《Ecosphere》：First record of a small dung beetle visiting apple flowers with prolonged flower-handling behavior in Chile
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粪金龟通常与脊椎动物粪便相关联，尽管某些物种偶尔利用花类资源。然而，粪金龟与作物花朵之间的相互作用在全球范围内仍鲜有记录。本文报告了小粪金龟Ataenius opatroides（Blanchard, 1847）（鞘翅目：Aphodiinae）访问苹果（Mal
粪金龟通常与脊椎动物粪便相关联，尽管某些物种偶尔利用花类资源。然而，粪金龟与作物花朵之间的相互作用在全球范围内仍鲜有记录。本文报告了小粪金龟Ataenius opatroides（Blanchard, 1847）（鞘翅目：Aphodiinae）访问苹果（Malus domestica（Suckow）Borkh.）花朵的首次记录，并描述了其在智利果园中的丰度和花处理行为。采样包括人工观察、昆虫采集和黄盘诱捕器，覆盖两个花期共九个果园。仅观察到两只个体访问苹果花，另有一只标本被黄盘诱捕器捕获，分别占访问昆虫群落的0.013%和黄盘诱捕器采集节肢动物的0.01%。尽管丰度极低，一只个体在单朵花上停留超过10 min，取食花粉并反复接触繁殖结构。据研究人员所知，这一观察代表了Aphodiinae粪金龟访问苹果花的首次文献记录。尽管该物种在苹果授粉中的生态作用可能是偶然的，这些观察结果凸显了鲜有记录的节肢动物-花朵相互作用如何在农业系统中发生，即使在大量采样努力之后仍被忽视。
**研究背景与问题**
粪金龟（鞘翅目：Scarabaeoidea）是陆地生态系统中的关键分解者，主要与脊椎动物粪便相关联，但偶尔也利用更广泛的有机资源。根据筑巢策略，粪金龟可分为内栖型（endocoprid，在粪便内繁殖）、副栖型（paracoprid，在垂直隧道中埋藏粪便）和远栖型（telecoprid，将粪球滚走并埋藏）（Halffter & Matthews, 1966; Nichols et al., 2008; Tonelli, 2021）。粪金龟通过其活动提供多种生态系统服务，包括养分循环、生物扰动、二次种子传播、寄生虫抑制和土壤通气（Anderson et al., 2024; Nichols et al., 2008; Shepherd & Chapman, 1998）。在通常被认为是粪金龟的类群中（如Aphodiinae、Geotrupidae、Scarabaeinae），一些物种已发展出替代性取食习性，如取食脊椎动物尸体、新近死亡动物、腐烂水果、真菌食性、捕食其他无脊椎动物以及植物-昆虫相互作用，包括偶尔访花和花粉传播（Davis & Lantoh, 1996; Forgie et al., 2002; Hertel & Colli, 1998; Larsen et al., 2006, 2009; Moretto et al., 2019）。利用这些替代食物来源是一种适应性策略，可降低依赖粪便群落内的资源竞争（Larsen et al., 2009），或作为对资源可用性历史变化的响应，包括巨型动物灭绝（Halffter, 1991; Halffter & Matthews, 1966）。
访问和传粉植物的Scarabaeinae粪金龟在全球已有充分记录（Claudel, 2021; Moretto et al., 2019）。例如，在Onthophagini和Sisyphini族中，几种物种是天南星科（Araceae）植物的传粉者，特别是在Typhonium Schott、Sauromatum Schott和Arum L.等属中。来自Caccobius Thomson, 1859、Onthophagus（sensu stricto）Latreille, 1802、O.（Furconthophagus）Zunino, 1979、O.（Palaeonthophagus）Zunino, 1979和Sisyphus Latreille, 1807属的物种已在印度、澳大利亚、西班牙、黑山和黎巴嫩等地区被观察到积极访问这些植物的佛焰苞，作为主要或次要传粉者发挥作用（Moretto et al., 2019及其参考文献）。此外，通常被称为小粪金龟的Aphodiinae亚科也有访花记录，并可能偶尔充当次要传粉者（Armstrong, 1979; Lara Ruiz, 2009; Moretto et al., 2019）。Aphodiinae通常是内栖型粪金龟；然而，它们已被记录访问Amorphophallus Blume ex. Decne.、Arum和Biarum Schott属植物（Claudel, 2021; Lara Ruiz, 2009），通常携带花粉但数量较少，表明其在这些植物的授粉生物学中扮演次要和补充性角色。据研究人员所知，Aphodiinae尚未在全球范围内被记录访问任何作物的花朵。然而，关于粪金龟作为传粉者或访花者在南美洲的生物地理空白仍然存在。
