《Journal of Paleontology》：Survey of tooth-marked hadrosaurid (Dinosauria, Ornithischia) jugals from the Late Cretaceous of Alberta: implications for feeding behavior
编辑推荐：
骨骼上的古病理（paleopathologies）与齿痕长期被用于解释已灭绝生物（包括非鸟恐龙）的行为，但大规模化石材料的系统调查较为罕见，限制了对该类行为的认识。本研究对加拿大艾伯塔省多个晚白垩世地层中采集的148件鸭嘴龙类（Hadrosauridae）颊骨
骨骼上的古病理（paleopathologies）与齿痕长期被用于解释已灭绝生物（包括非鸟恐龙）的行为，但大规模化石材料的系统调查较为罕见，限制了对该类行为的认识。本研究对加拿大艾伯塔省多个晚白垩世地层中采集的148件鸭嘴龙类（Hadrosauridae）颊骨（jugal）进行了齿痕系统调查。在20件标本（13.6%）上共观察到48处齿痕，均局限于颊骨外侧面，其中40%位于颊骨体中段，且齿痕长轴无优势方位。在不同埋藏模式（taphonomic modes）中，齿痕在孤立标本上最为常见，其次为骨床（bonebed）标本，而关节/半关节/关联标本上极少见齿痕。具齿痕颊骨所占比例与现代哺乳类食肉动物的齿痕频率相当。齿痕很可能是在动物死亡后的取食过程中形成的，但目前尚不能确定其形成于为获取颊骨下方下颌内收肌（adductor musculature）而移除颊骨的过程中，还是形成于移除口外软组织（extraoral tissues）的过程中，抑或为二者共同作用的结果。未来对鸭嘴龙类颅骨骨骼的大规模调查有助于厘清上述解释中哪一种更为可能，并阐明白垩纪食肉动物的尸体处理（carcass-processing）行为。本次调查还识别出另外2件标本，其颊骨体外侧面具有沿前后方向延伸的细长愈合痕迹，其成因未知，但可能与上述齿痕同源。更多具有类似古病理的标本有助于推断可能的致伤机制。
研究背景方面，骨骼上的疾病与创伤痕迹（包括疑似的种内与种间相互作用痕迹）为认识已灭绝生物的行为提供了大量信息，在非鸟恐龙研究中受到广泛关注。古病理（paleopathologies）以骨痂或重塑骨质地集中于骨骼或骨架特定区域为标志，可提供严重损伤后愈合的证据；齿痕则在牙齿接触骨骼时形成，可记录食肉动物的取食/食腐乃至可能的捕猎行为，部分齿痕显示愈合迹象，属古病理而非埋藏学（taphonomy）痕迹，而多数齿痕无愈合证据，难以确定其为生前或死后形成，通常被视为取食痕迹。目前的主要问题在于，对已采集材料的大规模系统调查十分稀少，个案研究虽重要，却无法回答某一行为发生频率如何、是否代表种群或物种水平上众多个体的普遍行为等大尺度问题；而系统记录具齿痕、具古病理及未改造骨骼的相对比例与性质，有助于回答这类问题。基于此，研究人员对艾伯塔省晚白垩世鸭嘴龙类颊骨开展了齿痕与古病理的系统调查。
选择颊骨（jugal）作为调查对象的原因在于：鸭嘴龙类骨骼在艾伯塔省多个晚白垩世地层（Foremost、Oldman、Dinosaur Park、Bearpaw、Horseshoe Canyon与Wapiti组）中最为常见，可提供较大样本量；颊骨相对较大、易于识别，且对鸭嘴龙科（Hadrosauridae）具鉴定价值，在更低分类阶元上亦有鉴定意义；每侧仅一件，可避免椎骨或肋骨等相邻骨骼上多处改造造成的伪重复（pseudoreplication）问题。同时，由于仅纳入颊骨，各件标本在石化初期的总体尺寸基本一致，保存潜力大致相当；且颊骨因具鉴定价值，即便破碎也几乎总被采集，故采集偏倚影响较小。
