马尾藻（Sargassum thunbergii）对海洋酸化的性别特异性生理生化及多组学响应

《Algal Research》：Sex-specific physiological-biochemical and multi-omics responses of Sargassum thunbergii to ocean acidification

海藻Sargassum thunbergii在酸化条件下雄性增强光合与储能，雌性强化防御代谢，揭示生长与防御的权衡策略，为预测海洋酸化下的生态韧性提供机制依据。

　　

李丹瑞|王园园|赵艳|唐学曦

中国海洋大学海洋生命科学学院，进化与海洋生物多样性教育部重点实验室，青岛，266003，中国

摘要

由于大气中二氧化碳（CO₂）浓度的增加，海洋酸化（OA）对具有生态重要性的潮间带大型藻类构成了严重威胁。尽管多项先前的研究已经表明不同物种对海洋酸化有特定的响应，但在雌雄异株的大型藻类中，性别特定的生理生化反应及其背后的分子机制仍知之甚少。在这项研究中，我们通过整合生理生化、转录组学和代谢组学分析，探讨了Sargassum thunbergii雄性和雌性个体对酸化处理（2000 ppm CO₂）的响应。两种性别都保持了光合作用能力，并且最大相对电子传输率（rETRmax）有所提高。雄性个体表现出以生长为导向的策略，其特征是积累了更多的储存化合物（如甘油三酯），同时上调了与光合作用和生物合成途径相关的基因表达；而雌性个体则采取了以生存为导向的策略，表现为碳储存减少、可溶性蛋白质和酚类物质含量增加，以及与防御和应激反应途径相关的基因上调。这些发现为S. thunbergii在酸化条件下生长与防御之间的权衡提供了生理生化和分子层面的证据。我们的研究揭示了海洋大型藻类对全球气候变化的性别特异性响应机制，并强调了在预测未来海洋条件下潮间带大型藻类种群生态韧性时考虑性别二态性的重要性。

引言

自工业革命以来，人类活动导致大气中二氧化碳浓度持续上升[1]。海洋吸收了大约30%的人为二氧化碳排放，从而引发了海洋酸化[2]。海洋酸化的特征是无机碳浓度增加、pH值下降以及碳酸钙饱和度降低[3]。Caldeira和Wickett[4]预测，到2100年，全球海洋表面的平均pH值可能会下降0.3–0.4个单位。这些根本性的化学变化对包括潮间带大型藻类在内的海洋初级生产者构成了直接威胁。

作为重要的海洋初级生产者，潮间带大型藻类通过提供食物来源、形成关键栖息地以及参与碳封存[5]、[6]、[7]，支持着海洋生态系统的运作。人们越来越关注海洋酸化对潮间带大型藻类个体、种群、群落和生态系统层面的影响[8]。先前的研究表明，在海洋酸化条件下，非钙化藻类Chondrus crispus的丰度增加，而钙化藻类Corallina officinalis的丰度减少[9]。这些变化主要归因于不同物种在面对高浓度二氧化碳时的生理生化反应差异。例如，Ulva australis在酸化处理下的光合作用能力得到增强[10]，而Porphyra linearis和P. leucosticta的光合作用能力分别减弱或保持不变[11]、[12]。海洋酸化还可能改变潮间带大型藻类的资源分配模式。在高二氧化碳环境下，Gracilaria属藻类积累了更多的可溶性糖类但蛋白质减少[13]，而Neoporphyra haitanensis的叶绿素a和类胡萝卜素含量增加，同时可溶性蛋白质含量下降[14]。