智利粪金龟区系包括约34种现存物种和4种仅已知为化石的物种，属于Geotrupidae和Scarabaeidae科（Mondaca, 2023; Smith & Skelley, 2007; Tello et al., 2025; Tello & Mondaca, 2026）。尽管具有这种多样性，目前智利尚无粪金龟访花的文献记录。本文报告了小粪金龟Ataenius opatroides（Blanchard, 1847）在智利中部以果园为主的农业系统中访问苹果（Malus domestica（Suckow）Borkh.）花朵的首次记录。该物种是一种原生Aphodiinae，通常与新鲜牛粪相关联。除记录这一此前未报告的相互作用外，研究人员还量化了At. opatroides的相对丰度，并描述了其在苹果园盛花期内的花处理行为。
**主要技术方法**
研究在智利中部（34–35°S）的九个苹果园中进行，覆盖2020–2021年花期。采样采用两种主要技术：人工采集和黄盘诱捕器。人工采样在每个果园中间设置一条样带，沿距边缘0、10、20、40、80、160和320 m处设置采样点，每点采样3棵苹果树，每园共21棵树，每年189棵树。每个采样点每小时进行两个非连续的15 min观察采集（9:00至18:00），每年每园4名采样人员。同时在每个采样点悬挂两个黄盘诱捕器（一黄一白），距地面30 cm，填充肥皂、盐和水溶液，每个诱捕器运行7天。花处理时间行为通过拍摄访花昆虫在苹果花繁殖结构上的行为并记录其停留时间进行量化。样本队列来源为智利中部九个苹果园，其中观察仅发生在Longaví 2（35°55′20.10″S, 71°34′13.102″W），该果园为有机管理，种植Gala品种并以Granny Smith为授粉树。
**研究结果**
**自然史**：尽管At. opatroides在阿根廷、智利和乌拉圭广泛分布，但其生态信息有限。该物种由Blanchard于1847年根据乌拉圭采集的标本首次描述。与许多其他Aphodiinae物种一样，At. opatroides被推测主要依赖脊椎动物粪便作为取食和繁殖资源，尽管相关类群中已有偶尔利用替代有机资源的记录。在智利，根据Stebnicka（2004），个体常见于土壤和马或牛粪便中；然而，对其栖息地偏好或替代食物来源知之甚少。
**丰度**：经过两年共19,400 min的观察和人工采样计数15,798只昆虫，仅从Longaví 2记录到一只At. opatroides。2021年观察到第二只个体访问苹果花但未被采集。综合考虑两只At. opatroides记录，该物种仅占访问苹果花总动物群的0.013%。此外，在所有苹果园黄盘诱捕器采集的9,234只无脊椎动物（包括昆虫和其他节肢动物）中，2020–2021年间仅采集到一只At. opatroides，占总采集节肢动物的0.01%。具体而言，Longaví 2人工记录到共224只甲虫个体访问苹果花，At. opatroides仅占该总数的0.4%。值得注意的是，Longaví 2的黄盘诱捕器捕获的甲虫总丰度在所有地点中最低（n = 16），但At. opatroides的相对丰度在该处比例最高（6.25%，n = 1）。两只个体均在苹果园边缘（即0 m处）被发现。据研究人员所知，At. opatroides的访花行为此前未被记录。
**花处理时间行为**：At. opatroides个体在下午被观察到（个体1在16:00，个体2在16:30，均在2021年），两者均在有机管理的Gala苹果树上。个体1在所选花朵上的总处理时间为678 s，而个体2的部分时间为23 s（已被发现于花上后飞离）。环境气温为22.8°C。个体1从雌性柱头开始移动（图1B），然后前往雄蕊取食花粉（图1C,F）。这些图还展示了甲虫的腹面如何定期接触富含花粉的雄蕊。甲虫至少三次用身体接触柱头（图1D,E）。这种行为在整个访问过程中重复出现，甲虫至少绕花朵繁殖结构两圈。相比之下，第二只个体被观察到取食花粉而未接触苹果花的柱头。
**讨论部分总结**
**丰度**：Aphodiinae在牲畜牧场和附近森林中常见（Arellano et al., 2023; Macagno & Palestrini, 2009; Sands & Wall, 2018）。相比之下，与其他Scarabaeidae亚科相比，Aphodiinae物种在作物中（Cajaiba et al., 2018; Hussain et al., 2022）或异质性农业景观中（Estupi?an-Mojica et al., 2022）较为罕见。尽管农业生态系统中Aphodiinae的低丰度可能是预期之中的，但At. opatroides在有机苹果园中的出现仍然不寻常，很可能是偶然的。有趣的是，该物种仅在有机管理的果园（Longaví 2）中被记录，表明管理实践、景观结构或附近牲畜的存在可能影响其出现。有机系统可能提供更大的资源异质性或减少化学干扰，从而促进粪便关联甲虫的偶尔出现。
