长期监测揭示沿海浮游动物群落生物量丧失与优势度并发性更迭

《Ecography》：Long-term monitoring reveals biomass loss and concurrent dominance changes in coastal zooplankton community

本研究通过对波罗的海芬兰湾Tv?rminne Storfj?rden站点长达25年（1996-2021年）的浮游动物月度监测数据集进行分析，揭示了在多重气候变化相关环境压力下，浮游动物群落发生的深刻变化。研究使用广义可加模型（GAMs）等统计方法，发现总浮游动物生物量在秋季（尤其9-10月）显著下降，桡足类生物量持续减少，而轮虫和枝角类生物量增加，表明群落优势种正转向世代周期更短、个体更小的物种。环境驱动分析显示，盐度对桡足类生物量有负向影响，而温度对枝角类和轮虫生物量有正向影响。这凸显了多种环境变量以不同方式影响群落，未来监测需重视轮虫等小型类群，以全面理解气候变暖对海洋生态系统结构与功能的级联效应。

　　

长期监测揭示沿海浮游动物群落生物量丧失与优势度并发性更迭

引言

人为导致的气候变化正以前所未有的规模影响全球生态系统。大气中二氧化碳浓度上升引发的全球变暖和海洋酸化，对陆地和海洋生态系统产生级联效应。海洋生态系统尤其受到盐度、温度和酸化等多重气候变化相关胁迫因子的影响。自20世纪初以来，全球海表温度已上升0.88°C，pH值自工业化前（公元1750年）以来下降了0.1，且变化速率预计将持续加快。在沿海地区，环境变化的速率在局地尺度上存在差异，人类活动也给海洋生态系统带来额外压力。

阐明气候变化相关胁迫因子对海洋群落影响的第一步，是识别群落长期变化及其驱动因素。群落结构的改变会影响食物网动态、碳运输、通量和生态系统功能。浮游动物在海洋生态系统中扮演着至关重要的角色，它们促进能量向更高营养级传递，并通过其代谢活动影响碳循环。例如，浮游动物能将大量碳输送至更深水层，并通过其产物（如粪便颗粒和残骸）维持多样化的底栖群落。此外，浮游动物因其世代周期短、对环境变量（如温度和盐度）敏感，被认为是反映海洋环境变化影响的良好指示生物。

环境变化预计将导致浮游动物生物量下降，并促使浮游动物群落向体型更小的物种转变。这得到了多项研究的支持，这些研究显示了浮游动物生物量的下降、平均体型的减小，以及近年来夏季浮游动物群落和沉积物记录中轮虫（和枝角类）比例的增加。因此，除了总生物量，评估长期变化时考虑群落组成的变化至关重要，因为这可能影响生态系统功能并导致食物网结构改变。

基于以上背景，本研究分析了跨度25年的月度监测样本，以确定环境变量、总浮游动物生物量与优势度，以及影响生物量的环境驱动因素的变化。我们预计生物量会下降，同时群落优势会向小型物种转移。我们预测温度与桡足类生物量呈负相关，但与轮虫和枝角类生物量呈正相关，这与气候变暖导致群落向体型更小、个体发育复杂性更低的物种转变的观点一致。最后，盐度下降可能导致多种生活在咸淡水条件下的桡足类物种呼吸速率增加、繁殖成功率降低和摄食减少，因此我们预计桡足类生物量与盐度呈正相关。

材料与方法

浮游动物采样

样本采集自波罗的海北部芬兰湾的Tv?rminne Storfj?rden。本研究重点关注1996年至2021年（2008年7月至2011年4月期间有间断）的数据。在研究期间，通常每月采集一次浮游动物样本，包括冬季，这在此类定期封冻的区域尤为难得。

