《Fisheries Research》：Application of Close-kin mark-recapture (CKMR) to Protogynous Fishes
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本研究将Close-Kin Mark-Recapture（CKMR）方法应用于性别转换的海洋鱼类种群评估，以解决传统模型忽略雄性繁殖贡献的局限性。通过模拟墨西哥湾Gag鱼种群，揭示了CKMR估计需准确设定雄性繁殖参数和亲代性别识别，否则会导致种群数量和性别比例的误判，并验证了该框架在应对性别比例失衡和精子限制效应中的潜力。
Claudia Friess|Eric C. Anderson|Lisa E. Ailloud|David S. Portnoy|Susan K. Lowerre-Barbieri
美国佛罗里达州圣彼得堡市佛罗里达鱼类与野生动物研究所
摘要 海洋鱼类的数量估计非常困难，通常依赖于假设只有雌性对生产力有影响的资源评估模型。然而，许多被捕捞的物种是雌雄同体且先雌后雄的，如果优先捕捞特定大小的个体，可能会导致性别比例严重失衡。这引发了关于可持续性的担忧，尤其是如果基于仅雌性的参考点进行管理的话。目前越来越关注将“近亲标记-重捕”（Close-Kin Mark-Recapture, CKMR）方法整合到资源评估中，以减少数量估计的不确定性，但此前尚未针对雌雄同体且先雌后雄的物种进行过此类研究。在本文中，我们推导了两种亲缘关系类型（亲代-后代对（Parent-Offspring Pairs, POP）和半同胞对（Half-Sibling Pairs, HSP）的CKMR亲缘概率，并将其纳入综合资源评估框架中以估计数量。通过模拟，我们评估了该方法对雄性对繁殖成功贡献的不确定性以及亲缘对父母性别分配错误设定的鲁棒性。我们的模型以墨西哥湾的Mycteroperca microlepis 为例，该物种在过去半个世纪中数量大幅下降，性别比例也发生了显著变化。我们发现，只有当雄性和雌性年龄组对繁殖成功的相对贡献没有错误设定，并且亲代-后代对中的父母性别或半同胞对中的共同父母性别被正确识别时，CKMR才能产生无偏的数量和性别比例估计。我们还强调了CKMR数据在综合建模框架中估计性别转换和雄性繁殖贡献函数的潜力。
引言 生成准确的海洋鱼类种群数量估计是渔业科学中最具挑战性但也最重要的任务之一。为了实现这一目标，人们正在开发越来越复杂的资源评估模型，这些模型能够整合多种数据来源（Punt等人，2020年）。然而，这些模型的核心仍然是几十年前为雌雄异体物种开发的相同基本鱼类种群动态方程（Beverton和Holt，1957年；Hilborn和Walters，1992年）。渔业管理的主要目标也始终未变：通过平衡当前捕捞量与未来的生产力或繁殖潜力来优化资源利用。因此，关键在于我们如何在概念上和操作上定义“繁殖潜力”。在陆地哺乳动物中，繁殖潜力由雌性的数量和繁殖力决定。这一范式也被应用于海洋鱼类，表现为如产卵种群生物量（Spawning Stock Biomass, SSB）或总产卵量等指标，尽管这种方法存在的问题日益受到重视（Sharma等人，2019年）。繁殖韧性范式认为，海洋鱼类的繁殖策略与陆地物种不同，它们进化出了在高度变化的环境中实现终生繁殖成功和维持种群稳定的能力（Lowerre-Barbieri等人，2017年；Tringali和Lowerre-Barbieri，2023年）。这些繁殖策略包括极高的繁殖力、浮游卵的外部受精、后代存活率受鱼类产卵地点和时间的影响，以及顺序雌雄同体现象。在海洋鱼类中，既有先雄后雌（protandry）也有先雌后雄（protogyny）的情况，但后者更为常见（Pla等人，2022年），尤其是在温暖水域（Lowerre-Barbieri等人，2023年）。
在存在雄性竞争的情况下，预计会进化出延迟成熟的雄性特征，如雌雄同体物种所表现出的。性别分配理论认为，成年性别比例是由使种群平均繁殖成功率最优的过程决定的（Charnov，1982年；Warner，1988年），而体型优势模型则认为，当某一性别的繁殖成功率在某个年龄阶段更高时，鱼类会改变性别（Ghiselin，1969年；Munoz和Warner，2003年；Warner，1975年）。渔业通常针对较大的个体进行捕捞，这会缩短种群的年龄和体型结构（Barnett等人，2017年），从而不成比例地增加雌雄同体物种中雄性的过度捕捞风险。雌雄同体物种在适应强烈捕捞压力和雄性选择性去除方面的能力各不相同。那些与优势雄性形成后宫的物种通常表现出快速的性别转变，这可以缓解捕捞导致的雄性减少（Warner，1982年）。相比之下，形成求偶场或产卵聚集的物种可能更脆弱，因为它们的性别转变动态和对雄性去除的反应仍不甚清楚，来自被捕捞种群的证据表明，在捕捞压力下雄性经常被大量捕捞（Alonzo和Mangel，2005年；Alonzo和Mangel，2004年；Lowerre-Barbieri等人，2020年；Provost和Jensen，2015年）。许多雌雄同体物种对渔业至关重要，例如关键的捕食者加州羊头鱼Bodianus pulcher （Alonzo等人，2004年；Hamilton和Caselle，2015年），以及墨西哥湾和加勒比海中大量捕捞的石斑鱼群体。
