的攻击动态以及群体整体优势模式均对基于等级的扰动做出响应。特别是对高等级扰动和重新引入的响应与低等级扰动和移除不同。对于攻击动态，高等级焦点鸟重新引入后接受的攻击事件数远高于低等级鸟重新引入后接受的攻击量。这些变化不能归因于焦点鸟的简单等级变化，因为重新引入前群体对等级匹配鸟的攻击与对重新加入群体的焦点的攻击不同。这些发现与先前结果一致，表明僧鹦鹉的等级决定因素更多基于社会互动历史而非个体特征。攻击平衡变化的观察差异表明攻击更多取决于占据特定等级位置的焦点鸟身份而非等级位置本身。对于优势模式，研究人员曾预测高等级扰动和移除分别比低等级扰动和重新引入导致更多模式转变。然而在僧鹦鹉群体中，研究人员发现优势模式转变数量无显著差异。这一发现表明焦点等级和扰动类型均可改变群体信息并迫使或允许剩余群体成员更新等级。虽然没有发现转变数量差异的证据，但确实发现被扰动鸟的等级影响群体转向的模式。即使并非所有扰动事件都触发优势模式转变，高等级鸟（关键个体）的扰动构成了触发转变的大多数扰动。其他动物群体同样对高等级个体的扰动敏感。在僧鹦鹉群体中，关键个体的扰动影响了个体攻击决策并影响了优势模式转变的方向。实验还提供了扰动类型如何影响群体转向模式的潜在见解。关键个体移除后的优势模式转变可能表明存在权力真空，剩余群体成员改变其攻击以抓住机会更新等级。在重新引入期间，过去互动的社会历史可能仍然重要，群体成员希望保持其更新的等级而不愿再次失去给重新引入的鸟。移除个体对社会群体的影响已在多个物种中广泛研究。通过出生和迁入引入新个体或缺席群体成员的回归受到的关注较少，因为这些过程在野生种群中较难追踪。本研究现在强调个体的重新引入可能对等级组织和优势模式产生群体水平后果。然而需要注意，由于移除（所有鸟被捕获）和重新引入（仅重新引入鸟被处理）之间处理和捕获方法的差异，直接比较移除和重新引入动态应谨慎进行。

关于与野外的关联：实验方法识别了圈养僧鹦鹉群体在社会扰动后表现出的响应范围，其中移除可反映群体成员的死亡或扩散，重新引入可反映由于 fission-fusion 动态导致的暂时缺席群体成员的回归。然而，一个物种在受控圈养实验中能以某种方式响应并不保证野生种群会类似响应。理解野生群体如何响应将需要在野生种群中进行类似实验。未来工作可包括对野生僧鹦鹉以及具有类似社会组织结构的物种进行比较研究，特别是那些在公共栖息地具有长期偏好关系和日间觅食时高 fission-fusion 动态的物种。对野生种群的研究还可能提供关于优势模式变化长期潜在益处的见解。更广泛地说，对其他物种的研究对于确定这些优势模式转变可能有多广泛以及物种是否可能在扰动后以某种可预测方式转变也至关重要。总体而言，群体对群体成员扰动的响应可能是物种和情境依赖的，社会系统和环境可能影响物种是否对扰动具有韧性。实验设计（稳定群体、单个体移除8天和受控重新引入同一群体）不一定类似于个体在野外经历的情况。野生僧鹦鹉在多个维度上表现出 fission-fusion 动态。因此，野生个体可能比实验中的圈养群体经历更频繁和多变的伙伴数量和身份变化以及分离持续时间。尽管如此，研究中单只鸟的扰动足以改变攻击动态并触发优势模式的转变。这些结果不应被解释为野生种群响应的直接估计，而是在受控条件下证明了群体成员的变化可以在群体水平上重组攻击并为野生系统生成可检验的预测。具有 fission-fusion 动态的物种在野外可能经历的变异性可能使其社会结构比圈养群体更灵活并更习惯于频繁的群体成员变化。或者，重复变化可能减少任何单一扰动的影响。本研究群体的正在进行的工作正在检验实验性施加的更接近自然群体大小、成员和关联持续时间变异的 fission-fusion 动态是否也产生攻击动态和优势模式的变化。

