《Frontiers in Plant Science》：Regulation of stomatal development by receptor-like kinases and receptor-like proteins in Arabidopsis and grasses
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本文系统综述了植物（以拟南芥和禾本科植物为核心）气孔发育过程中受体样激酶（RLKs）和受体样蛋白（RLPs）的关键调控作用。文章围绕TMM-ERf-SERKs核心受体复合物，阐释其识别EPF/EPFL家族信号肽并激活下游YDA-MAPK信号级联（涉及MPK3/6等），从而调控SPCH等关键转录因子以决定气孔模式与分化的分子机制。同时，文章扩展讨论了HSL1、CLV1、MUS以及玉米中的PAN1/2等其他受体在气孔发育中的功能，并对领域内未解之谜（如未知配体、翻译后调控、禾本科植物中的功能保守性等）进行了展望，为通过改造气孔性状提升作物光合与抗逆能力提供了理论基础。
气孔是植物进行气体交换和水分散失的核心通道，其发育的精准调控直接影响光合效率、水分利用和胁迫抗性。植物受体激酶，尤其是富含亮氨酸重复序列的受体样激酶（LRR-RLK）和受体样蛋白（LRR-RLP），作为关键的信号传感器，感知内外源信号并触发下游级联反应，从而精细调控气孔的起始、分化和模式建成。理解这些机制对于改良作物气孔性状、提高抗逆性和产量至关重要。
在众多调控气孔发育的受体中，LRR-RLKs和LRR-RLPs是研究最为深入的。其中，首个被鉴定的气孔受体TMM（一种LRR-RLP）与ERECTA家族（ERf）和SERK家族的LRR-RLKs形成多蛋白复合体。该复合体能识别表皮模式因子（EPFs）/EPF样因子（EPFLs）多肽信号，激活YODA（YDA）-MAPK级联通路，进而抑制关键的气孔谱系转录因子SPEECHLESS（SPCH），从而精确调控拟南芥的气孔模式与分化。
除了这一核心复合体，其他LRR-RLKs（如HSL1、CLV1、MUS）也在拟南芥气孔发育或形态建成中发挥作用。例如，HSL1能招募SERK共受体并感知CLE9/10配体，但CLV1和MUS在气孔发育中的配体仍属未知。值得注意的是，在禾本科植物如玉米中，PAN1和PAN2对于附属母细胞（SMC）的不对称分裂和附属细胞（SC）的形成至关重要，然而其同源配体也尚未明确鉴定。
1 引言：气孔发育及其遗传调控概述
气孔是植物从水生向陆生过渡后最早进化出的特化结构之一。在拟南芥中，气孔发育始于原表皮细胞获得分生组织母细胞（MMC）命运，随后进行不对称分裂产生小的分生组织细胞（M）和大的气孔谱系地面细胞（SLGC）。M细胞经过0至3轮不对称分裂后，分化为保卫母细胞（GMC），后者再进行一次对称分裂形成一对保卫细胞（GC），最终发育成肾形的成熟气孔复合体。这一过程遵循“一细胞间隔规则”。而在禾本科植物（以水稻为例）中，气孔发育始于叶基，原表皮细胞行进行不对称分裂产生GMC，成熟的GMC诱导相邻的附属母细胞（SMC）不对称分裂形成附属细胞（SC），随后GMC对称分裂产生一对哑铃形的保卫细胞，最终形成由保卫细胞和两侧的三角形附属细胞构成的成熟气孔复合体。
气孔发育的核心由三个依次特异性表达的基本螺旋-环-螺旋（bHLH）转录因子SPCH、MUTE和FAMA驱动，它们与bHLH IIIb家族转录因子SCRMs形成复合物行使功能。SPCH-SCRM复合物促进原表皮细胞向MMC分化并调控其不对称分裂；MUTE-SCRM介导M向GMC的转变；FAMA-SCRM则控制GMC的对称分裂以产生GCs。此外，MYB转录因子FLP也参与调控M向GMC以及GMC向GC的分化过程。