研究人员系统调查了阿尔伯塔大学脊椎古生物实验室（UALVP）与皇家泰瑞尔古生物博物馆（TMP）馆藏的鸭嘴龙类颊骨标本，样本涵盖孤立骨骼、骨床与关联骨架中的离散骨骼以及关节颅骨/骨架等多种埋藏模式。对孤立或离散颊骨，在宏观尺度上以多角度侧向光照检查所有表面；对关节颅骨，除内侧面无法观察外采用类似方法。对疑似改造标本以低角度照明拍照，部分标本按“干法”使用氯化铵粉末涂层以增强表面质地。对足够稳定的标本，使用铂固化硅胶制取印模以高保真记录齿痕三维形态，硅胶剥离片存放于相应标本所属机构。齿痕依据分类-修饰符（category-modifier，CM）系统进行描述与测量，古病理亦按CM系统测量与分类，其与齿痕处理的关键差异在于质地修饰符的记录，因反应性骨质地常掩盖甚至抹除原始质地，边缘与内部修饰符均记为“愈合”。测量以毫米为精度、目测估读至0.1 mm。为记录特征位置，研究人员将标本照片导入Inkscape（v. 2.0）绘制示意性线条图（“标记图”），并将各标本线条图等比缩放、旋转和/或镜像叠加，生成标准化为左侧视的综合标记图，以显示总体标记格局。
分析方面，全部绘图与统计分析在R（v. 4.5.1）中完成；细长齿痕与古病理的长轴方位在Fiji中测量，并标准化为相对于左侧颊骨外侧面背腹轴的角度（背侧=0°、后侧=90°、腹侧=180°、前侧=270°），右侧颊骨上的改造经镜像处理以与左侧可比；因难以判定齿痕的起始与终止端，且细长古病理未必具有起止点，方位以无极性方式（0°–180°及其180°–360°等效角）展示。不同特征的尺寸比较采用置换t检验（permuted t-test），后续两两比较使用RVAideMemoire包的“perm.t.test”函数，置换次数设为999，并以Holm法校正多重比较的p值。为考察总体改造率，研究人员记录了所有受检标本而非仅具齿痕或古病理者，并记录保存模式（孤立、骨床、关联/关节/半关节）、骨骼完整度（破碎、部分、大部完整/完整）与地层来源；完整度按目测判定，约75%以上保存（含颊骨体大部及约一半眶后突）者为大部完整或完整，40%–75%者为部分，低于40%者为破碎。随后以一系列卡方检验判断全样本、同一岩性单元、不同完整度及不同埋藏模式下改造与未改造标本比例是否存在显著差异，并以卡方检验考察改造标本数量是否随保存状况显著不同；为检验面部一侧是否更易被齿痕，对左右侧具齿痕颊骨比例进行卡方检验。由于多数孤立标本未能鉴定至鸭嘴龙科以下，分类学比较受限。
研究结果显示，在受检的147件颊骨中，共在来自加拿大晚白垩世多个地层的21件标本上观察到51处标记；其中48处为未愈合齿痕（即取食痕迹），分布于21件标本，3处为显示活跃愈合证据的古病理标记，分布于2件标本（TMP 1999.055.0133与UALVP 61095）。样本中颊骨齿痕总体频率为13.6%，古病理频率为1.4%。通常每件标本仅具一类改造，即古病理标记或齿痕，唯UALVP 61095同时保存齿痕与古病理标记。在具改造标本中，11件（55%）仅保存1处古病理标记或齿痕，10件（50%）保存1处以上古病理和/或齿痕。齿痕见于颊骨体与眶后突，而古病理标记仅见于颊骨体并沿颊骨体大部长度延伸。
在改造率与总体分布上，各岩性单元中具齿痕颊骨比例均显著低于无齿痕者，从Dinosaur Park组的19.4%、Horseshoe Canyon组的3.0%至其余各组0%（但各组样本量有限）；除1件外（19/20），具齿痕颊骨均产自Dinosaur Park组。比较埋藏模式，孤立标本齿痕频率最高（23.6%），骨床标本较低（7.4%），仅1件关节/半关节/关联标本（TMP 1998.081.0001）具齿痕；卡方检验表明孤立颊骨具齿痕比例显著高于骨床标本，且所有情形下具齿痕颊骨比例均显著低于无齿痕者。尽管不同埋藏模式间齿痕频率差异明显，不同完整度类别的齿痕频率相对一致，破碎标本频率较高（29.4%），大部完整/完整者略低（13.9%），部分标本更低（10.2%）；卡方检验表明部分与大部完整标本中具齿痕与无齿痕比例差异显著，破碎标本则不显著。