营养物质的供应和光照条件影响着秘鲁上升流系统中的食物网以及鱼苗的生存状况

《Limnology and Oceanography》：Nutrient and light availability control food webs and fish larvae in the Peruvian upwelling system

　　摘要

上升流生态系统通过将深层水中的营养物质输送到阳光照射的海洋表面，维持了世界上一些生产力最高的渔业。然而，营养物质上升流和光照可用性的时空变化如何调节对鱼类的营养传递，目前仍知之甚少。我们在秘鲁附近进行了一项为期36天的中型生态系统实验，研究了这些动态过程，实验中使用了以鱼类幼体（包括秘鲁凤尾鱼Engraulis ringens）为顶级消费者的浮游生物食物网。营养物质上升流通过刺激初级生产增强了鱼类幼体的生长和存活率。然而，尽管它缩短了食物网长度并促进了以硅藻为基础的代谢途径，但并未提高从浮游植物到鱼类的食物网效率。令人惊讶的是，鱼类也从光照减少中受益，尽管光照减少降低了初级生产并延长了食物网长度。这一反直觉的结果是由于在光照受限条件下食物网效率提高，这可能是由于更丰富的食物网基础促进了浮游动物的捕食。这些效应非常显著：上升流使鱼类生物量增加了多达六倍，而光照限制则使食物网效率提高了三倍。我们的研究揭示了上升流如何增强自下而上的驱动力（bottom-up forcing）的数量，以及光照限制如何影响其质量，从而影响了鱼类的补充成功率。值得注意的是，食物网效率并非由食物网长度决定，而是由资源可用性与消费者需求之间的匹配程度决定的。这使得更复杂的食物网能够优于简单的食物网。随着气候变化继续改变上升流生态系统的物理化学驱动因素，理解这些营养传递的变化对于适应性渔业管理至关重要。东部边界上升流系统支持着生产力极高的食物网，具有异常高的渔业产量（Chavez和Messié 2009）。这些海洋生态系统对区域生计至关重要，并在全球粮食安全中发挥作用。其中心是小型远洋饵料鱼，如凤尾鱼和沙丁鱼（Cury等人2000）。这些鱼类以浮游生物为食（van der Lingen等人2006），使能量和营养物质从食物网的基础层传递给更大的鱼类、海鸟和海洋哺乳动物（Espinoza等人2017）。它们庞大的种群和高补充潜力支撑着世界上一些最大的捕捞渔业（FAO 2022）。小型远洋鱼类富含蛋白质和必需脂肪酸，对直接人类消费（Tacon和Metian 2013）以及不断扩大的水产养殖业（Tacon和Metian 2009）都具有价值。然而，它们的渔业具有高度动态性，给可持续管理带来了挑战（Chavez等人2008；Cury等人2000；van der Lingen等人2006）。上升流生态系统的生产力受到环境变化的影响。虽然物理化学驱动因素对初级生产的影响已有充分记录，但它们对食物网动态的后果仍了解不足（Espinoza等人2017；Massing等人2022；Xue等人2024）。特别是，自下而上的驱动变化如何调节鱼类种群仍不清楚。由于涉及的物种多样性和生态相互作用复杂，这些高级捕食者的反应也很复杂（Brodeur和Pearcy 1992；Goldenberg等人2018）。为了更好地预测鱼类补充成功率和生物量生产，需要从机制上理解营养传递的规模和效率（Eddy等人2021）。在表层混合层中，生物生产力主要由温度、物理驱动（平流、下沉、稀释）、光照和营养物质决定（Messié和Chavez 2015；Xue等人2022）。来自深层水上升流的宏量营养物质（N、P、Si）供应加速了初级生产并重组了浮游植物群落（Goldenberg等人2022；Litchman等人2007）。形成水华的浮游植物——硅藻的较大尺寸使得甲壳类浮游动物可以直接捕食它们，从而为鱼类创造了捷径（Sommer等人2002）。由于每个营养级都会导致能量损失，较短的食物网可以显著提高营养效率（Eddy等人2021）。然而，这种经典的食物网模型（Ryther 1969）在最近几十年受到了挑战。研究表明，对于甲壳类浮游动物来说，硅藻的营养价值往往较低（Ban等人1997；Goldenberg等人2024），并且异养原生生物作为营养中介的重要性（D'Alelio等人2016；Landry和Calbet 2004）。此外，深层水上升流本质上与表层群落的稀释和离岸平流有关（Messié和Chavez 2015；Xue等人2024）。过度的物理驱动可能会干扰浮游动物或鱼类幼体的成功发育（Ayon等人2008a；Cury和Roy 1989）。光照的可用性在洪堡和本格拉上升流系统中季节性地限制了初级生产（Messié和Chavez 2015）。除了入射辐射和水体浑浊度外，它还受到混合层深度的影响（Xue等人2022）。在较深的混合层中，浮游植物在光照充足的表层停留的时间较短，降低了它们有效利用可用营养物质的能力。这种光照限制在上升流高峰期尤为明显，此时深层混合与富含营养的水流同时发生（Xue等人2024）。此外，光照还可以重塑浮游植物群落组成，因为不同功能组的生理特性不同（Edwards等人2015）。理论上，浮游植物生长的减缓或物种的变化可能有利于浮游动物食者，从而有利于鱼类（Durant等人2007）。预计气候变化将改变这些物理化学驱动因素，对自下而上的驱动力产生影响。预计的变化包括上升流有利风的极地位移和海洋分层的增加（Bograd等人2023）。这些变化将在区域范围内改变营养物质供应和混合层深度。例如，在秘鲁——一个全球渔业热点地区（FAO 2022）——预计上升流强度将下降（Du等人2024）。在该地区，历史气候变异性已经与浮游动物和凤尾鱼数量的多年变化相关联（Ayon等人2008a；Chavez等人2008）。然而，在其他地方，气候变化也可能改变猎物的可用性，对小型远洋鱼类和鱼类幼体构成挑战（Houde 2008；Peck等人2021）。为了指导渔业适应策略，预测必须整合多种环境驱动因素，以更好地理解未来的生态系统生产力。虽然野外观察和建模练习提供了宝贵的见解，但实验方法仍然不足。在这里，我们使用中型生态系统在秘鲁海岸的四级浮游生物食物网中操纵光照强度和营养物质上升流。我们评估了基本的食物网属性——包括初级生产力、群落结构和营养效率——如何调节鱼类幼体的存活率和生长。我们的研究重点关注两种渔业物种：秘鲁凤尾鱼（Engraulis ringens）——世界上生产力最高的小型远洋鱼类（FAO 2022）——以及秘鲁 grunt（Anisotremus scapularis）——一种具有远洋幼体阶段的底栖鱼类（Castro等人2021）。鱼类幼体是较小浮游动物（如桡足类）的重要捕食者（Turner 1984），也是鱼类种群增长的主要瓶颈（Houde 2008）。通过研究食物网的功能，我们确定了可以增强或损害上升流系统中营养传递和鱼类补充成功的机制。