目前渔业资源评估的两个活跃研究领域是定义和测量雌雄同体物种的繁殖潜力（Alonzo等人，2008年；Alonzo和Mangel，2005年；Brooks等人，2008年），以及将遗传数据整合到综合模型中（Fisch，2025年；Punt等人，2024年；Punt等人，2020年）。特别值得关注的是“近亲标记-重捕”（Close-Kin Mark-Recapture, CKMR）方法（Bravington等人，2016b；Skaug，2001年；Nielsen等人，2001年），该方法利用遗传数据识别样本中的亲缘对，并将这些亲缘对视为类似标记-重捕框架中的“重新捕获”事件（参见Casas和Saborido-Rey，2023年对CKMR及其在渔业中应用的综述）。CKMR已被用于估计多种具有不同繁殖策略的海洋和淡水鱼类的绝对数量，包括雌雄异体的南方蓝鳍金枪鱼Thunnus thynnus （Bravington等人，2016a；Davies等人，2020年）、一次性繁殖的奇努克鲑鱼Oncorhynchus tshawytscha （Rawding等人，2014年），以及具有固定比例繁殖策略的软骨鱼类（Delaval等人，2023年；Hillary等人，2018年）。将CKMR整合到资源评估中需要将CKMR伪似然（Bravington等人，2016b）作为模型中的一个组成部分。这种伪似然将样本中观察到的遗传学上确定的近亲对（例如，亲代-后代对或半同胞对）的数量与根据种群规模预期的数量联系起来。预期亲缘对的数量是通过推导一组亲缘概率 来确定的，每个概率表示在给定种群规模和其他描述个体生存和繁殖可能性信息的条件下，一对样本是近亲的概率。
迄今为止，几乎所有CKMR应用都针对雌雄异体物种，其中要么假设要么观察到繁殖力驱动繁殖成功，并且这种成功在雄性和雌性之间平均分配。然而，雌雄同体物种的生活史使CKMR的应用变得复杂，因为性别比例通常偏向雌性，在半同胞对中，一条鱼的母亲可能是另一条鱼的父亲。事实上，之前尚未为雌雄同体物种推导出CKMR亲缘概率。此外，尽管目前雌雄同体物种资源评估的最佳实践假设雄性和雌性的SSB对繁殖潜力有同等贡献（Brooks等人，2008年），但尚未确定这是否确实如此，也不知道性别比例下降是否会影响种群生产力。
在这项研究中，我们为雌雄同体物种推导了亲缘概率，扩展了Bravington等人（2016b）的工作，利用遗传数据中观察到的亲缘类型频率来估计雌雄同体物种的数量和人口统计特征。然后，我们以墨西哥湾的Mycteroperca microlepis 为例进行了模拟研究，以评估这些估计量对关键繁殖和遗传参数不确定性的鲁棒性。一个核心问题是CKMR数据是否包含足够的信息来估计CKMR似然中使用的性别转换和雄性年龄特定繁殖输出函数的形状。Mycteroperca microlepis特别值得关注，因为它们的空间生态学、性别隔离、类似求偶场的繁殖行为以及性别转变的有限可塑性导致在强烈捕捞压力下雄性极度稀缺（Lowerre-Barbieri等人，2020年）。这引发了由于精子限制而在低数量时出现资源枯竭的担忧。我们的研究强调了在实施CKMR研究之前使用模拟来评估其有效性以及确定最可能掩盖或使结果无效的不确定性的研究重点的重要性。虽然本研究以Mycteroperca microlepis为例，但CKMR估计量和通用模拟框架适用于广泛的雌雄同体鱼类。
部分内容摘录 概述 本研究可以分解为以下核心步骤：
1. 操作模型（Operating Model, OM）：我们使用基于个体的操作模型（第2.4节）为雌雄同体物种的种群生成家谱。每次模拟都会在计算机上创建数百万条具有已知出生和死亡日期、性别、死亡原因和亲缘关系的鱼类。模拟种群经历了逐渐增加的捕捞死亡率，导致种群数量下降和性别比例失衡，这与实际观察到的趋势一致
模拟种群 在模拟开始时，所有OM家谱中的成年个体中位数约为690,000条（3岁以上），其中约27%为雄性。在最后一年，如果没有精子限制的生产力损失反馈循环，中位数数量约为～ ～
讨论 据我们所知，这是首次将CKMR应用于雌雄同体物种的综合评估框架的研究。通过使用结构不同于估计模型的数据生成模型，我们能够确认在满足数据生成模型的基本假设时，我们开发的CKMR估计量是正确的。从这一点出发，可以系统地违反这些假设，以探索其中哪些假设单独或共同影响估计结果
CRediT作者贡献声明 Claudia Friess： 撰写初稿、可视化、验证、方法论、概念化、审稿与编辑。Eric C. Anderson： 撰写初稿、可视化、验证、方法论、概念化、审稿与编辑。Lisa E. Ailloud： 审稿与编辑、资源管理、方法论。David S. Portnoy： 审稿与编辑、概念化。Susan K. Lowerre-Barbieri： 撰写初稿、监督
资助 本研究得到了美国国家海洋和大气管理局（NOAA；MARFIN资助编号NA21NMF4330504和NA19NMF4540066）以及美国鱼类与野生动物服务局运动鱼类恢复计划（资助编号F-22AF00983_00、F23AF00721-00和F24AF00716-00）的支持。
致谢 我们衷心感谢Paul Conn对其细致而全面的审稿，这极大地改进了本文。我们还要感谢Rob Ahrens提供的ADMB模型代码，该代码是他出色的渔业资源评估课程的一部分，为本论文开发的评估模型奠定了基础。同时，我们也感谢四位匿名审稿人的宝贵建议和建设性反馈，这些都有助于提升论文的质量。本文的部分写作和代码开发工作是在