在记录侧别的138件标本中，60件左侧颊骨有6件（10%）具齿痕，78件右侧颊骨有14件（17.9%）具齿痕，卡方检验表明面部左右侧无显著偏倚。齿痕内部质地与边缘质地多样，光滑边缘者（N=27）最常见，占未愈合齿痕边缘质地的56.3%；除环状质地外，CM系统定义的各种内部修饰符均可见于颊骨；光滑内部质地见于48处齿痕中的27处（56.3%），多与光滑边缘质地相伴（N=22）；碎裂状（N=4）与海绵状（N=10）内部质地仅与粗糙边缘质地同现，耙状（N=1）与条纹状（N=2）内部质地仅与光滑边缘质地同现；4处混合内部质地齿痕中，3处为粗糙边缘并沿长度由光滑向碎裂或由光滑经条纹向海绵状过渡，1处光滑边缘者沿长度由光滑向条纹过渡。3处古病理标记中，2处显示沿标记长度延伸的中央凹陷及隆起边缘；UALVP 61095上较大者位于颊骨体较中央处、具中央凹陷与隆起边缘，较小者靠近眶缘、无中央凹陷；TMP 1999.055.0133上的1处古病理标记亦位于颊骨体相对中央、具中央凹陷与隆起边缘，但其中央凹陷较UALVP 61095更宽且质地更粗糙。
在方位与位置上，颊骨体上保存齿痕的标本多于眶后突，但每件标本平均齿痕数低于眶后突；颊骨体上保存多处齿痕的标本数为眶后突的两倍。就颊骨各区域而言，齿痕在中三分之一颊骨体上较前或后三分之一更常见，无论改造标本数还是每件标本齿痕数均如此；眶后突与前部颊骨体为第二常见位置，其中眶后突每件标本平均齿痕数更高；后部颊骨体保存齿痕的标本较少，但每件标本平均齿痕数高于前部。随完整度下降，保存齿痕的标本数以及每件标本齿痕数的均值与中位数均下降。保存齿痕最多的区域为颊骨体中段（N=20）与眶后突（N=13），其次为前部（N=8）与后部（N=7）颊骨体。齿痕几乎完全局限于颊骨外侧面，唯一例外为UALVP 54667，其眶后突后外侧面亦具齿痕。细长齿痕总体方位范围较广，但按其在颊骨上的相对位置绘图时方位受限程度下降：前三分之一颊骨体上齿痕相对颅骨背腹轴前后向倾斜约20°、约80°及约140°–175°；颊骨体中段齿痕范围更大，倾斜约5°及30°–155°（但需注意各图贡献的标本数）；后三分之一颊骨体上齿痕方位介于背腹轴前后向10°–25°，其中1处倾斜约40°。眶后突外侧面上齿痕方位与沿颊骨体长度延伸的古病理标记方位更为相似；眶后突后外侧面齿痕方位范围相对狭窄，限于相对颅骨背腹轴55°–65°。3处古病理标记中，位于颊骨体较中央的2处大致平行于骨骼长轴，相对颅骨背腹轴倾斜约130°–150°；另1处靠近眶缘者方位更近水平。
在眶后突损伤方面，6件标本显示眶后突自基部约三分之一处发生断裂的特殊损伤；其中5件同时具齿痕，3件齿痕位于颊骨体（TMP 1993.066.0010、TMP 2007.020.0037、TMP 2015.012.0081），2件齿痕位于眶后突（TMP 2007.020.0037、TMP 2015.012.0081）。这些断裂面边缘具磨蚀，提示损伤发生于白垩纪而非标本出露后的现代断裂；在侧视下测量，断裂边缘方位相对颅骨背腹轴前后向倾斜40°–95°与125°–145°，与眶后突上齿痕方位相似。
在特征尺寸、次级分类与曲率方面，48处齿痕中40处（83.3%）为细长形，8处（16.7%）为非细长形；所有古病理标记虽部分被修复性骨沉积掩盖，均归为细长形。齿痕显著短于古病理标记，但宽度在统计上相当。颊骨体上的标记显著长于、宽于眶后突者，但深度无显著差异。古病理标记显著长于眶后突与颊骨体中段的齿痕。眶后突齿痕显著短于、窄于前部颊骨体齿痕，并显著窄于颊骨体中段齿痕。虽齿痕深度无显著差异，后部颊骨体齿痕平均略浅于颊骨其他部位。曲率方面，直线形齿痕（N=27）最常见，其次为弯曲形（N=12）与S形（N=1），未观察到钩状曲率类别；多数直线形齿痕位于眶后突，而弯曲形或S形齿痕集中于颊骨体。直线形与弯曲形齿痕的曲率总体呈约160°–180°的连续分布，仅2处弯曲形齿痕曲率约143°与约131°；唯一S形齿痕的一弧落于弯曲区间（165°），另一弧落于直线区间（172°）。全部古病理标记（N=3）均为S形，多数弧曲率介于150°–165°，仅一弧曲率为117°。
