《Animal Behaviour》：Behavioural effects of a supergene controlling social organization in Alpine silver ants
编辑推荐：
为探究调控蚂蚁单后与多后共存的遗传与行为学机制，研究人员以阿尔卑斯银蚁（Formica selysi）为模型，通过控制性杂交与行为学实验，系统研究了与多后制相关的P超基因单倍型对蚁后行为、工蚁行为及群落生长的影响。研究发现，P单倍型对工蚁行为（如同意接受外来蚁后）的影响微弱且依赖环境，而蚁后在群落建立期和平共处的行为是导致稳定多后制的关键途径。该研究揭示了在社会多态性蚂蚁中，超基因通过影响蚁后行为来塑造社会结构的复杂机制。
在自然界中，蚂蚁是高度社会性的昆虫，其社会结构（社会组织）复杂多样。其中，一个核心的差异在于一个蚁巢中蚁后（queen）的数量：有些蚁种严格实行“单后制”（monogyny），即一个巢穴只有一位繁殖蚁后；而另一些蚁种则允许“多后制”（polygyny），即多个蚁后共享一个巢穴。这两种制度共存于同一个物种内的现象，被称为“社会多态性”，其背后蕴含着深刻的进化生物学与行为生态学问题。是什么决定了有些蚂蚁选择“单打独斗”，而另一些则倾向于“合作共治”？长久以来，科学家们推测遗传因素扮演了关键角色。
近年来，研究揭示了一个令人兴奋的发现：在至少六个独立的蚂蚁谱系中，这种社会组织的变异是由被称为“超基因”的大规模非重组基因组区域控制的。阿尔卑斯银蚁便是这样一个明星物种。在其种群中，单后制与多后制群落和谐共存。遗传学研究已明确，存在一个大型的、倒位的超基因单倍型，称为P单倍型。它只存在于来自多后制群落的个体中。来自单后制群落的个体则携带M单倍型。雌性蚂蚁是二倍体，因此其基因型可能是MM、MP或PP；雄性蚂蚁是单倍体，其单倍型为M或P。
尽管遗传关联已经确立，但连接超基因型与群落表型（是单后还是多后）的“行为桥梁”仍然模糊。是携带P单倍型的工蚁变得更宽容，愿意接纳外来蚁后？还是携带P单倍型的蚁后行为发生了改变，更倾向于合作建立新家？为了解决这些问题，并深入理解超基因如何塑造复杂的社会行为，来自瑞士洛桑大学的研究团队开展了一项精心设计的研究。他们的成果发表在《Animal Behaviour》期刊上。
为开展此项研究，研究人员综合运用了多种关键技术方法。他们在自然种群中采集了阿尔卑斯银蚁的单后制与多后制群落样本，并在实验室内进行繁育。首先，他们实施了控制性杂交实验：将来自单后制群落的MM蚁后，分别与来自单后制群落的M雄蚁或来自多后制群落的P雄蚁交配，从而建立了子代工蚁基因型分别为MM和MP的初始单后群落。其次，进行了系统的行为学分析，包括为期一年的群落生长（工蚁数量）监测，以及将新交配的陌生蚁后引入宿主群落以测试工蚁接受度的“蚁后接纳实验”。此外，还设计了群落建立实验，观察不同来源的蚁后在无工蚁条件下是选择单独建巢还是合作建巢。最后，他们利用气相色谱-质谱联用技术分析了MM和MP工蚁的体表脂质谱，以探究其识别信息化学物质是否存在差异。所有统计分析均在R环境中完成。
研究结果揭示了超基因对行为和群落生长多方面的影响：
1. 群落生长、工蚁重量与群落规模
研究监测了由MM蚁后与M或P雄蚁交配后建立的单后群落在最初3个月内的第一代子代发育情况。虽然P父本的后代（卵、幼虫、蛹）发育速度显著慢于M父本的后代，导致P父本的工蚁羽化更晚，但两者在3个月后产生的工蚁平均数量相似，且工蚁平均重量也无差异。然而，一年后，由MM蚁后与P雄蚁建立的群落，其工蚁数量显著多于由MM蚁后与M雄蚁建立的群落（平均44只 vs. 33只）。这表明存在一种杂合子优势，即MP工蚁可能具有更高的存活率或更高效的育幼能力，促进了群落的增长。
2. 蚁后接纳