研究系统

实验在洪堡洋流系统的秘鲁海域进行，距离利马海岸约10公里（图1a；12.0554°S，77.2352°W）。九个“Kiel海洋学研究用中型生态系统”在2020年2月19日至4月3日期间固定在大约30米深的海底。这些浮动的中型生态系统由长12.5米、宽2米的聚氨酯袋组成，袋子的底部装有沉积物陷阱（图1b）。为了填充，袋子的下端被延长到所需深度，而底部保持开放，容纳了约34立方米的海水。在白天（13:00–16:00），底部被密封，标志着实验的开始（第0天）。定期使用外部刷子和内部清洁环清除壁上的生物污垢。每两天通过电导率、温度和深度（CTD）传感器测量一次环境条件（图1c），平均温度为17.9°C，盐度约为35.1，pH值为8.08，氧气饱和度为75%。这些非生物变量和进一步的方法细节在Thielecke等人（2025）中提供。图1（在图查看器中打开）：(a) 研究地点（红星），(b) 中型生态系统设置（左侧为高光照，右侧为低光照），以及(c) 操作和采样的时间线。符号修改自Rita Erven, GEOMAR和Integration and Application Network, University of Maryland Center for Environmental Science (ian.umces.edu/symbols/)。封闭的群落包括多种细菌、浮游植物、异养原生生物和甲壳类浮游动物。在开始时使用1毫米网排除了较大的鱼类和水母。第19天引入了鱼类幼体。每个中型生态系统接受了70条grunt（孵化后44天，标准长度为8.1±1.1毫米）和120条凤尾鱼（孵化后24天，13.0±2.3毫米）。这些幼体在附近的IMARPE水产养殖设施中产卵和饲养，并喂食藻类、轮虫和盐沼卤虫幼体（Castro等人2021；Ofelio等人2023；Rioual等人2021）。