样本通过垂直拖网在白天采集，使用网目150 μm、直径0.35米的Hensen手抄网，从25米深处拖至水面。样本用4%缓冲福尔马林固定，并进行显微镜分析。为分析长期生物量趋势，本研究使用Acartiaspp.、Eurytemoraspp.、Temoraspp.、枝角类、Synchaetaspp.和Keratellaspp.等类群来描述整个浮游动物群落，它们约占总丰度的90%和总生物量的95%。枝角类被分为滤食性类群和捕食性类群。桡足类Acartiaspp.、Eurytemoraspp.和Temoraspp.代表了体型较大、个体发育更复杂、行有性繁殖的浮游动物。占优势的滤食性枝角类以及轮虫Synchaetaspp.和Keratellaspp.则代表了世代周期更短、个体发育更简单（主要为无性繁殖）的小型生物。生物量根据标准值计算，考虑了物种（如已知）、每个个体的生活史阶段和性别，从而能够解释与生活史阶段、性别或物种相关的体型差异。

环境变量

本研究包含的环境变量有：水温、盐度、pH、作为浮游植物生物量替代指标的叶绿素a，以及作为水体透明度指标的塞克盘深度。温度和盐度数据由Tv?rminne动物学站提供，使用CTD每10天测量一次垂直剖面，并取上层25米的平均值。pH和叶绿素a数据来自芬兰环境研究所的VESLA数据库，在1、5、10、15和20米离散深度测量并取平均值用于后续分析。

数据分析

生物多样性变化分析通过计算丰富度为基础的物种交换率和丰度为基础的物种交换率进行。丰富度为基础的物种交换率对应于Jaccard相似性指数，量化了0到1尺度上的物种交换总变化。丰度为基础的物种交换率与有效物种数密切相关，量化了物种比例丰度在0到1尺度上的变化。两种指数均使用年度平均值以消除季节动态影响。

通过应用广义可加模型，并考虑年、月作为协变量，提取残差，生成了温度、盐度、pH、叶绿素a和塞克盘深度的环境异常时间序列。同样使用GAMs分析了浮游动物生物量的长期年际变化，并考虑了年内丰度模式。生物量模型使用了log链接和Tweedie误差分布。

为了研究所选环境变量如何影响浮游动物类群的生物量，同时考虑其年内模式，我们探究了生物量模型的残差值是否可以用环境异常来解释。我们使用“stats”包拟合了广义线性模型，以残差作为响应变量，环境异常作为解释变量，使用高斯分布。我们测试了所有协变量的共线性和异常值。我们检查了所有模型的残差模式。由于环境变量通常对浮游动物有交互影响，我们拟合了每个包含和不包含环境变量间交互项的模型，并使用经过小样本校正的Akaike信息准则比较了模型。

结果

生物多样性变化

生物多样性分析表明，物种的存在/缺失变化很小（丰富度为基础的物种交换率< 60%），但它们的比例丰度随时间发生了显著变化（丰度为基础的物种交换率常 > 50%）。这意味着尽管浮游动物物种的组成变化不大，但它们的优势度发生了转移。

长期趋势

环境条件变化

Tv?rminne Storfj?rden的年平均温度在研究的25年间总共线性上升了1.56°C。平均盐度在研究期间也有所增加，但变化不太明显。pH和叶绿素a线性下降，但叶绿素a未显示出显著的年际趋势。塞克盘深度在2003年前增加，之后下降。

浮游动物生物量趋势

总浮游动物生物量

我们发现浮游动物生物量存在显著的年际模式，在研究期间总体呈下降趋势，2008年之后下降幅度较小。所有浮游动物类群在6月至10月间生物量最高。在6月和7月，浮游动物生物量在过去几十年间波动。在8月、9月和10月，从1996年到2003年观察到总浮游动物生物量快速下降，之后下降持续但趋于平缓。在25年的研究期间，9月和10月的浮游动物生物量到2021年分别下降了90%。