讨论部分指出，解释齿痕形成机制常依赖软组织分布及牙齿与骨骼相互作用方式，齿痕在骨架上的分布亦有助于行为解释；区分捕猎与食腐尤为困难，因二者产生的齿痕常十分相似。在可归因于捕猎或食腐的情形下，除非齿痕显示愈合证据且位于现代捕食者捕杀时常攻击的部位（如后躯、远端肢体），古生物学者通常不将其归为捕猎，而采取保守做法解释为食腐或泛指的取食；本研究未观察到任何愈合齿痕，且许多标本为孤立标本，故仅能说明这些齿痕很可能形成于软组织移除与随后的消费过程中。关于颊骨内齿痕分布的潜在偏倚，包括存活偏倚（颊骨体等更坚固区域更可能被齿痕改造后保存，而眶后突等纤细区域可能在齿痕改造后被完全破坏）、表面积偏倚（表面积较大区域更易被标记）以及标本成熟度影响（较小骨骼/个体更易被整体破坏或吞食）；尽管受检颊骨不论大小均纳入，所有具齿痕颊骨从相对尺寸与骨质地判断均似来自成年个体，研究人员承认这些偏倚可能影响数据但未作定量校正。由于齿痕几乎完全局限于颊骨外侧面，其最可能形成于颊骨至少与颅骨其余部分部分关节之时，此时内侧面大多不可及；若颊骨已从颅骨脱离，内侧面虽可及，但骨骼严重损坏和/或破碎的可能性亦增加，且脱离的颊骨活动更自由、对牙齿接触的抵抗力更小，从而降低留下可见齿痕的可能性，而关节状态下的颊骨抵抗力更大、更易产生齿痕。关节及部分关节颅骨颊骨上齿痕罕见（2.4%）而孤立标本上相对常见（23.3%）、却仅见于外侧面，这与以下解释一致：齿痕是在颊骨与颅骨关节状态下形成的，且周围软组织的移除导致或促成了颊骨与颅骨的脱离。
关于齿痕形成机制，就眶后突而言，其齿痕大致呈前后向、短而窄且为直线形，符合颊骨被抓住并操控的情形，这也与若干标本眶后突上观察到的白垩纪损伤格局一致：断裂边缘大致平行于眶后突齿痕，且断裂发生在自基部约三分之一处、与齿痕所在区域相近；虽难以断言该断裂源于经眶后突操控颊骨，但二者共性值得将其视为一种合理解释。取食眼部及/或相关眶部组织是眶后突齿痕的另一合理解释，可与操控骨骼并存或替代之；眼部及相关眶部组织与颊骨关系密切，对捕食后取食行为及食腐情形的考察表明这些组织常在尸体其他高经济价值部位软组织被移除后的较晚阶段才被取食，主要例外为鸟类食腐者与小体型食腐者（如獴、鱼类）似偏好眶部区域；眶后突上狭窄齿痕的集中也可能代表对小体型食腐者定向取食眼部及相关眶部组织。就颊骨体而言，前部与中部颊骨体齿痕位于重建的下颌内收肌之前及外侧，鉴于这些齿痕无明确优势方位、为观察到的最长最宽齿痕之一且远离易于获取的软组织，其可能代表操控行为，包括试图移除颊骨以获取其下内收肌；鉴于颊骨相对脆弱，其与下方内收肌很可能在颅骨大部关节时被移除，若颅骨未大部关节，颊骨很可能破碎丢失或随内收肌一并被吞食；为抓住颊骨，上颌牙齿很可能接触外侧面而下颌牙齿接触内侧面，但颊骨体中段部分齿痕处颊骨与方骨、上颌骨、齿骨等周围骨骼间空间狭小，此情形尤为困难；若上颌骨或齿骨等已部分脱离（可能因先前对前上颌骨/鼻骨、方骨或齿骨的操控），则颊骨周围空间可能增大，这与数据集中唯一关节标本（TMP 1998.081.0001）保存时同侧下颌与方骨已脱离一致；此外，受检标本均未见内侧面齿痕，若上下颌需接触内外侧面以抓握颊骨，则所有会阻碍接触的骨骼与组织均须移位，这使操控过程中的抓握成为颊骨外侧面齿痕的不太可能的解释。