实验设计

在整个实验过程中，光照强度在两个水平上进行了操纵：高光照（四个中型生态系统）和低光照（五个中型生态系统）。高光照的中型生态系统完全透明，允许约84%的入射辐射进入。相比之下，低光照的中型生态系统用黑色箔条部分遮挡（图1b），使辐射量相对于高光照条件减少了约50%（Thielecke等人2025）。在秘鲁上升流系统中，混合层深度可能在10到45米之间变化（Xue等人2022）。我们的中型生态系统通过高光照模拟夏季混合层的平均辐射，通过低光照模拟冬季混合层（Messié和Chavez 2015）。然而，应该注意的是，我们的光照处理并没有完全模拟自然深层水混合的动态，特别是由于垂直运动导致浮游植物光照暴露的间歇性以及由于稀释导致的浮游动物猎物遭遇率的减少。营养物质上升流在实验中途开始，标志着第二阶段的开始（图1c）。对于每种光照条件，建立了从0%到45%的上升流强度梯度，以15%的增量进行。这些值代表被富含营养的深层水替代的中型生态系统水的百分比。对于高光照，使用额外的中型生态系统将梯度扩展到60%。为了进行操作，从大约40米深度（12.0437°S，77.3147°W）收集自然上升的深层水到一个不透明的储水池中。在第13天到第14天，根据指定的上升流水平更换中型生态系统的水。正如预期的那样，深层水含有高浓度的限制性营养物质硝酸盐（Messié和Chavez 2015），而中型生态系统中的硝酸盐含量较低（平均为0.7 μmol L?1）。混合导致硝酸盐浓度符合秘鲁上升流系统的典型值，15–30%对应夏季上升流，45–60%对应冬季上升流（Xue等人2022）。有关程序和营养物质的更多细节在Thielecke等人（2025）中提供。

测量变量

浮游植物和颗粒有机物

为了评估自下而上的驱动力，每两天监测一次浮游植物和颗粒有机物（POM）。深度积分的水样被过滤（>0.7 μm）以检测颗粒有机碳（POC）、颗粒有机氮（PON）和叶绿素a（Chl a）。颗粒有机碳和PON使用元素分析仪进行分析，而叶绿素a通过反相高效液相色谱法定量。通过测量浮游植物对POM的碳吸收来估算初级生产。为此，从中型生态系统收集的水样中加入13C，并在相应的光照条件下培养24小时。详细信息在Thielecke等人（2025）中提供。COVID-19大流行的开始限制了第二阶段的设施访问，导致数据缺失（图1c）。在可能的情况下，通过估算缺失数据来计算有意义的平均值以进行统计推断。缺失的叶绿素a数据（162个样本中的42个）用荧光CTD测量替代，调整了方法偏差（线性回归：R2 = 0.80，p < 0.001）。缺失的碳吸收数据（162个样本中的36个）使用碳吸收与叶绿素a之间的关系进行估算，考虑了浮游植物在低光照下的光适应（支持信息图S1）。

浮游动物

浮游动物被定义为大于200 μm的后生动物。为了识别主要群体，每4天使用网（Apstein ? 17 cm，55-μm网眼）采样中型生态系统，并在显微镜下检查。桡足类是数量最多的分类群，主要由Acartia属（约1000 μm的成年雌性前体长度）主导，这与其在秘鲁沿海水域的普遍性一致（Ayon等人2008a）。其他全球分布的属包括Oithona、Oncaea、Hemicyclops和Paracalanus也存在。由于沿海环境和中型生态系统在白天的封闭，我们的研究没有考虑进行较大垂直迁移的物种或生活阶段。为了量化桡足类的数量，每两天使用Plankton Imaging with Scanning Optics（Taucher等人2022）采样中型生态系统。在白天（08:00–12:00），该摄像系统通过水柱下降，每秒扫描三帧。由于摄像机的体积，结果垂直剖面排除了表层和沉积物陷阱的狭窄部分（支持信息图S2）。每个图像采样0.577升海水，每个摄像机采样总共99升水。图像使用由人类观察者训练的对象检测算法（Ultralytics 2021）进行分析，准确率和召回率均为73%。平均每个投放的相机中记录到9700只桡足类动物，这些数据被用来计算其丰度和个体大小（等效球形直径）。鱼类生长和存活情况

作为最终消费者，鱼类随着时间的推移整合了食物网动态。在引入桡足类动物后（第19天），通过沉积物捕集器中的尸体每2天追踪一次死亡率（图1b，Sswat等人2018年）。由于分解作用，尸体没有进行分类鉴定。实验结束时（第36天），使用1毫米网眼网捕获了所有活鱼（Sswat等人2018年），然后用MS222麻醉（先麻醉后过量）并将它们储存在-80°C。在吸干多余水分后测量了湿重，并对一部分样本进行了分析，以确定湿重与干重、碳和氮质量之间的转换关系（支持信息图S3）。关键的食物网属性以碳为单位进行评估：（1）鱼类生产力计算为活鱼的最终碳质量减去引入时的质量。因死亡而损失的鱼类未被计入（约占总鱼质量的10%）。（2）食物网效率估计为总初级生产力转化为鱼类生产力的比例。总初级生产力是通过整合实验期间的每日碳吸收量得到的。（3）生物量结构评估为鱼类所代表的总食物网碳的比例。浮游生物部分基于实验期间每日测量的POC（浮游植物、细菌、碎屑、异养原生动物和浮游动物）的平均值，而鱼类部分包括活鱼的最终质量。实验开始时，一些凤尾鱼无意中且未被察觉地被封闭在中型生态系统内。这些个体可能处于卵期或早期幼虫阶段，因为较大的生物被1毫米网眼网阻挡在外。凤尾鱼是该地区的主要鱼类物种，在我们进行研究的季节，其卵和幼虫的丰度可能超过1000个/平方米（Orosco 2023年）。然而，这些早期生命阶段的自然出现具有高度的空间和时间变异性，因此我们无法确定有多少个体被封闭在内。重要的是，它们的随机分布通过我们的实验程序得到了保证。凤尾鱼的存活情况只能相对解释。因此，最终的凤尾鱼群落包括自然封闭的个体（第0天）和后来引入的个体（第19天）。由于两组年龄相似，无法区分它们。实验前半段仅改变光照条件时，任何存活差异都会延续到后半段。因此，最终的凤尾鱼结果可能更多地受到光照的影响，而不是上升流的影响。