2 TMM：首个被鉴定的气孔受体
TMM编码一个LRR-RLP，其功能缺失突变体（tmm）在叶片表皮上会出现气孔簇，但在下胚轴和茎表皮中则完全不能形成气孔，表明TMM在不同器官表皮中扮演着截然不同的角色。遗传学分析显示，TMM与ER家族基因（ERf）存在复杂的互作关系。在茎表皮中，TMM通过抑制ERL1的活性来促进气孔发育；而在叶片表皮中，TMM则与ERf受体协作抑制气孔发育。TMM本身缺乏胞内激酶域，因此需要与ERf等LRR-RLK形成复合体来转导信号。
3 ERf受体样激酶与TMM协作调控气孔发育
拟南芥中的ER、ERL1和ERL2协同作用，调控气孔的模式和分化。三重突变体（er erl1 erl2）会产生巨大的气孔簇。TMM与ER/ERL1能形成组成型复合体，而ERf受体自身可形成同源或异源二聚体，这些相互作用构成了信号感知的基础。
4 SERK家族受体样激酶与TMM和ERf形成多蛋白受体组
SERK家族RLKs（SERK1-SERK4）也是气孔发育所必需的。SERK1/2/3三缺失突变体会产生气孔簇，且表型与ERf三突变体相似。生化证据表明，SERKs能与ERf受体及TMM发生物理互作，并与ERf发生相互磷酸化，从而与TMM和ERf共同形成一个多蛋白“受体组”来调控气孔发育。
5 TMM-ERf-SERKs受体组识别EPF/EPFL配体并激活下游YDA-MAPK级联
多个EPF/EPFL家族多肽被证明是上述受体组的配体。EPF1和EPF2作为负调控信号，分别被TMM-ER/ERL1复合体识别，并促进ERf与SERKs的结合，从而激活下游YDA-MAPK级联（YDA → MKK4/5/7/9 → MPK3/6）。活化的MPK3/6磷酸化SPCH-SCRM转录因子复合体，导致其降解，进而抑制气孔形成。相反，EPFL9/STOMAGEN是气孔发育的正调控因子，它通过与ERf-TMM复合体结合，竞争性地拮抗EPF1/2的作用，从而促进气孔生成。EPFL4/6则能被ERf受体单独识别，且其与ERf的相互作用会因TMM的存在而显著减弱。
6 受体样激酶HAESA-like 1、CLAVATA1和MUSTACHES对气孔发育的调控
HSL1广泛表达于叶片表皮，能识别CLE9/10等配体并招募SERKs作为共受体，其功能缺失导致表皮细胞分裂活性增强。CLV1在气孔谱系细胞中高表达，其突变会导致气孔簇形成，并且CLV1能与膜相关受体样胞质激酶MAZ互作，共同调节气孔模式。MUS的缺失则导致保卫细胞双侧对称性破坏和气孔孔口倾斜，表明它通过调节细胞壁生物合成和维持细胞骨架极性来影响气孔形态建成。
7 禾本科植物中参与气孔发育的受体样激酶
在禾本科植物中，EPF-TMM-ERECTA模块的功能保守性仍有待探究。玉米中的PAN1和PAN2是两个关键的RLK，它们极性定位于SMC与GMC的接触界面，冗余地调控SMC的不对称分裂。PAN1与ROP2/9相互作用，而PAN2的极性定位依赖于SCAR/WAVE复合体，这些共同协调了SMC的极性建立与分裂。
8 结论与未解之谜
尽管已发现TMM、ERf、SERKs、HSL1、CLV1、MUS和PAN1/2等多个LRR-RLK和LRR-RLP作为气孔受体，感知发育和环境信号，但其具体作用机制仍有待深入。许多关键问题悬而未决，例如：CLV1、MUS和PAN1/2在气孔发育中的配体尚未鉴定；这些受体自身的转录及翻译后调控机制知之甚少；拟南芥中发现的调控因子在禾本科植物中的功能是否保守，尤其是在二者气孔发育过程和空间排布模式存在显著差异的背景下，其同源蛋白可能演进出独特的功能。解答这些问题对于全面理解植物气孔发育的调控网络及其进化具有重要意义。
