《Zoomorphology》：Morphology of the abdominal regions of Strymonina pupal exuviae (Lepidoptera: Lycaenidae)
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在鳞翅目（Lepidoptera）幼期阶段，已有若干可用于分类学的形态结构被识别和描述。在灰蝶科（Lycaenidae）中，幼虫和蛹的体壁因具有参与与蚂蚁互动的特化器官和刚毛而受到特别关注。然而，许多物种的幼期阶段描述仍存在显著空白，尤其是关于这些特化结构方面
在鳞翅目（Lepidoptera）幼期阶段，已有若干可用于分类学的形态结构被识别和描述。在灰蝶科（Lycaenidae）中，幼虫和蛹的体壁因具有参与与蚂蚁互动的特化器官和刚毛而受到特别关注。然而，许多物种的幼期阶段描述仍存在显著空白，尤其是关于这些特化结构方面。本文呈现了蛹蜕的扫描电子显微镜（SEM）图像，包括对树枝状刚毛及其他刚毛类型、孔杯状器官（pore cupola organs, PCOs）以及腹部摩擦发声区的描述，涵盖Strymonina Tutt, 1907五个属：Arawacus Kaye, 1904；Panthiades Hübner, 1819；Heterosmaitia Clench, 1964；Strymon Hübner, 1818；以及Thereus Hübner, 1819。研究人员检查了来自6个物种的7个蛹蜕，重点关注腹节A1–A6。腹部体壁上记录了不同类型的刚毛。所有标本在气门A2–A5周围均表现出一致的刚毛排列模式，且在各物种内保持稳定。相比之下，气门A6周围的刚毛为树枝状，且在物种间存在变异。在观察到的两种PCOs类型中，仅Strymon bubastus (Stoll, 1780)同时具有两种类型。本文描述的蛹蜕结构增进了对蛹形态学的理解，并提示Arawacus ellida (Hewitson, 1867)、Panthiades hebraeus (Hewitson, 1867)、Heterosmaitia marius (Lucas, 1857)、S. bubastus、Strymon mulucha (Hewitson, 1867)和Thereus ortalus (Godman and Salvin, 1887)在蛹期表现出蚁共生（myrmecophily）现象。本研究表明，蛹蜕是获取鳞翅目幼期形态学信息的有前景的材料。
**研究背景与问题**
鳞翅目幼期阶段的形态特征具有重要的分类学价值，这一点已在多个类群中得到证实。在灰蝶科中，幼虫和蛹的体壁因承载与蚂蚁互动的特化器官和刚毛而备受关注，这些结构包括：孔杯状器官（pore cupola organs, PCOs），分布于所有幼虫龄期和蛹的体壁上，被认为与灰蝶科和蚬蝶科（Riodinidae）中蚁共生支系的演化辐射相关；背蜜腺器官（dorsal nectary organ, DNO），自第二龄期起位于腹节A7背面；蛹的摩擦发声区，可能位于A4–A5、A5–A6或A6–A7节间；以及树枝状刚毛（dendritic setae），其可能较其他刚毛更长，具有丝状侧突，常位于特化腺体DNO和气门附近。在幼虫中，树枝状刚毛可发生于前胸（第二至第四龄期）并与DNO相关联，而在蛹中则位于前胸和气门A6周围。
尽管此前已有研究描述了Strymonina幼期阶段的形态学和行为观察，但大多数研究仅局限于Thereus、Strymon、Arawacus、Panthiades和Heterosmaitia [=Rekoa]的少数物种。因此，许多物种在其个体发育过程中仍缺乏充分表征，部分半变态体（semaphoronts）记录不足或完全未知。这一知识空白被称为"海克尔短缺"（Haeckelian shortfall）。利用扫描电子显微镜（SEM）等高分辨率技术检查尚未被充分探索的结构，对于推进对这些结构、其所在物种及其关系的理解至关重要。因此，本研究旨在利用SEM图像描述Strymonina五个属蛹蜕的形态，重点关注树枝状刚毛及其他刚毛类型、PCOs以及腹部摩擦发声区，包括此前这些结构未被记录过的物种的幼期阶段。