关于潜在局限性和未来方向：需要注意对1）移除和重新引入以及2）高等级与低等级扰动的响应应在有保留的情况下比较。第一，在移除日所有鸟被捕获和处理，但在重新引入日仅重新引入的鸟被处理以最小化应激。由于方法差异，研究人员无法完全分离处理效应与捕获程序本身可能的影响，处理应激可能促成了观察到的一些攻击变化。然而由于分析攻击时排除了捕获日，鸟类应有足够时间从处理应激中恢复。捕获和处理通常引发强烈但短暂的皮质酮响应，水平在一小时内恢复至基线附近，当动物被及时释放时没有一致的长期行为干扰证据。研究人员还发现低等级重新引入通常不与向欺凌模式的切换相关联；如果捕获和处理的差异 alone 是重新引入时优势模式变化的主要原因，预期在高等级和低等级重新引入中均观察到类似转变。研究人员还有一些证据表明单独干扰不太可能直接导致优势模式转变：2021年野外季节经历了两次非计划干扰，破坏了行为、群体组成和优势等级，但这些扰动均未导致优势模式转变。因此观察到的模式可以合理地（但不确定地）归因于对扰动类型（移除与重新引入）的差异化响应而非仅仅是处理差异。第二，涉及高等级和低等级个体的扰动之间的差异可能不仅反映被移除鸟的特征，还反映剩余群体组成的改变。当高等级鸟被移除时，剩余群体完全由较低等级个体组成，而移除低等级鸟则保留了高等级个体和大部分原始等级结构。因此这些处理之间群体响应的差异可能反映失去（关键）个体的不成比例影响或剩余成员经历的不同社会情境。实验设计无法完全分离这两种效应。分离这些效应需要独立于焦点个体等级操纵群体组成的研究设计，例如同时移除多个个体或在群体之间交换个体。

关于优势模式动态中社会可塑性的可能适应性益处：本研究首次记录了群体可以随时间转变其优势模式，但这可能如何使群体中的个体受益仍是一个开放问题。群体转变优势模式的一个潜在解释是个体通过维持或获得等级而获益。有趣的是，研究人员未观察到向近竞争者模式的一致转变，尽管使用这种模式可能有助于个体保持自身等级。例如，如果扰动导致有利于等级推翻的条件，个体可能受益于切换到近竞争者模式，因为这种模式可以减少来自等级接近对手的等级挑战机会。在僧鹦鹉群体中，研究人员观察到两个较大群体从未使用近竞争者模式，而较小群体使用了（3天评估期的33%）。因此群体大小在本研究中不一定转化为竞争。或者，个体可能受益于在社会动荡时期转向向下启发式模式，如果对所有较低等级个体的攻击有助于重新稳定等级结构，或者如果个体容易受到任何较低等级挑战者的等级推翻。向欺凌先前高等级重新引入个体的转变（本研究中发生最多）可能对群体成员有益，因为它可能允许群体成员保持其新等级地位。重新引入后，群体中的剩余鸟可以合作抑制前高等级鸟重新获得最高等级的能力。其他因素也可能解释向欺凌的切换，例如复制其他群体成员的行为。研究结果与简单的攻击目标复制相矛盾，因为研究人员观察到高等级和低等级鸟重新引入后被针对方式的差异。如果个体利用攻击向观察攻击的潜在对手发出支配信号或阻止潜在对手攻击，向欺凌的切换也可能发生。先前对僧鹦鹉的工作提供了强有力的证据表明僧鹦鹉记得对手的身份、自身战斗的结果以及他人的对手和结果，且这些群体中的等级似乎是群体社会历史的产物。因此存在将这些僧鹦鹉中的攻击和欺凌视为信号系统而非仅仅是资源竞争结果的基础。其他工作发现欺凌可能参与信息传递。因此欺凌可能是个人向不知情个体或潜在对手信号其等级的方法。

结论：通过社会扰动实验，研究人员提供了僧鹦鹉在结构化攻击中表现出社会可塑性以响应变化的社会环境的证据。结果表明个体调整其攻击决策，单个群体可以随时间改变其优势模式使用，转变的倾向主要但不完全与群体成员变化相关。许多动物物种通过内部和外部因素面临社会和环境变化，如自然发生的人口统计过程或与城市化和气候变化相关的威胁。社会可塑性可能是物种对环境变化表现出韧性的一种方式。