《Entomologia Experimentalis et Applicata》：Research Advances in Biological Control Using Predatory Hoverflies as Natural Enemies
利用捕食性食蚜蝇作为天敌的生物防治研究进展综述
1 引言
农业害虫的持续爆发是威胁全球粮食安全和农业生产稳定的核心生物因子。长期以来，化学防治因其高效便捷而成为害虫治理的主要手段，但过度依赖化学农药导致了害虫抗性快速产生、农产品农残超标、危害非靶标生物及环境污染等一系列严峻问题，制约了农业的绿色转型与高质量发展。因此，建立绿色环保、可持续的害虫防治技术体系势在必行。
以天敌昆虫为代表的生物防治技术，因其良好的环境相容性、作用靶向性、抗性风险低及有利于生态平衡恢复等优点，已成为农业有害生物综合治理（Integrated Pest Management, IPM）中不可或缺的关键组成部分。天敌昆虫主要包括捕食性昆虫（如瓢虫、草蛉、食蚜蝇）和寄生性昆虫（如赤眼蜂、蚜茧蜂）。食蚜蝇作为重要的捕食性天敌，兼具授粉与生物防治双重生态服务功能，成为绿色农业的理想工具。在许多情况下，捕食性食蚜蝇的幼虫期是高效的捕食者，可有效控制蚜虫、蓟马等关键农林害虫。而成虫访花取食花粉和花蜜，成为重要的传粉者。这种“幼虫期捕食害虫、成虫期访花授粉”的生物学特性，使得食蚜蝇不仅能控制害虫，还能促进作物授粉，是一种极具前景的多功能天敌资源。
本文旨在通过文献调研，系统整理常见及有报道的捕食性食蚜蝇种类，阐明其在农业生物防治应用中的重要性，并指出现有研究空白，为进一步的相关科学研究及其在农林生产中的应用奠定基础。
2 食蚜蝇概述
传统上，食蚜蝇科（Syrphidae）分为三个亚科：食蚜蝇亚科（Syrphinae）、巢穴食蚜蝇亚科（Microdontinae）和管蚜蝇亚科（Eristalinae）。基于COI、28S和18S基因区的DNA序列，以及幼虫和成虫形态特征、取食行为的相似性，近期研究确认了Pipizinae亚科与食蚜蝇亚科的姐妹关系，它们共同的特征是捕食软体节肢动物。因此，食蚜蝇现被划分为四个亚科，包括重新确立的Pipizinae亚科。其中，食蚜蝇亚科的幼虫绝大多数是软体节肢动物（主要是半翅目的蚜虫和木虱）的捕食者，因而在农业生态系统中作为生物防治作用物（Biological Control Agents, BCAs）发挥作用。
食蚜蝇科包含284属6674种，是双翅目中最多样化和迷人的科之一，其生命周期经历卵、幼虫、蛹和成虫四个阶段。成虫食蚜蝇是访花者，是自然生态系统和农业生产系统中的重要传粉者。幼虫期则表现出多种取食模式（包括腐食性、植食性、菌食性和捕食性），因而发生在高度多样化的生境中。
2.1 主要捕食性食蚜蝇种类
捕食性食蚜蝇的起源可追溯到晚白垩世，而其物种多样化则发生在K-Pg边界附近，这一时期与其猎物的兴起和多样化时期相吻合。通过广泛的文献回顾，我们整理出了53种已被广泛研究和利用的捕食性食蚜蝇列表。其中，目前食蚜蝇的商业化大规模生产主要由Koppert、Biobest和Polyfly等公司进行。生产的种类包括主要用于生物防治的斜斑鼓额食蚜蝇（Episyrphus balteatus）、短翅细腹食蚜蝇（Sphaerophoria rueppellii）和大灰食蚜蝇（Eupeodes corollae），以及主要用于授粉的长尾管蚜蝇（Eristalis tenax）和铜色斑目蚜蝇（Eristalinus aeneus）。其中，E. balteatus是应用最广泛、商业化程度最高的物种。