**材料与方法概述**
研究人员根据以下标准选取标本：（1）具有干燥蛹蜕的可用性；（2）与对应成虫凭证标本一同妥善 mounting；（3）腹部对应区域损伤最小。共检查了来自6个物种的7个蛹蜕，观察聚焦于腹节A1–A6。蛹蜕以双面铜胶带固定于铝制样品台，在巴西巴拉那联邦大学电子显微镜中心（Centro de Microscopia Eletr?nica, Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Paraná, Brazil）进行金镀膜后，使用Tescan Mira3进行分析。成像后，将金属化蛹蜕取下，固定于乙烯-醋酸乙烯酯泡沫小块上，与对应凭证标本一同针插保存。刚毛术语遵循Ballmer和Pratt（1988; 1992）并加以调整；腺体器官术语遵循Malicky（1969, 1970）；摩擦发声区术语遵循Downey（1966）和Downey与Allyn（1973）。凭证标本保存于巴西巴拉那联邦大学动物学系Padre Jesus Santiago Moure昆虫学收藏馆（Cole??o Entomológica Padre Jesus Santiago Moure, DZUP）。
**研究结果**
对Strymonina标本腹部蛹蜕的详尽调查揭示了大量不同类型的刚毛以及两种类型的PCOs，分布于体壁上，但翅鞘和摩擦发声区除外。
**Arawacus ellida**：体壁覆盖圆柱形、细长、突出、直立或微弯的刚毛，顶端尖锐，全长具细小颗粒，顶端区域颗粒浓度更高；半直立刚毛顶端尖锐，全长具颗粒。刚毛着生于光滑、简单的毛基（chalazae）上。PCOs具圆形、凸起的中央区（convex central region, ccr），大小不一，随机分布于体壁。腹节A2–A5气门周围具直立、微弯的刚毛。摩擦发声区位于A5–A6节间背面，向侧方延伸至气门区域；A5节后表面具平滑波状不规则脊，A6节前表面具小突起，顶端呈齿状尖锐。A6节气门周围具6–9根圆柱形树枝状刚毛，顶端尖锐，具丝状侧突集中于顶端半部，丝状突长度相当于刚毛宽度。
**Panthiades hebraeus**：体壁覆盖圆柱形、细长、短、直立或微弯的刚毛，全长具细小尖锐颗粒。刚毛着生于光滑简单毛基上。PCOs具圆形凸起中央区（ccr），大小不一，不规则分布于体壁。A2–A5节气门周围具短粗刚毛，顶端圆形，顶端半部具颗粒。摩擦发声区位于A5–A6节间背面；A5节后表面具近并行不规则脊；A6节前表面具小突起，顶端齿状尖锐。A6节气门周围具5根圆柱形树枝状刚毛，顶端尖锐，丝状侧突集中于顶端半部，丝状突长度等于或大于刚毛宽度。
**Heterosmaitia marius**：体壁覆盖短、直立、微弯的棒状刚毛，全长具尖锐颗粒。刚毛着生于光滑简单毛基上。PCOs具圆形凸起中央区（ccr），大小不一，不规则分布于体壁。A2–A5节气门周围具 elongated、棒状、顶端截形的刚毛，全长颗粒明显尖锐；亦存在具尖锐颗粒的扁平刚毛。摩擦发声区位于A5–A6节间背面；A5节后表面具明显波状不规则脊；A6节前表面具小突起，具体模式未确定。A6节气门周围具3根圆柱形树枝状刚毛，丝状侧突稍粗，集中于顶端半部，丝状突长度相当于刚毛宽度。
**Strymon bubastus**：体壁覆盖突出、直立或微弯的锥形刚毛，全长具尖锐颗粒。刚毛着生于光滑简单毛基上。存在两种类型PCOs，随机分布：第一类较第二类大，具圆形凸起中央区（ccr）；第二类较小，具扁平中央区（flat central region, fcr）。A2–A5节气门周围刚毛较该节其余区域刚毛短，顶端尖锐，颗粒与突出刚毛相似。摩擦发声区位于A5–A6节间背面；A5节后表面模式未确定；A6节前表面具小突起，顶端齿状尖锐。A6节气门周围具5根圆柱形树枝状刚毛，丝状侧突细，沿全长分布，丝状突长度等于或大于刚毛宽度。
**Strymon mulucha**：体壁覆盖突出、直立或微弯的锥形刚毛，全长具细小圆形颗粒。刚毛着生于光滑简单毛基上。PCOs具圆形凸起中央区（ccr），大小不一，随机分布于体壁。A2–A5节气门周围具突出、直立或微弯刚毛，顶端尖锐，全长具细小颗粒。摩擦发声区位于A5–A6节间背面；A5节后表面精确模式未确定；A6节前表面具小突起，顶端齿状尖锐。A6节气门周围具6根圆柱形树枝状刚毛，丝状侧突细，集中于顶端半部，丝状突长度等于或大于刚毛宽度。
**Thereus ortalus**：体壁覆盖短、直立或微弯刚毛，全长具细小尖锐颗粒。刚毛着生于光滑简单毛基上。PCOs具圆形凸起中央区（ccr），大小不一，随机分布于体壁。A2–A5节气门周围具直立或微弯、顶端圆形刚毛，具颗粒。摩擦发声区位于A5–A6节间背面；A5节后表面精确模式未确定；A6节前表面具小突起，顶端齿状尖锐。A6节气门周围具4根圆柱形树枝状刚毛，丝状侧突集中于顶端半部，丝状突长度等于或大于刚毛宽度。