鱼类脂肪酸

为了评估营养价值和营养标记物，在实验结束时分析了鱼类的脂肪酸（FAs）。麻醉后的鱼立即在船上用冰块冷冻，并在2小时内转移到岸上的-80°C冷冻库中。样本用干冰运输到德国，并在-80°C下储存，直到1年内进行分析。每个中型生态系统取10条鳕鱼和5条凤尾鱼的样本进行单独测量。去除消化道后，将鱼整体冻干。脂肪酸提取、酯化，并按照Dorner等人（2020年）的方法通过气相色谱法进行分析，使用21:0二十一碳六烯酸和19:0二十九碳六烯酸甲酯作为外部和内部标准。脂肪酸含量用于评估对高级捕食者的营养价值，包括总脂肪酸、长链高度不饱和脂肪酸以及多不饱和脂肪酸与饱和脂肪酸的比例（Hicks等人2019年；Thomas等人2022年）。营养标记物20:5ω3/22:6ω3（二十碳五烯酸（EPA）/二十二碳六烯酸（DHA）和16:1ω7/16:0用于评估硅藻的重要性（Jonasdottir 2019年；Lee等人2006年），而18:1ω9/(18:1ω7 + 16:1ω7)用于评估肉食性（Massing等人2022年）。

食物网δ15N和营养级

通过氮稳定同位素分析来研究营养结构的变化。每隔一天通过过滤（>0.7微米）深度积分水样采集颗粒有机物。在上升流操作（第二阶段）之后，使用网在四个时间点收集浮游动物（图1c；Apstein ? 17厘米，55微米网眼）。在200微米网眼上保留的Acartia桡足类动物被收集到锡胶囊中，每个时间点平均有三个重复样本（每个七个个体）。实验结束时，基于每个中型生态系统中的10个鳕鱼和凤尾鱼样本的肌肉组织进行评估。所有样本在60°C下烘干，并在连接质谱仪的元素分析仪中进行分析。15N/14N的比例表示为δ15N，以千分之一的偏差表示（‰）。为了建立自养生物的δ15N基线，校正了POM中的非自养生物比例。应用碳：叶绿素a比例为54来估算自养生物的碳质量。这个值适用于夏季的区域表层水域（Arteaga等人2016年），当时混合层的辐照度（Xue等人2022年）与我们的高光照中型生态系统相当。使用我们的叶绿素a-初级生产力关系考虑了低光照光适应（Thielecke等人2025年）（支持信息图S1）。根据Redfield（1958年）的方法将自养生物碳转换为氮，允许将PON分为自养和非自养部分（支持信息图S4b）。最后，根据PON δ15N估算自养生物的δ15N（支持信息图S4a），假设非自养部分的营养级为2。消费者的营养级（TL）计算如下：

使用区分因子（DF）3.4‰，依据该地区的观察研究（Espinoza等人2017年；Massing等人2022年）。消费者对猎物特征的整合取决于组织周转率（Fry 2006年）。我们相应地调整了自养生物基线：对于周转较快的浮游动物，基线是在前四天的平均值上计算的。对于周转较慢的鱼类，使用了上升流后的整个时期（第二阶段）。我们的基线校正和时间整合旨在改善营养级估计，并减少由光照或上升流引起的POM组成变化造成的偏差。然而，仍存在几个不确定性来源，包括浮游植物碳：叶绿素a和C：N比例的变异性、消费者的组织周转率以及资源混合信号的组成。在复杂的浮游食物网中，基于δ15N的营养级估计本质上是不确定的。因此，我们解释数据集中的处理效应，而不是单个样本的绝对值。