2.2 食蚜蝇捕食行为特征
食蚜蝇的幼虫期是捕食害虫的主要时期，蚜虫是其主要的食物来源。常见的被捕食蚜虫种类包括棉蚜（Aphis gossypii）、麦二叉蚜（Schizaphis graminum）、禾谷缢管蚜（Rhopalosiphum padi）等。一些食蚜蝇种类也捕食其他半翅目害虫（如木虱、飞虱、粉虱和蚧壳虫）以及蓟马、叶蝉和鳞翅目害虫的卵及低龄幼虫。
食蚜蝇的捕食过程可分为四个阶段：搜索与接近、捕捉与固定、吸食体液、处理残骸。化学线索在猎物搜索阶段起主要作用。食蚜蝇幼虫能够检测各种化学信号来定位猎物和评估食物适宜性，例如蚜虫分泌的挥发性物质（蚜虫报警信息素(E)-β-法尼烯, EBF）、植食者诱导的植物挥发物（Herbivore-Induced Plant Volatiles, HIPVs）和芳香族化合物。通过转录组学数据分析，研究者已鉴定了参与食蚜蝇化学感受的关键分子成分，如气味结合蛋白（Odorant-Binding Proteins, OBPs）和化学感受蛋白（Chemosensory Proteins, CSPs），这为深入探索食蚜蝇的化学感受机制提供了分子基础。一旦确定蚜虫位置，幼虫会快速用其发达的口器钩住蚜虫身体（尤其是腹部下方）并将其牢牢固定，然后反复吸食其软组织和体液。这种高效的捕食行为使食蚜蝇幼虫成为农业生态系统中重要的天敌，显著控制着蚜虫等害虫的种群。
不同食蚜蝇种类表现出不同的捕食能力。研究表明，E. balteatus和S. albomaculata的三龄幼虫对桃蚜（Myzus persicae）的最大日捕食量分别为76头和92头。对E. corollae的研究发现，其幼虫对豆蚜（Aphis craccivora）、桃蚜和粗腿豆蚜（Megoura crassicauda）均表现出II型Holling功能反应（减速型功能反应），三龄幼虫的最大日捕食量分别为143头、200头和91头。了解捕食者不同龄期的功能反应对于优化生物防治计划中的释放时机和策略至关重要。
2.3 影响食蚜蝇捕食行为的主要因素
食蚜蝇的捕食能力受多种环境、生态和生物因素影响。气候条件，特别是温度、湿度和光照强度，显著影响食蚜蝇的捕食行为与效率。研究表明，26°C的处理对E. balteatus的食蚜潜力有不利影响。许多蚜虫和食蚜蝇种类表现出大规模迁飞行为，这受风、温度等多种气象因素影响，这些食蚜蝇能否到达蚜虫迁飞定居地是影响其后代种群生存与发展的关键因素。
栖息地资源的持续可获得性是决定食蚜蝇捕食与控制能力的另一个重要因素。捕食的有效性通常与猎物种类、种群密度和营养补充有关。研究发现E. corollae和E. balteatus对不同蚜虫种类表现出捕食偏好性。除了蚜虫密度，栖息地的植被为成虫食蚜蝇提供补充营养（如花粉）也很重要。在草莓栽培系统中，糖和花粉的供应显著增强了E. corollae和S. rueppellii的蚜虫防治效果。
在复杂的农业生态系统中，食蚜蝇也面临来自其他物种的竞争和干扰。研究表明，瓢虫、草蛉或其他寄生蜂与食蚜蝇之间存在双向捕食和食物资源竞争，这种行为可能会削弱其捕食效果。鸟类捕食也显著干扰食蚜蝇的生物防治服务。