桡足类

我们观察到所有桡足类属的生物量年际模式均发生显著变化，Acartiaspp. 和 Eurytemoraspp. 的生物量下降，而 Temoraspp. 的生物量在2006年前下降，之后直至2021年有所增加。夏季桡足类生物量在过去25年间波动。在9月和10月，桡足类生物量在2001年前快速下降，之后从2011年到时间序列结束持续下降，导致整个时间段内9月生物量长期下降约90%，10月下降约93%。所有属都显示出相似的生物量变化，其中 Acartiaspp. 在9月和10月成为优势属，从而驱动了总桡足类生物量的变化模式。

枝角类

枝角类生物量在过去二十年发生显著变化。在6月，枝角类生物量在2011年后增加。在其他月份，我们观察到的枝角类生物量模式与桡足类相似，7月波动，8月、9月和10月下降。我们观察到滤食性和捕食性枝角类在6月至10月具有相同的生物量模式。6月至10月的生物量模式与部分年度趋势不同，这是由于近年来冬/春季生物量增加所致。春季观察到的变化可能是由于发生时间向更早 emergence 的转变。

尽管滤食性和捕食性物种的生物量随时间变化显著，但滤食性物种数量远超捕食性枝角类。因此，它们对总枝角类生物量的变化负责。仅在6月和10月，两种摄食策略的类群显示出相似的、非常低的生物量。

轮虫

轮虫生物量在2005年前下降，之后直至时间序列结束增加。我们在6月和7月观察到轮虫生物量的这种模式。在8月，轮虫生物量波动，在9月和10月则下降。这些变化与 Synchaetaspp. 的生物量发展一致，除了8月Synchaetaspp. 生物量在2012年后稳步增加。

浮游动物生物量的驱动因素

高于平均水平的盐度对总浮游动物生物量有负向影响。桡足类总体上也观察到相同情况。

我们发现环境变量对不同桡足类类群的生物量有相反的影响。Acartiaspp. 和 Eurytemoraspp. 均受到盐度的负面影响。然而，盐度对 Temoraspp. 有正向影响。此外，Eurytemoraspp. 生物量受到叶绿素a的负面影响。温度对两个优势轮虫属以及滤食性和捕食性枝角类的生物量均有正向影响。

讨论

我们的研究结果凸显了环境对沿海浮游动物群落影响的复杂性。我们发现浮游动物群落组成向小型物种转变；然而，不同的浮游动物类群受到不同环境驱动因素的影响。

桡足类生物量变化驱动总生物量下降

我们发现总浮游动物生物量下降，其中8月至10月的变化最为显著，这与优势桡足类 Acartiaspp. 的下降有关。有趣的是，早期沿海研究报告的浮游动物生物量下降与盐度降低有关，而我们的结果显示较高的盐度对浮游动物生物量有负面影响。虽然我们的分析并未解释环境变量与浮游动物长期生物量趋势之间的直接因果关系，但可以推测研究地点盐度的变化会影响当地的浮游动物群落。有研究认为Acartia tonsa对盐度变化具有高度适应性，但在波罗的海，A. tonsa和 A. bifilosa的最佳盐度约为5。这表明较高和较低的盐度都可能对Acartia生物量产生负面影响，支持了我们的发现。此外，捕食、猎物可得性和食物质量等其他因素也可能对长期浮游动物生物量产生影响。

研究发现，研究区域盐度的增加仅限于表层水，表明长期的盐度上升趋势与淡水供应减少或来自丹麦海峡的流入事件增加有关，后者为波罗的海带来了更温暖、盐度更高的海水。然而，人们对波罗的海的盐度动态知之甚少，因为它们高度依赖于地理位置，且年际趋势各不相同。

浮游动物生物多样性

传统的生物多样性测量方法无法解决与生态群落漂移相关的组成变化。因此，在我们的研究中，我们专注于使用Hillebrand等人提出的框架进行物种周转率分析。我们的分析证实，研究地点的大部分生物多样性变化与浮游动物群落优势结构的改变有关，而非局地物种迁入或灭绝。这表明，仅少数关键优势浮游动物物种就能对整个群落产生不成比例的巨大影响，驱动生物量响应。因此，如果关键的桡足类物种被小型枝角类和轮虫取代，正如我们的分析所表明的，这可能对上层食物网内的能量流产生戏剧性后果，改变整个生态系统的营养相互作用和生产力。