数据分析

使用线性模型分析单变量响应，以中型生态系统为独立单位。子样本和重复测量值要么平均，要么求和，以获得每个中型生态系统的单一值。在添加深水之前的时期（第一阶段）以光照（分类变量）作为唯一解释变量进行测试。添加深水之后的时期（第二阶段）则测试了光照、上升流（连续变量）及其交互作用光照×上升流（第二类测试，car包3.1-2，Fox和Weisberg 2019年）。基于单个鱼类的多变量脂肪酸组成变化进行了分析（vegan包2.6-4，Oksanen等人2022年）。我们使用Bray–Curtis差异度量每个脂肪酸对总脂肪酸含量的百分比贡献。只考虑平均贡献超过0.5%的脂肪酸，共14种脂肪酸。通过非度量多维缩放可视化中型生态系统之间的差异，并通过PERMANOVA（adonis函数，999次排列）和相似性百分比分析进行测试。分析在α=0.05的显著性水平下进行，使用R版本4.0.5（R Core Team 2021）。根据Lüdecke等人（2021年，performance包0.10.4）检查了模型假设。使用正常Q–Q图评估残差的正态性，并使用残差与拟合图评估方差的同质性。脂肪酸比例通常呈右偏态，因此进行了log10转换以改善正态性。

初级生产者和浮游动物

我们的浮游系统受光照强度和营养上升流驱动，同时经历了明显的演替变化。为了便于解释，我们将36天的实验分为两个阶段：第一阶段仅光照作为处理因素，第二阶段还操纵了营养上升流（图1c）。起初，所有中型生态系统中的初级生产力（图2a）和浮游生物生物量（支持信息图S5）都很高。由于研究地点的水富含营养物质，浮游植物大量繁殖并被封闭在中型生态系统内。在最初的2周（第一阶段），这种繁殖逐渐从水柱中沉降到沉积物捕集器中（支持信息图S5）。因此，随后的上升流处理（第二阶段）应用于一个营养负荷较低的繁殖后系统。图2（在图查看器中打开）

（a）不同光照和营养上升流条件下的初级生产力和（b）浮游动物。显示了时间发展（顶部）和阶段平均值（底部；第一阶段的95%置信区间）。光照、上升流和光照×上升流的显著效应以灰色显示（支持信息表S1）。星号(*)标记了未测量但估计C吸收的日子。在整个实验过程中，低光照条件下的初级生产力降低（图2a）。这种光照限制在上升流模拟后（第二阶段）尤为明显，只有高光照群落对富含营养的深水产生了增加的初级生产力（图2a）。如先前文章所示，光照和营养驱动的生产力增加与硅藻丰度和浮游植物大小的增加同时发生（Thielecke等人2025年；J. Behncke未发表）。浮游动物（大于200微米的后生动物）主要由杂食性桡足类动物组成，包括它们的早期生命阶段。较小尺寸的类群主要分布在表层水域，成为鱼类的主要食物来源（支持信息图S6）。丰度的垂直剖面表明它们存在于中型生态系统的整个深度（支持信息图S2）。尽管这些剖面有所变化，但没有明显的光照或上升流相关模式。浮游动物种群最初数量较少，但迅速增加（图2b）。在最初的2周内，低光照条件下的生长速度是高光照条件下的五倍，导致整个实验期间的丰度增加。同时，上升流强度对它们的丰度没有影响（图2b）。注意，在第二阶段，这些存量可能不再反映浮游动物的生产力，因为受到了强烈的鱼类捕食。此外，我们观察到在第一阶段低光照条件下浮游动物的平均大小减小（支持信息图S7），可能是由于快速生长种群中早期生命阶段占主导。总之，浮游植物和浮游动物最初不同步，但浮游动物迅速赶上。在低光照条件下，这种匹配发生得更快更强烈，表明鱼类有更多的猎物可用。上升流条件下的浮游动物种群完全补偿了由于深水混合造成的稀释效应（高达60%），表明营养富集对浮游动物生产有益。

鱼类生长和存活

实验结束时，鱼类群落平均包含45条鳕鱼（12毫米）和65条凤尾鱼（27毫米）。幼体的质量增加了数倍（图3a），许多幼体进入了色素沉着的幼年阶段。我们的处理组之间的身体状况和大小结构相似（支持信息图S8）。图3（在图查看器中打开）

不同光照和营养上升流条件下的鱼类生长和存活。（a, d）个体体重（小点=小点；中型生态系统平均值=大点），（b, e）存活数量，以及（c, f）实验结束时的活鱼生物量增加。鳕鱼在（a–c）中，凤尾鱼在（d–f）中。（g）通过沉积物捕集器评估的两种物种的累积死亡率。显著效应以灰色显示（支持信息表S2）。幼体的生长和存活强烈依赖于光照和上升流。对于鳕鱼，结果主要由第二阶段决定，其中上升流是主要驱动因素。在强烈的上升流条件下，鳕鱼的体重是原来的两倍（图3a），数量也是原来的两倍（图3b），导致生物量生产增加（图3c）。相比之下，凤尾鱼的结果——涵盖了两个实验阶段（见“方法”部分）——遵循不同的模式。凤尾鱼的个体质量在上升流条件下增加，但仅在高光照条件下（图3d）。低光照条件反而使凤尾鱼的存活率翻倍，导致丰度增加（图3e）和生物量生产增加（图3f）。通过沉积物捕集器监测的尸体反映了非捕食性死亡，如饥饿或疾病，证实了上升流对幼体的积极影响（图3g）。总之，低光照条件有利于幼体的存活，但仅限于猎物数量较少的年轻浮游生物群落（第一阶段，凤尾鱼），而营养上升流增强了老年浮游生物群落的存活率和生长。