多种生态机制已被提出以解释粪金龟为何转向粪便以外的替代食物来源。例如，这种行为可能是为避免种内和种间竞争。此外，有研究提出脊椎动物多样性的快速下降可能驱使粪金龟寻找替代资源。然而，这两种机制通常与更复杂的进化过程相关，如自然选择驱动的性状进化或大规模灭绝事件（Halffter, 1991; Halffter & Matthews, 1966）。在本研究中，该物种在采样期间仅被记录三次。因此，研究人员认为At. opatroides访问苹果花的潜在机制是局部性的，可能由地点特定的环境条件驱动。例如，这些局部访问可能反映了家养哺乳动物粪便资源有限可用性、适宜栖息地（如开阔牧场）的稀缺以及土壤温度可能迅速干燥少量粪便资源的综合效应（Ahungu et al., 2025; Estupi?an-Mojica et al., 2022; Sands & Wall, 2018）。此外，与较高温度相关的生理约束——如飞行性能降低或能量成本增加——可能促使个体利用替代资源（Angilletta, 2009）。栖息地丧失可能进一步促进这一模式，因为研究地点嵌入了以常规农业实践为主的集约管理农业景观中，仅剩小片自然栖息地残余（Miranda et al., 2017）。在这些条件下，采样期间苹果花的高可用性可能促使At. opatroides机会性地利用花粉或花蜜等替代食物资源，类似于其他发现植物-粪金龟相互作用的研究。当偏好资源变得稀缺或短暂存在时，粪金龟中对替代资源的机会性利用已被记录，反映了原本为食碎屑昆虫的摄食灵活性（Nichols et al., 2008; Salom?o et al., 2018）。此外，对Aphodiinae口器的研究表明，该群体取食含水量最高的粪便，但也摄入固体食物颗粒如花粉（Lu et al., 2023）。尽管研究人员将At. opatroides在苹果园中的存在解释为偶然的，但这可能构成该物种食物资源利用 repertoire 的一部分。需要进一步研究以确定该物种访问苹果花的频率以及花粉取食是否受农业集约化影响。
**花处理行为**：苹果依赖异花授粉和访花者的重复访问以成功坐果（Bernauer et al., 2022; Pardo & Borges, 2020）。访问期间的处理时间可影响花粉传递，因为与花结构的较长接触可能增加花粉沉积（Bernauer et al., 2022）。例如，已报道的苹果花处理时间约为：Apis mellifera为7.24 ± 0.80 s（平均值 ± 标准误），Bombus为3.97 ± 0.29 s，Andrenidae野生蜂为19.18 ± 1.63 s（Bernauer et al., 2022; Campbell et al., 2017）。相比之下，At. opatroides记录的平均处理时间显著更长，更接近报道的小型甲虫访问其他作物花朵的值，如甜樱桃（455.8 ± 141.9 s）或番荔枝，其访问可持续数分钟（Nadel & Pe?a, 1994; Rivers-Moore et al., 2025）。这些延长的处理时间表明小型甲虫可在花上停留足够长时间以潜在接触繁殖结构，正如对其他甲虫访花者包括Aphodiinae亚科一些粪金龟的建议（Claudel, 2021; Lara Ruiz, 2009）。然而，延长访问不一定意味着有效授粉，因为甲虫可能在花组织或花粉上取食而不持续接触柱头或花药（Rivers-Moore et al., 2025）。此外，在本研究中，与观察到的数千其他昆虫访花者相比，At. opatroides记录极为罕见，表明其对授粉的贡献可能是偶然的而非功能上重要的。尽管如此，这些观察提出了小型粪金龟可能偶尔与花资源相互作用并在存在时对花粉传递产生边际贡献的可能性。需要进一步研究量化访问频率、花粉负荷和与繁殖结构的接触，以评估该物种在苹果授粉中是否发挥任何可测量的作用。大多数观察似乎限于天南星科植物，其产生模拟腐败或粪便气味的挥发性化合物，从而类似与甲虫筑巢地点相关的气味以吸引这些传粉者（Claudel, 2021）。相反，At. opatroides被发现与蔷薇科（Rosaceae）的苹果相关联，表明一种不同类型的关系，拓宽了花资源的使用。苹果花提供含高质量氨基酸的花粉和富含糖的花蜜，吸引各种昆虫类群（Quinet et al., 2016）。尽管At. opatroides在苹果授粉中的生态作用可能是偶然的，这些观察凸显了鲜有记录的节肢动物相互作用如何在农业系统中发生，并可能在即使采样充分的农业生态系统中仍被忽视。更广泛地说，这些罕见观察表明与作物花朵相互作用的节肢动物多样性可能被低估，特别是当主要与其他资源关联的物种机会性地利用花报酬时。未来研究应评估这些罕见访花代表纯粹的 opportunism 还是反映了粪金龟在农业景观中利用花资源的更广泛但被忽视的能力。
**研究结论翻译**：据研究人员所知，这是Aphodiinae粪金龟访问苹果花的首次文献记录。尽管该物种在苹果授粉中的生态作用可能是偶然的，这些观察结果凸显了鲜有记录的节肢动物-花朵相互作用如何在农业系统中发生，即使在大量采样努力之后仍被忽视。
