紫海胆（*Strongylocentrotus purpuratus*）对巨藻（*Macrocystis pyrifera*）的摄食受漂流藻密度调控：基于密度依赖资源偏好的定量阈值研究

《Ecological Applications》：Sea urchin consumption of kelp controlled by the density of drift algae

　　

岩礁海藻林可在森林状态与荒漠状态之间发生突变，其中不受控制的海胆摄食抑制海藻恢复。海胆荒漠形成的前沿是一种行为转换，即定居性海胆转为活动性并摄食附着海藻。据假设，这一转换发生在漂流藻（即附着于礁面的脱离海藻，据信海胆较之完整附着海藻更偏好漂流藻）可获得性下降之时。尽管该现象被反复观察到，但这种表观资源偏好的密度依赖性质尚未被定量表征。研究人员在美国加利福尼亚中部开展了一系列潮下带功能反应实验，以量化紫海胆（*Strongylocentrotus purpuratus*）对巨藻（*Macrocystis pyrifera*）与漂流藻的摄食率如何随二者的相对可获得性以及随时间（海胆达到饱食状态）而变化。实验表明，当漂流藻与海藻丰度相等时，对漂流藻的偏好强；漂流藻丰度对海藻摄食有强烈影响，反之则不然；对漂流藻的偏好确为密度依赖，当漂流藻可获得性降至约每60 g海藻对应1 g漂流藻以下时，发生向更偏好海藻的定性转换。分析进一步表明，维持至少等量的漂流藻与海藻足以几乎完全阻止海胆摄食活体海藻。研究人员建议将漂流藻用作礁体健康指标，并考虑将上述阈值用于指导漂流藻补充以保护和恢复海藻林。

研究背景方面，具有替代稳定状态的生态群落管理需要理解驱动状态转换的因素以及稳定状态内动态、抑制理想状态恢复的反馈过程。温带岩礁以能够呈现多种稳定状态著称，包括多样且高生产力的宏观藻类群落（即海藻林）与以壳状珊瑚藻或 turf 藻为主导的相对贫瘠状态之间的转换。当转换与海胆摄食相关联并由其维持时，这种被破坏且通常较不理想的状态被称为海胆荒漠（urchin barren）。这些状态转换的近因是诸如大浪事件等扰动，并受营养限制和升温等压力因素叠加影响，二者组合导致海藻脱离、生长下降并抑制幼体补充。在以巨藻（*Macrocystis pyrifera*）为主导的海藻林中，大部分现存生物量并非被食草动物直接消费，而是衰老或脱落成为漂流藻。该漂流藻通常保留在海藻林斑块内，为包括海胆在内的底栖消费者提供关键资源补贴。关键在于，漂流藻可获得性据信介导海胆摄食行为。尽管健康森林与荒漠中海胆总密度相似，但当漂流藻充足时，海胆保持定居于缝隙和庇护生境，被动消费漂流藻而非主动摄食附着海藻。然而，当漂流藻可获得性下降时，海胆表现明显的行为转换，从庇护所出来主动觅食附着海藻，可能促发向海胆荒漠的转换。在海胆消费者缺失或丰度低的地点，这种行为转换往往尤为显著。以往实验和长期监测已证明漂流藻可获得性对海胆移动和摄食的影响，例如 Kriegisch 等（2019）的实验室实验表明海胆向漂流藻定向移动并在其存在时降低移动速率；Vanderklift 和 Kendrick（2005）证明漂流藻倾向于在定居海胆旁积累且海胆消费漂流藻多于附着海藻，因而对附着海藻丰度影响极小；通过长期监测，漂流藻也被证明可改变海藻生物量、海藻动态的年际变化以及系统向海胆荒漠转换的倾向。然而，尽管普遍认识到海胆更易消费漂流藻而非附着海藻，海胆资源偏好的密度依赖性质——定义为相对于可获得性对某资源的不成比例消费——仍未得到表征。具体而言，漂流藻与海藻的可获得性如何相互作用影响海胆从被动漂流藻消费转换为主动海藻摄食的阈值尚不清楚。为此，研究人员在美国加利福尼亚中部开展了一系列潮下带围栏实验，系统改变漂流藻和附着海藻的丰度并随时间量化海胆摄食率；采用纳入时间依赖资源补充和非平衡海胆饱食的新型模型拟合分析，定量表征海胆资源偏好。研究得出，当两种资源等丰时海胆对漂流藻表现出强基线偏好；该偏好高度密度依赖，漂流藻丰富时海胆不成比例地消费漂流藻，而当漂流藻可获得性降至约每60 g附着海藻对应1 g漂流藻以下时转向摄食附着海藻；海藻摄食率强烈依赖漂流藻可获得性，而漂流藻消费在较大丰度范围内基本独立于海藻丰度。这些发现为更好地建模消费者-资源动态提供了经验依据，并为指导漂流藻补贴和保留策略以保护和恢复海藻林提供了定量阈值。