鱼类脂肪酸

两种鱼类在实验结束时显示出相似的脂肪酸效应。鱼类的快速生长意味着这些响应仅反映了第二阶段的情况。鱼类的干重含有约5%的脂肪酸，其中多不饱和脂肪酸占最大比例，包括ω3 DHA和EPA（图4a）。图4：在图查看器或PowerPoint中打开

实验结束时，在不同光照和营养盐上升条件下鱼体内的脂肪酸（FAs）变化情况。(a) 所有个体和生态系统的平均脂肪酸谱（±标准差）。(b) 基于非度量多维缩放（应力=0.10）显示个体脂肪酸谱的差异，其中点代表个体，虚线表示包含约40%个体的标准椭圆，灰色部分表示脂肪酸得分。生态系统平均值包括：(c) 总脂肪酸含量，(d) 长链高度不饱和脂肪酸含量以及营养标记物(e) EPA/DHA和(f) 16:1ω7/16:0。左侧为隆头鱼，右侧为凤尾鱼。显著效应以灰色显示（支持信息表S4）。鱼类组织对高级捕食者（包括人类）的营养价值未受到光照和营养盐上升的影响。评估的参数包括总脂肪酸含量（图4c）、多不饱和脂肪酸与饱和脂肪酸的比例（支持信息图S9a）以及长链高度不饱和脂肪酸的贡献（图4d）。尽管鱼类组织中的脂肪酸相对稳定，但由于光照和营养盐上升对总鱼生物量的影响，食物网中脂肪酸的总体产出发生了显著变化。不同生态系统之间的脂肪酸谱存在差异（PERMANOVA，p<0.001），这主要是由于DHA、EPA、16:1ω7和其他较少见脂肪酸的变化（图4b，支持信息表S3）。这种组成变化可能表明从初级生产者到鱼类的能量传递途径发生了变化。随着营养盐上升，硅藻的营养标记物EPA/DHA和16:1ω7/16:0含量增加（图4e,f），而肉食性标记物含量略有下降（支持信息图S9b）。光照强度没有影响。总体而言，这些发现表明在营养盐上升条件下，食物网变得更加依赖硅藻。

同位素特征受到光照和营养盐上升的影响。鱼类物种表现出相同的δ15N模式，这与脂肪酸的结果一致，表明它们的营养生态位相似。从低营养盐上升条件到高营养盐上升条件，鱼类的δ15N下降了多达4‰（图5a），这与浮游动物δ15N和颗粒有机物的δ15N下降相吻合（支持信息图S4a）。鱼类δ15N也随着光照强度的增加而下降（图5a）。图5：在图查看器或PowerPoint中打开

在不同光照和营养盐上升条件下，消费者的δ15N和营养级估计值。实验结束时生态系统的平均值：(a, b) 鱼类（左侧为隆头鱼，右侧为凤尾鱼）以及(c, d) 最后两周内的浮游动物。显著效应以灰色显示（支持信息表S5）。根据δ15N富集度估计，鱼类的营养级在每次高光照和高营养盐上升条件下下降了一个等级（图5c）。因此，食物网的层次从大约4级缩短到了大约3级。浮游动物猎物的营养级也表现出类似的趋势，从大约3级下降到了大约2级（图5d）。消费者营养级的下降与浮游动物自养作用的增加同时发生（支持信息图S4b）。总体而言，我们的发现表明，在高光照和营养盐上升条件下，食物网由于浮游动物更加以植物性食物为食而变得更为简单。

我们通过整合整个实验过程中两种鱼类的关键食物网属性来总结我们的研究。食物网效率的估计值——即从初级生产者到鱼类的能量转移率——在0.7%到3.6%之间。低光照条件下的食物网效率是高光照条件下的三倍（图6a）。鉴于低光照条件下的食物网更为复杂（图5c），这表明从一个营养级到下一个营养级的能量转移效率可能更高。相比之下，营养盐上升并未改变食物网的效率（图6a）。然而，较短的食物网结构（图5c）意味着在营养盐上升条件下能量转移效率有所下降。食物网结构也发生了显著变化，鱼类对总生物量的贡献率为0.8%到4%（图6b）。低光照和高营养盐强度都使相对鱼类生物量增加了两倍以上，导致食物网的金字塔结构更加顶端集中。图6：在图查看器或PowerPoint中打开