另一种可能是颊骨体齿痕反映了对环绕面部外侧面的其他口外软组织（“颊部”）的移除尝试；有学者基于下颌骨齿骨唇嵴（labial dentary ridge，LDR）上浅层下颌外收肌（m. adductor mandibulae externus superficialis，mAMES）的附着提出存在肌性“颊部”，但近期研究发现颞腔空间不足以在不使肌肉扭转与内外侧变窄的情况下让mAMES附着于LDR，据此经mAMES形成肌性“颊部”似不太可能；但基于前上颌骨、上颌骨与齿骨上孔的平均数量，有人提出该区域可能存在组织瓣，其他恐龙（包括暴龙类，可能还有结节龙类Panoplosaurus）亦被提出存在非肌性口外组织；为获取其下内收肌，该唇侧口外组织瓣亦需经前部牙齿咬切或刮擦移除，从而可能在前部与中部颊骨体外侧面产生齿痕；相反，后部颊骨体齿痕位于重建的exoparia附着区附近，且更垂直于构成exoparia的组织的纤维方向，提示这些齿痕形成于该组织移除过程中；近期一项对来自Hell Creek组关节埃德蒙顿龙（Edmontosaurus）颅骨的研究认为，该标本后部颊骨体外侧面齿痕形成于前上颌齿列移除exoparia的过程中；这种咬切/刮擦行为此前亦被用于解释暴龙类前上颌齿在移除贴近骨骼的肉时偶然接触颅后骨骼表面所留齿痕，本研究齿痕可能由类似咬切/刮擦行为造成。
关于尸体利用，现代食肉动物取食尸体时通常先消费营养产出最高（高经济价值）部位的肉，并逐步消费营养产出较低（低经济价值）部位，即所谓尸体消费序列；许多现代食肉动物因颅骨骨骼被视为低经济价值而在尸体利用较晚阶段才取食颅部肉，而在食肉动物与尸体体型差异大、群体成员竞争尸体组分或长期利用等情形下，尸体往往被更充分地利用；现代动物研究中回收骨骼的受损比例支持这一点，高经济价值部位报告的取食相关损伤比例更高：野生熊取食的有蹄类尸体中，回收颅骨骨骼的取食相关损伤为37.5%，肋骨为73.2%；野生红狐取食的小型有蹄类尸体中，颅骨骨骼为14.3%，肋骨为72.2%；对现代野生斑鬣狗巢穴采集材料的分析报告比例略低，颅骨骨骼齿痕为7.0%、下颌骨为34.1%、肋骨为47.4%；对饲喂部分马科尸体的现代圈养猫科动物的研究提示颅骨骨骼齿痕为16.7%、下颌骨为1.9%、肋骨仅9.3%，该研究还注意到齿痕多位于眼部、鼻部、下颌后部与矢状嵴周围区域，但该频率可能被人为抬高，因有研究提示圈养猫科动物齿痕频率高于野生者；被拖至巢址消费的标本因啃咬而齿痕频率亦高于就地消费的尸体。本研究观察到的颊骨总体齿痕频率（13.5%）与上述颅骨骨骼报告值相当，尤其与红狐者相近；现代齿痕频率/取食改造与本数据集相似，提示白垩纪食肉动物对尸体的利用方式可能类似于现代食肉动物，但确立这一点尚需利用大数据集、考虑其他颅骨与颅后骨骼以及可能影响总体齿痕频率的埋藏学因素开展进一步系统研究。需注意，尽管样本涵盖自桑托期Milk River组至早马斯特里赫特期Horseshoe Canyon组的鸭嘴龙类（或鸭嘴龙超科）颊骨，多数具齿痕标本（95%）产自采样充分的Dinosaur Park组，故此处取食观察可能并不适用于全部受采地层，而可能仅代表Dinosaur Park组组合；目前尚不清楚Dinosaur Park组回收的具齿痕标本比例较高是采样更密集的结果，还是与动物群组成或环境差异有关。鉴于颅骨骨骼等低经济价值部位常在消费序列较晚阶段被消费，本数据集中颊骨齿痕很可能形成于尸体利用的晚期阶段；描述晚白垩世齿痕的个案研究亦常提示这些齿痕形成于尸体利用晚期，尤其是将齿痕归因于暴龙类的例子。研究结论可概括为：对148件鸭嘴龙类颊骨的系统调查显示齿痕频率为13.6%（20件标本、48处齿痕），均局限于外侧面且以颊骨体中段最常见、长轴无优势方位；齿痕在孤立标本上最常见、骨床次之、关节/半关节/关联标本极少；该比例与现代哺乳类食肉动物颅骨骨骼的齿痕频率相当，提示白垩纪食肉动物对尸体的利用方式可能类似现代食肉动物；齿痕很可能形成于死亡后的取食过程，但其究竟形成于为获取颊骨下方内收肌而移除颊骨、移除口外软组织，还是二者共同作用，尚不能确定，未来对鸭嘴龙类颅骨骨骼的大规模调查有望厘清；此外识别出2件具前后向细长愈合痕迹的标本，成因未知但可能同源，更多类似古病理标本有助于推断致伤机制。