关键技术方法方面，研究于2019年夏季在美国加利福尼亚州蒙特雷 Hopkins Marine Station 附近开展，将20个围栏阵列固定于两岩礁之间大型沙区中心4–6 m 深的海底（36°37′12″ N, 121°54′07″ W）；围栏由7.62 m 长钢筋弯成1×1×0.4 m 框架，两层网和筛网包裹阻止大于2 mm2颗粒进出，每笼放置八块铺路石组成四叠两块以形成"十字形"缝隙供海胆隐蔽。每笼放入10或20个直径4–5 cm 的紫海胆，手采于 Hopkins 西北的荒漠；适应24 h 后移除剩余漂流藻以标准化肠道充盈度并诱导定居行为，然后按9个漂流藻水平和3个海藻水平（无海藻、10–130 g 湿重的"低"单株、100–330 g 湿重的"高"二或四株）的因子组合添加资源。漂流藻为巨藻成体叶片，海藻为带固着器的幼体巨藻固定于铺路石顶部。共八个重复试验：序列1四个试验初始漂流藻为无或10–330 g，约44、89、134 h 后量化剩余生物量；序列2四个试验初始漂流藻为无或10–110 g，约18和36 h 后量化；各时段间将资源补充至原丰度的特定比例，海胆不替换以追踪累积消费。模型拟合方面，构建八个竞争模型，通过微分方程组描述漂流藻、海藻丰度变化及平均海胆未观测的肠道充盈度（潜变量），消费率为功能反应，移动速率可受资源丰度抑制，偏好函数为 logistic 或简化的 van Leeuwen 偏好函数，采用贝叶斯方法拟合，以留一法期望对数逐点预测密度评估并用伪BMA+法确定模型权重。

研究结果方面，野外实验显示，漂流藻充足（>100 g）处理中海胆定居于笼底十字缝隙或周边，主动移动极少；漂流藻稀缺时海胆主动移动于笼内所有表面，在固着器上方海藻茎上摄食、爬上直立叶片摄食或将叶片钉于基质摄食。序列1中平均漂流藻消费随初始漂流藻丰度增加而增加并随时间时段下降；初始漂流藻约100 g 或以下时消费达峰值约3.5、2.75和1.25 g 海胆?1 48 h?1（时段1、2、3）；初始漂流藻高于100 g 时消费在时段1和3下降，但各时段均独立于海藻丰度；海藻消费也随时段下降并依赖漂流藻可获得性，且独立于海藻丰度；序列2较短试验呈相似模式。模型拟合显示，允许在偏好资源高丰度下抑制海胆移动的四个模型表现同样良好（模型权重0.16–0.39），不允许移动抑制的模型未获支持；基于模型权重平均，在"低"和"高"海藻初始丰度50和250 g 示例下，预测漂流藻消费随时段总体下降、在低初始漂流藻丰度下饱和增加并于每时段约100 g 初始漂流藻附近达峰值、对海藻丰度变化相对不敏感；模型预测海藻消费在低漂流藻丰度下对海藻丰度比实验观测更敏感，但在低海藻丰度下良好描述其对漂流藻丰度的依赖及随时段总体下降；肠道充盈度随时段持续增加、漂流藻低丰度时高海藻丰度下一般更高、与漂流藻丰度呈单峰关系。基于权重平均模型，海胆对漂流藻表现出非常强的基线偏好，漂流藻与海藻等丰时以中位相对速率22.2:1消费（偏好参数中位值约0.95，95%可信区间0.91–0.98）；低于该相对资源丰度时偏好强烈依赖二者相对丰度，在漂流藻与海藻中位丰度比1 g:56 g 以下（95%可信区间14–5624 g）发生向更偏好海藻的定性转换；各允许移动抑制的模型给出相似推断，但 van Leeuwen 偏好函数赋予海胆在极低漂流藻与海藻比下仍保持更强漂流藻偏好的更高概率。