在整个实验过程中，整合了两种鱼类的不同光照和营养盐上升条件下的食物网属性。基于碳的：(a) 初级生产转化为鱼类生产以及(b) 鱼类对食物网生物量的贡献。显著效应以灰色显示（支持信息表S6）。讨论

我们的实验展示了小时空尺度上的自下而上过程如何调节营养盐上升系统中的营养转移。我们发现：(1) 光照限制提高了食物网效率；(2) 营养盐上升增强了食物网的生产力；(3) 浮游动物演替调节了这些驱动因素的影响。这些过程决定了浮游动物猎物的可用性，最终影响了鱼苗的生长和存活。光照限制导致了复杂但高效的食物网。

光照限制使得从初级生产者到鱼类的食物网效率更高。资源与消费者之间的紧密耦合弥补了光照限制的几个不利影响，包括初级生产力降低和食物网长度增加（Eddy等人2021；Sommer等人2002）。光照限制的好处在我们实验的前半段尤为明显，尤其是在凤尾鱼幼体的存活方面。在生命的早期阶段，幼体对猎物的可用性特别敏感，不良的喂养条件可能导致饥饿和大量死亡（Houde 2008；Pepin等人2015）。凤尾鱼幼体最初以甲藻和纤毛虫等原生生物为食，但很快转向以桡足类浮游动物的早期生命阶段为主（Landaeta等人2014；Rioual等人2021）。光照限制可能增强了这两种猎物的供应：长链和异养食物网表明异养原生生物起主导作用，而快速繁殖的浮游动物意味着大量无节幼体和桡足类个体的存在。在光照限制下，食草动物可能受益于多个食物质量方面。首先，低光照条件下的浮游植物大量繁殖时，碳与营养物质的比率较低（Thielecke等人2025）。在没有过量光照的情况下，浮游植物可能避免了富含碳的分子的积累（Dickman等人2006；Talmy等人2014），从而防止了食草动物的营养稀释和化学计量不平衡（Goldenberg等人2024；Hessen等人2013）。其次，光照限制抑制了硅藻的繁殖（Thielecke等人2025；J. Behncke未发表）。虽然硅藻能迅速将无机营养物质转化为生物量（Goldenberg等人2022；Litchman等人2007），但它们的营养价值较低。它们强大的硅质外壳（Pancic等人2019）、低营养含量（Kleppel 1993）或次级代谢产物（Ianora和Miralto 2010）可能会对食草动物造成不利影响。包括在我们生态系统中占主导地位的桡足类Acartia在内的食草动物可以选择性地避开这些低质量的猎物（Cowles等人1988）。在低光照条件下，异养原生生物的突出可能为甲壳类浮游动物提供了进一步的优势。原生生物食草动物以快速的人口增长和营养灵活性为特征。在动态环境中，它们更有效地利用初级生产，并且还能循环利用碎屑物质（D'Alelio等人2016；Landry和Calbet 2004）。这些聚集的生物量随后可供甲壳类食草动物利用，通常以更易消化和营养更丰富的形式存在（Saiz和Calbet 2011）。这种由异养原生生物介导的营养传递，加上食草动物的选择性进食，可能解释了为什么低光照条件下的食物网尽管更为复杂，但仍能表现良好。显然，食物质量的改善只能在一定程度上抵消食物数量的减少。在更深混合层中发现的进一步光照减少——从而导致初级生产力下降（Xue等人2022）可能对营养转移产生不利影响。此外，随着混合层深度的增加，浮游动物种群的稀释也会减少捕食者与猎物的相遇率（Behrenfeld和Boss 2014）。除了食物可用性外，消费者也可能直接受到光照环境的影响。能见度差会妨碍鱼苗检测和捕获猎物的能力（Boeuf和Le Bail 1999）。我们的光照操作不仅改变了光照强度，还改变了浊度，这是由于浮游植物生物量和色素的变化（Thielecke等人2025）。尽管我们没有专门测试这一机制，但在光照不足（低光照）和颗粒负荷高（强营养盐上升）条件下观察到的快速幼体生长表明，高效觅食所需的关键能见度阈值并未被超过。营养盐上升通过增强自下而上的力量使食物网更加简单和高效。