浮游动物群落的优势度变化

我们的结果表明，优势度从桡足类物种转向枝角类（如Bosminaspp.）和轮虫类群，与桡足类相比，它们具有更短的世代周期和更简单的个体发育。这种优势度转变与之前分析Tv?rminne Storfj?rden附近沉积物档案的研究结果一致，该研究发现1967年至2013年间Synchaeta和Bosmina休眠卵的相对数量增加，同时桡足类休眠卵减少，并且波罗的海其他区域的浮游生物群落也发生了类似的向小型物种的转变。虽然轮虫生物量在高生物量月份（6月至10月）增加，但枝角类优势度的增加仅出现在浮游动物生物量低于6月至10月的月份。因此，这可能比轮虫生物量的增加在生态上重要性较低。

我们发现浮游动物生物量的驱动因素因分类群而异，表明气候变化对浮游动物群落的影响具有多样性。我们研究中的小型类群似乎受益于温度上升。不断上升的海温对枝角类的影响在它们生物量较低的寒冷月份最为强烈。同样，轮虫生物量在近年来的寒冷月份也有所增加。由于孤雌生殖依赖于温度，温度升高可能使枝角类和轮虫在冬季仍存在于水体中时进行繁殖。随着全球海温不断上升，这表明在其他沿海地区也可能发生类似的优势度转变。我们的研究结果显示叶绿素a（可作为富营养化的替代指标）与Eurytemoraspp. 生物量呈负相关。尽管本研究未通过纳入营养盐浓度直接关注富营养化，但它支持了已发现富营养化对浮游动物群落有显著影响的研究。这强调了在分析浮游动物群落数据时，需要同时应对多重环境压力。虽然之前已提出浮游动物群落体型结构下降，但重点主要放在不同桡足类物种及其对变暖的生理反应上。在此，我们主张将轮虫等小型浮游动物类群纳入监测计划，以增进我们对观察到的浮游动物生物量下降背后机制的理解。

由于其体型小、世代周期短、生长速度快，轮虫和枝角类在监测计划中常常未被充分代表。本研究的样本每月采集一次；然而，研究表明，需要更高的采样频率来准确识别小型浮游动物物种的生物量峰值。例如，建议每10天采样一次以跟踪枝角类的发育动态。

虽然轮虫和枝角类受益于变暖，但桡足类和总浮游动物生物量主要受盐度影响。这阐明了浮游动物群落与环境变化之间相互作用的复杂性，不同的环境驱动因素协同作用于食物网的不同组成部分。一种可能的情景是，不断上升的海温将导致快速生长的小型浮游动物类群繁殖增加，最终可能排挤具有狭窄盐度最适范围并受环境压力影响的桡足类。除了环境驱动因素，生物相互作用（如自上而下的压力）也驱动浮游动物群落结构。这强调了在处理多重胁迫对浮游动物群落的影响以进行未来预测的重要性。

结论

在这项研究中，我们显示了近几十年来浮游动物生物量的急剧下降，同时优势度向体型更小、个体发育更简单的物种转变。这种转变可能由于选择性摄食（例如鲱鱼）而对更高营养级产生自下而上的影响，但也可能导致向海底的碳运输减弱，因为更小的浮游动物产生更小的粪便颗粒和残骸。这延长了“海洋雪”在水体中停留的时间，并增强了微生物再矿化的可能性。

我们发现桡足类的下降可能是总生物量变化的驱动因素。此外，我们发现多种环境变量驱动着浮游动物群落结构。桡足类生物量受到盐度的负面影响，而枝角类和轮虫生物量则受到温度的正面影响。这表明多种与气候变化相关的环境变量以不同方式影响群落，因此应同时进行研究。