在进化过程中，植物发展出了多样的繁殖策略，其中包括性别分化。雌雄异株的植物在生殖器官（性特征）和次级性特征（营养特征）上都表现出性别二态性[15]。雌雄异株的大型藻类是许多海洋生态系统中的重要组成部分和优势物种[16]。雄性和雌性个体在次级性特征上经常存在差异，包括形态、生理生化和分子层面的特征[17]。了解环境压力如何影响这些物种尤为重要，因为压力条件会改变它们在生长与防御之间的性别特异性权衡，最终导致不同性别之间的抗性或耐受能力存在差异[18]、[19]、[20]。目前，关于不同性别对环境压力响应的模式仍不清楚，需要更广泛和详细的研究来总结这一规律[21]。Sun等人[22]发现，在UV-B辐射下，雄性Sargassum thunbergii的光合作用和能量代谢过程得到增强，而雌性个体则激活了与含氮代谢物和抗氧化剂积累相关的途径。尽管Qiu等人[23]已经描述了雄性和雌性S. thunbergii在环境条件下的基本代谢差异，但它们对全球气候变化（如海洋酸化）不同响应机制的分子基础仍不明确。

S. thunbergii是一种雌雄异株的棕色大型藻类，在北太平洋的潮间带和浅亚潮带地区广泛分布[24]、[25]。除了其生态重要性外，S. thunbergii还具有经济价值，可作为食物来源、饲料添加剂和藻酸盐生产的原材料[26]。因此，了解其对海洋酸化的性别特异性响应对于预测未来海洋条件下该物种的生态韧性和种群动态至关重要。在这项研究中，我们的目标是：（1）阐明雄性和雌性S. thunbergii对酸化处理的生理生化和分子响应；（2）揭示它们在酸化处理下的不同响应策略。我们的研究系统地揭示了雄性和雌性S. thunbergii对海洋酸化的不同响应机制，为理解全球气候变化下潮间带大型藻类的响应机制提供了新的见解。

实验部分

大型藻类的采集与培养

2023年7月，我们从青岛太平礁（36°14′58.3″N, 120°21′34.2″E）的潮间带采集了雄性和雌性S. thunbergii样本。为了确保样本的均匀性和性成熟度，我们选择了藻体长度约为15–20厘米且生殖器官完全发育的个体。采集样本时保持个体之间的距离大于5米，以避免采样到克隆体。我们选择了生长状况良好、形态均匀且固着器完整的个体。

雄性和雌性S. thunbergii对酸化处理的光合作用参数响应

雄性和雌性S. thunbergii的叶绿素荧光参数对酸化处理的响应相似。对照组和酸化处理组之间，两种性别的Fv/Fm值没有显著差异（p > 0.05；图1A和B）。同样，Y(II)值在对照组和酸化处理组之间也没有显著差异（p > 0.05）。然而，在酸化处理条件下，Y(II)值略有但并不显著的增加。

讨论

雄性和雌性对环境压力的不同响应是研究全球气候变化对雌雄异株大型藻类影响的重要因素[22]。通过结合生理生化、转录组和代谢组数据，可以了解植物如何应对环境压力。尽管组学方法在研究性别特异性差异的机制方面具有巨大潜力

结论

本研究表明，雄性和雌性S. thunbergii在应对酸化处理时采用了不同的生理和分子策略。雄性个体增强了光合作用能力并积累了更多的碳储存，而雌性个体则将资源重新分配到与防御相关的途径。从生理学和多组学的综合角度出发，这些差异反映了酸化条件下生长与防御之间的基本权衡。

CRediT作者贡献声明

李丹瑞：撰写 – 审稿与编辑、初稿撰写、数据可视化、软件使用、资金获取、数据管理。王园园：初稿撰写、数据可视化、方法论设计、数据管理、概念构建。赵艳：审稿与编辑、初稿撰写、研究监督、资源协调、方法论设计、资金获取、数据管理、概念构建。唐学曦：研究监督、资源协调、资金获取。

未引用参考文献

[30], [31]

利益冲突声明

作者声明没有已知的财务利益冲突或个人关系可能影响本文的研究结果。

致谢

本研究得到了国家自然科学基金（项目编号：42176154）、中国博士后科学基金会博士后奖学金计划（项目编号：GZC20250587）以及山东省博士后创新计划（项目编号：SCCX-ZG-202502027）的财政支持。