**讨论与结论**
在鳞翅目中，幼期阶段的特征具有分类学价值。然而，蛹蜕通常未被纳入形态学研究，可能是因为人们认为只有完整的蛹标本才能提供全面的蛹形态学信息。但成虫羽化后，刚毛和器官等结构仍保留在蛹蜕中。尽管某些区域常未能完整保存，但腹部等其他区域可能保持足够完整，使得检查并获取潜在有用的形态特征成为可能。化石记录中已有鳞翅目幼期的报道，包括始新世Bitterfeld琥珀中一件被报道为Adelidae的具鞘蛾蛹蜕描述。此外，粉蝶科（Pieridae）的蜕已被用于理解丝带关节机制。在灰蝶科中，Downey（1966）报道蛹通过腹部结构进行摩擦发声在物种间位置和组织方式相似，提示可能为同源特征并源于共同演化起源。
在检查的蛹蜕中，仅S. bubastus表现出两种类型的PCOs：具圆形凸起中央区（ccr）和具扁平中央区（fcr）。第一类在其他灰蝶科物种蛹的SEM图像中似乎更为常见。气门周围刚毛也观察到差异。此类差异在预期之中，正如Chapman（1906）已指出的，这些区域具有不同类型的刚毛。此前已有多次描述幼期阶段的尝试，强调了该区域的刚毛。在Strymonina中，气门A2–A5周围刚毛倾向于比背区刚毛小且模式相同，但可能与体壁不同区域分布的其他刚毛模式不同。同属代表种在气门A2–A5周围刚毛上可能存在差异，如S. bubastus和S. mulucha所示。
所有被检物种仅在A6节气门周围具有树枝状刚毛，模式各异，可能在大小和数量上有所不同。A. ellida、S. bubastus和S. mulucha表现出相似的模式。然而，这些模式与Dresch等（2025）在Arawacus separata蛹中记录的不同。例如，在A. ellida和A. separata中，刚毛均为圆柱形且丝状侧突分布相似，但A. separata的刚毛顶端区域为棒状。某些灰蝶科物种如Calycopis bellera和Calycopis caulonia在蛹期缺乏此类刚毛，尽管在Calycopis janeirica中存在，因此这些物种在蛹期是否与蚂蚁互动仍是一个开放问题。Kaminski等（2012a）在实验室中观察到蚂蚁会光顾蛹体壁上存在树枝状刚毛的区域。尽管这些刚毛的功能尚未完全确立，但被认为在蚁共生中发挥作用，丝状侧突可能用于促进与蚂蚁触角的接触，因此可能参与化学和/或触觉通讯。
本研究所有物种的摩擦发声区均位于A5–A6节间。而在其他物种如Cigaritis vulcanus中，该区域可能位于A4–A5节间；在Parrhasius polibetes和Oenomaus ravus中，也见于A5–A6以及A6–A7。在本研究中，除H. marius无法确定音锉模式外，其他物种均呈现相同的齿状结构模式；此外，本文报道的音锉模式与A. separata共有。该区域由两个节间组件构成：前部组件位于A5节后表面，对应摩擦板；后部组件位于A6节前表面，对应音锉，由齿状结构组成，声音通过这两部分之间运动产生的摩擦而发出。摩擦发声区被认为源于与灵活腹节相关的颗粒网状表面；然而，随着被蛹（obtect pupae）运动性的降低，此类结构仅保留在仍具运动能力的节段中，如在多种灰蝶科蛹中所观察到的，该特征可能因其在发声中的重要性而得以保持，发挥防御或通讯功能，尤其是在与蚂蚁的互动中，有Strymonina代表种发声的记录。在此意义上，Travassos和Pierce（2000）证明摩擦发声的蛹比无声的蛹能吸引并维持更多蚂蚁的关联。
鉴于PCOs、树枝状刚毛和摩擦发声区在维持与蚂蚁通讯中的重要性，本文结果虽为初步的，但提示A. ellida、P. hebraeus、H. marius、S. bubastus、S. mulucha和T. ortalus在蛹期与蚂蚁互动，但互动本身超出本研究范围，需进一步研究确认。本文描述的蛹蜕结构通过突出这些物种间一系列共有特征，扩展了对蛹形态学的理解。这些特征可能在该非被动发育阶段的蚂蚁互动中发挥整合作用，某些结构吸引蚂蚁，而其他结构可能使蚂蚁保持附近，从而潜在地确保蛹的保护。此类数据有助于减少"海克尔短缺"。此外，未来研究可通过分析更多标本（ preferably保存良好的蛹蜕和完整蛹）来更详细地探索此类结构。尽管如此，本研究为比较形态学研究提供了额外支持，并为研究这些结构是否构成系统发育信息特征提供了资源，因为这些特征尚未被纳入系统发育分析，其分布在现有系统发育框架中也未得到评估。本文呈现的形态学研究并非目的本身，而是为众多可扩展Eumaeini系统学先前知识的研究提供基础。