讨论部分总结：实验证明漂流藻丰度控制海胆摄食海藻的速率，即使少量（>10 g）漂流藻存在时海胆压倒性消费漂流藻而非海藻；模型良好再现实验模式的时间进程，揭示二者等丰时海胆近乎专一地偏好漂流藻，直到漂流藻生物量降至海藻生物量约六十分之一以下才表现同等偏好。研究既印证漂流藻是能隔绝海藻免受海胆摄食的强大行为调节因子，又提供了可用于海藻林管理和恢复的漂流藻丰度定量目标。模型和直接观察均提示海胆对漂流藻的强偏好由其移动速率介导：漂流藻非最低水平时海胆迅速楔入十字缝隙和铺路石外侧，消费漂流藻时基本不动；而漂流藻匮乏的海胆起初也如此行为，随后离开庇护所、爬上笼壁并主动摄食铺路石顶部活体海藻，呈荒漠形成的主动摄食特征。其移动减少及漂流藻存在时的偏好不太可能源于漂流藻与海藻在组成或营养谱上的差异，因为二者为同一物种（尽管生活阶段和衰老/腐烂状态不同），而更可能反映海胆利用提供感知捕食保护的栖息地特征的行为倾向；主动游走和荒漠形成更多是饥饿的结果而非对海藻与漂流藻膳食偏好本身的转变。实验中对资源的反复补充对于厘清资源丰度随时间对海胆移动、偏好和饱食的影响很重要，这需要更复杂、非传统的功能反应模型拟合方法；对补充事件的显式考虑是新颖的，不仅增加了对海胆行为时间进程的经验认识，而且除肠道排空率外还增加了估计模型参数的信息；肠道充盈度潜变量的使用也扩展了现有关于消费者饱食的功能反应模型拟合方法，避免了饱食处于稳态的假设。阈值估计应结合实验情境解释而非视为海胆普遍固有，因为实验旨在标准化1×1 m 原位围栏内的物理和生物条件（包括基质构型、庇护可获得性、水动力、海胆密度和捕食者进入）以分离漂流藻和活体海藻密度变化对海胆消费的影响；尽管提供的海藻和漂流藻丰度范围代表自然礁体密度且缝隙状庇护允许海胆表现自然行为，该转换在自然礁体上的表现可能随物理、生态和生理情境而异。例如基质复杂性可影响水动力、漂流藻保留及海胆对漂流藻和附着海藻的获取，并可直接改变海胆移动速率；海胆密度本身也可影响移动和对资源补贴的响应；温度可影响海胆代谢率和对海藻源化学线索的响应；捕食者及捕食相关线索可抑制移动和摄食活动。值得注意的是，所用海胆仅来源于海胆荒漠；海藻林海胆通常营养更好、更健康且常怀卵，可能维持定居所需漂流藻更少，并可能在漂流藻稀缺时延迟主动摄食；用海藻林海胆重复实验将有助于确定海胆状况如何改变抑制主动摄食所需的漂流藻可获得性；将此类操纵扩展到环境梯度和更大空间范围将阐明海胆漂流藻偏好如何在礁体情境间变化，并极大有助于将围栏尺度结果转化为与管理恢复更直接相关的尺度。