研究人员将新交配的、非巢友的蚁后引入由MM或MP工蚁构成的宿主群落中。结果出乎意料：工蚁对引入蚁后表现出高度攻击性，79%的实验发生了撕咬或拖拉行为。关键在于，工蚁的超基因型（MMvs. MP）并不影响其攻击性水平。然而，引入蚁后的社会来源却有显著影响：来自多后制群落的蚁后比来自单后制群落的蚁后遭受了更强烈的攻击。进一步分析发现，蚁后自身的行为决定了遭遇结果：表现得“焦躁不安”的蚁后会引发更多攻击，而表现出“安抚行为”（如高速触角接触、尝试交哺）的蚁后则遭遇较少攻击。有趣的是，来自多后制群落的蚁后有更高比例表现出焦躁，而来自单后制群落的蚁后则更多地进行安抚行为。此外，群落规模越大，工蚁攻击性越强。
3. 群落建立
在模拟野外独立建巢的实验中，研究人员将新交配的、非巢友的蚁后两两配对，给予它们共同或分开建巢的选择。结果非常清晰：24小时后，所有来自多后制群落的蚁后对（6对）都选择了在同一试管内共处；而来自单后制群落的蚁后对（18对）中，94%选择了分开。在后续监测中，来自多后制群落的蚁后对之间表现出攻击行为的比例也极低（17%），而来自单后制群落的蚁后对则高达95%。这表明，携带P单倍型的蚁后（即来自多后制群落）在建立新群落时，具有强烈的和平共处倾向。
4. 体表脂质谱
对MM和MP工蚁的体表脂质化学成分分析显示，两者的化学谱在定性（成分组成）和定量（总含量）上均无显著差异。化学谱的差异主要受母本来源群落的影响，而非父本单倍型或工蚁自身的超基因型。
研究结论与讨论部分对以上发现进行了综合阐释。本研究首次在阿尔卑斯银蚁中直接检验了社会超基因对工蚁和蚁后行为的影响，得出了几点关键结论，并修正了先前的一些假设。
首先，研究证实了P单倍型通过父本遗传时，能对群落早期增长产生积极影响，表现为MM蚁后与P雄蚁交配后建立的群落在一年后规模更大，这支持了杂合子优势的存在。这解释了为何在野外，约有20%的MM蚁后会与P雄蚁交配，且这类交配能够成功产生可存活的后代和初始群落，为P单倍型的传播和后续多后制群落的形成提供了可能。
其次，也是最重要的发现是，工蚁的行为并非决定群落社会结构的主导因素。与预期相反，携带P单倍型的MP工蚁在接纳外来陌生蚁后方面，并不比MM工蚁更宽容。它们和MM工蚁一样，对外来者表现出强烈的排斥反应，且两者的识别信号（体表脂质谱）也相同。这意味着，P单倍型并非通过让工蚁“变得宽容”来直接导致多后制。那么，多后制如何形成？研究者提出了几种可能途径：MP工蚁可能只接受与其有亲缘关系的巢友蚁后（如返回母巢的女儿蚁后）；或者，工蚁接受蚁后可能依赖于群落发育阶段，例如在群落规模更大或产生新蚁后时；再者，工蚁可能拒绝单独的蚁后，但会接受伴有工蚁的蚁后群体，从而导致小型初始群落的融合——这与该团队早先的研究发现一致。
最后，本研究凸显了蚁后行为的关键作用。来自多后制群落（携带P单倍型）的蚁后，在行为上与单后制蚁后有显著不同：在遭遇陌生工蚁时，它们更焦躁、更少进行安抚，因而遭遇更多攻击；但在独立建立新群落时，它们却表现出强烈的合作倾向，能够和平地共处一室，共同奠基。这表明，蚁后在建巢期的合作行为，是形成稳定多后制群落的一条重要直接途径。随后的群落融合或接纳亲缘蚁后，则可能进一步巩固这种多后制结构。
综上所述，这项研究精确地描绘了阿尔卑斯银蚁中社会超基因发挥作用的复杂图景。P超基因单倍型的影响是多层次且情境依赖的：它对工蚁的影响（如杂合子优势、在特定条件下促进群落融合）较为间接和微妙；而对蚁后行为的影响，特别是促使其在群落建立期进行合作，是驱动多后制社会结构形成的一个核心行为机制。这项工作不仅深化了我们对蚂蚁社会进化遗传学的理解，强调了在超基因调控的社会多态性中，繁殖个体（蚁后）的行为可塑性与合作倾向可能扮演着比以往认知中更重要的角色，也为研究其他物种中复杂社会性状的遗传与行为学基础提供了重要范式。