营养盐上升通过增强自下而上的力量使鱼类受益。在实验的后半段，较老的鱼苗也能捕食成年桡足类（Castro等人2021；Rioual等人2021），使它们成为食物网中的真正顶级消费者。有趣的是，即使在最高的营养盐上升强度下，鱼类产量也没有达到饱和。这表明即使在强烈的自下而上驱动下，猎物的可用性也是一个限制因素。此外，我们的浮游动物群落能够完全补偿由于深水混合造成的稀释效应。然而，实地调查显示，浮游动物的丰度和鱼类补充量在中等强度的营养盐上升条件下达到峰值（Ayon等人2008a；Cury和Roy 1989）。与我们的生态系统不同，更大时空尺度上的营养盐上升涉及平流和下沉作用，这会导致生物体的损失和生态不稳定（Messié和Chavez 2015；Xue等人2024）。在我们的系统中，食物网也变得更短且更加依赖硅藻。硅藻的相对较大尺寸可能促进了成年浮游动物的直接捕食（Hansen等人1994）。然而，与经典的食物网模型（Ryther 1969；Sommer等人2002）相反，从浮游植物到浮游动物的直接转化并不比通过异养原生生物的两步转化更高效。这表明涉及硅藻的营养转移可能更加浪费，这与我们关于光照强度的发现一致。尽管如此，我们系统中的浮游动物仍能迅速利用浮游植物的大量繁殖，包括硅藻，并支持了高鱼类产量。这种能力可能不适用于所有生态系统。例如，在贫营养区域，浮游动物群落可能难以快速响应偶发的营养盐上升事件和硅藻的优势（Decima和Landry 2020；Goldenberg等人2024）。浮游动物的演替影响了光照和营养盐上升的效果。

我们36天实验中明显的浮游动物演替在塑造光照和营养盐上升的影响中发挥了关键作用（Behrenfeld和Boss 2014；Durant等人2007）。实验开始时，我们在所有生态系统中都引入了自然产生的营养盐上升流，导致浮游植物和异养原生生物丰富但浮游动物稀少的年轻群落（即不匹配的情况）。鉴于食物丰富，浮游动物可能会更严格地选择营养丰富的猎物以最大化生长和繁殖（Kleppel 1993）。这可以解释为什么通过低光照提高食物质量（而非数量）对它们有益。实验后期，群落成熟，形成了稳定的浮游动物种群（即匹配的情况）。在竞争有限资源时，进食选择性可能变得次要于绝对的食物摄入量（Kleppel 1993）。只有在这个阶段，通过营养盐上升提供的食物数量才对营养转移变得重要。这些演替限制适用于较小的浮游动物群落。在较大的时空尺度上，移动的消费者可以避免不匹配，因为它们可以将繁殖周期与快速的浮游动物动态分离。例如，大型桡足类和磷虾可以通过垂直迁移追踪浮游植物的繁殖（Antezana 2009；Peterson 1998），而小型远洋鱼类则水平移动以寻找浮游动物斑块（Ayon等人2008b；Xu等人2013）。

我们的研究强调了自下而上力量在营养盐上升系统中的双重作用：光照限制提高了食物质量，而营养盐上升增加了食物数量。我们发现食物网效率并不完全由食物网长度决定，而是由资源可用性与消费者需求之间的匹配程度决定——有时更复杂的食物网会优于简单的食物网。小尺度的浮游动物动态，如这里测试的，对整个生态系统的功能至关重要。一方面，它们维持了鱼苗的补充成功（Houde 2008）；另一方面，它们为更大的浮游动物（Barange等人1991）和成年小型远洋鱼类（van der Lingen等人2006）提供能量，最终推动了鱼类生物量的生产。随着气候变化改变表面分层和营养盐上升强度（Bograd等人2023），理解营养耦合的变化将是预测生态系统响应和确保渔业可持续性的关键。

Ulf Riebesell、Silvan Urs Goldenberg、Michael Sswat、Arturo Aguirre-Velarde和Claudia Ofelio构思了这项研究。所有作者都参与了实验。Silvan Urs Goldenberg分析了数据并撰写了手稿。所有作者都对手稿进行了修订。致谢

我们感谢秘鲁海洋研究所（IMARPE）提供的设施、技术支持和研究船只，以及Jhon Dionicio-Acedo和Maryandrea Rosado-Salazar在幼体饲养方面的帮助。我们还要感谢整个基尔近海海洋学研究团队的辛勤工作，特别是Andrea Ludwig在物流方面的支持，Jana Meyer在鱼类沉积物采样方面的工作，Mar Fernández-Méndez在初级生产方面的工作，Jan Taucher和Anton Theileis在浮游动物成像方面的工作，以及Leila Kittu、Kerstin Nachtigall、Levka Hansen和Thomas Hansen在POM和δ15N分析方面的工作。ChatGPT被用于改进文章的语法和拼写。本研究由德国联邦教育和研究部（BMBF）通过CUSCO项目（03F0813A）资助，并得到了欧盟“地平线2020”研究与创新计划下AQUACOSM项目（731065）的额外支持。实验程序遵循了秘鲁政府制定的动物福利法规（第30407号法律）以及欧盟理事会的指导方针（2010/63/EU指令）。开放获取资金的提供和组织由Projekt DEAL负责。作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明：
支持本文结论的原始数据可在以下链接获取：
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.967054
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.967058
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.971267
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.982350
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.961219
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.961210
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.961202
https://doi.org/10.1594/PANGAEA.961213