除注意事项外，研究增添了将漂流藻确定为海胆行为和海藻林持久性关键决定因素的日益增多的文献；漂流藻可获得性因此可作为海藻林缓冲扰动和阻止向主动海胆摄食转换能力的可测量指标，特别是因为与决定替代状态稳定性的正负反馈密切相关的变量常可用于预警临界转换；海藻林内漂流藻可获得性的精细尺度估计可能需要潜水员调查，因为底栖影像难以区分脱离漂流藻和附着大型藻，但遥控潜水器等成像平台可能有助于评估礁下或漂流藻常积累的礁缘更大空间尺度上的漂流藻可获得性。研究提示在海藻林保护和恢复背景下存在补贴漂流藻以缓解海胆过度摄食或将海胆暂时从移植海藻引开的可能性；补贴漂流藻并非没有显著的后勤、生态和管理复杂性，但可能存在创造性解决方案：沿东北太平洋海岸，某些巨藻区域可支持采伐以产生漂流藻，但这不适用于 bull kelp（*Nereocystis luetkeana*），因为从上层冠层采伐会移除繁殖能力；同样，直接从一礁移除漂流藻供应另一礁可能对来源地产生意外后果；海藻养殖可提供丰富且季节一致的漂流藻供应，而其他形式的水产养殖——如贝类养殖和综合多营养系统——常产生无直接用途的过量藻类生长；在有限情况下，采收获岸漂流藻可能是另一选择；此外，由于海胆为杂食性，非大型藻资源如鱼类副产品提供了额外替代。尽管存在后勤限制，补贴漂流藻应被视为一种选项，特别是在自上而下海胆控制退化的海景中；鉴于漂流藻补贴现实可应用程度的时空限制，不应将其视为将海胆荒漠恢复为海藻林的大规模解决方案，而应是保护和恢复过程关键节点改变海胆行为的短期针对性策略；例如通过将海胆引向补贴漂流藻可提高海藻恢复成功率，尤其与海胆移除配合时；这种三管齐下的方法——海胆移除、海藻恢复和漂流藻供给——可为海藻增强建立自我补充密度（包括固有漂流藻产生）争取时间；漂流藻补贴也可更防御性地用于缓冲残余海藻斑块，鉴于海藻林特有的复合种群动态，这些斑块对未来恢复可能格外重要；在此背景下，有限的漂流藻"防火墙"可帮助抵御摄食锋、保存局部孢子来源并降低残余海藻斑块转为持久荒漠的可能性，尤其与海胆移除同时进行时；这些方法在东北太平洋海岸可能尤为相关，那里关键海胆捕食者如海獭、向日葵海星、羊头鱼和刺龙虾或被灭绝、或被病害摧毁、或因捕捞减少，侵蚀了生态系统抑制海胆摄食的能力；事实上，在历史上强自上而下控制已减弱的许多生态系统中，此处记录的资源驱动行为的重要性可能已被放大。

研究结论部分翻译：实验证明漂流藻丰度控制海胆摄食海藻的速率。即使少量（>10 g）漂流藻存在时，海胆压倒性消费漂流藻而非海藻。模型良好再现实验模式的时间进程，揭示二者等丰时海胆近乎专一地偏好漂流藻，直到漂流藻生物量降至海藻生物量约六十分之一以下才表现同等偏好。研究既印证漂流藻是能隔绝海藻免受海胆摄食的强大行为调节因子，又提供了可用于海藻林管理和恢复的漂流藻丰度定量目标。