化学农药，特别是广谱性农药，在杀死害虫的同时也会伤害食蚜蝇的成虫或幼虫。即使是亚致死剂量的农药也会影响成虫的健康和繁殖能力。此外，农药的使用可能导致食蚜蝇栖息地丧失，间接抑制其觅食行为和生存能力。
3 捕食性食蚜蝇的人工繁育与释放技术
3.1 人工繁育研究现状
近年来，研究者探索了具有生物防治潜力的食蚜蝇种类在人工繁育方面的多个环节，并积极寻求大规模繁育的科学方法。目前，用于饲养食蚜蝇的常用方法是“三重营养繁育系统”（植物-植食性昆虫-天敌）。
要成功在室内繁育食蚜蝇，必须提供被蚜虫侵染的植物、供成虫取食的补充营养物（如花粉）以及合适的生长环境。蚜虫不仅是食蚜蝇幼虫的主要食物来源，也是触发成虫产卵的重要因素。在人工饲养中，可用糖水或稀释的蜂蜜溶液饲喂成虫。食蚜蝇表现出昼行性活动节律，对光照条件敏感，在光期活动性更高。光周期可显著影响捕食性食蚜蝇的性腺成熟和繁殖产出。同时，温度显著影响食蚜蝇的发育。
3.2 食蚜蝇人工大规模繁育需考虑的主要问题
3.2.1 高密度饲养的困难
食蚜蝇幼虫具有同类相食行为，常取食卵和幼虫，尤其是在三龄期。为解决同类相食问题，必须控制幼虫的饲养密度，并提供充足的生存空间以减少竞争和压力。此外，营养缺乏或不平衡可能引发昆虫幼虫的攻击或同类相食行为。
3.2.2 滞育导致连续繁育困难
滞育机制在食蚜蝇生命周期和适应环境变化中起着关键作用。然而，这种机制可能因物种来源及其各自区域的季节性气候变化而有显著差异。在人工大规模繁育中，这一特性可能导致诸多困难，特别是在控制滞育持续时间和连续繁育方面。食蚜蝇的滞育可以是兼性的或专性的。控制温度、湿度和光周期等环境条件是防止食蚜蝇兼性滞育最直接的方法。在长期人工饲养中，使用多个种群交替或引入不同遗传背景的种群有助于防止因滞育引起的种群不稳定。选育在不同环境条件下能保持稳定繁殖的个体，也有助于培育对滞育不敏感的食蚜蝇品系。研究还表明，昆虫激素可以促进滞育个体恢复正常发育。虽然滞育给大规模饲养带来了挑战，但它也为食蚜蝇的保护和利用提供了新方向。利用滞育诱导和终止机制可以延长食蚜蝇生物防治产品的货架期，并有助于保存种质资源、提高繁育效率。
3.2.3 成虫种群交配率低
交配行为是昆虫繁育系统中世代延续的核心环节。然而，在室内饲养条件下，食蚜蝇的交配活动常常受到抑制，直接导致繁育失败。研究表明，双翅目昆虫的求偶行为通常涉及复杂的飞行展示和视觉识别；当空间有限时，这些行为可能无法正常展开，从而影响交配成功率。在食蚜蝇的人工饲养中，建议使用比小规模实验室饲养笼更大的饲养容器，确保合适的雌雄比例，并提供新鲜花粉及适宜的环境条件以提高繁殖成功率。
值得注意的是，人工大规模繁育中出现的各种问题并非孤立存在，它们往往相互关联，形成一个复杂的因果链。因此，深入调查室内食蚜蝇饲养困难的原因并寻找解决方案，对于推动食蚜蝇的大规模应用具有重要的科学和实用价值。
3.3 释放技术
在温室研究中，释放E. corollae显著提高了番茄、甜瓜和草莓的坐果率和单果重，同时抑制了棉蚜种群。类似研究进一步证实了这种双重功能。在甜椒栽培系统中的应用研究进一步证实了食蚜蝇的害虫控制潜力。
田间研究进一步证实了食蚜蝇在农业生态系统生物防治中的作用。研究提供了将天敌（包括食蚜蝇幼虫）与降低谷物蚜虫种群联系起来的田间证据。同样，研究强调了天敌种群（包括食蚜蝇）在高粱蚜（Melanaphis sorghi）管理中的重要性。值得注意的是，食蚜蝇在大田作物中的害虫控制通常取决于景观连通性及附近非农业生境的支持。单一释放的效果往往有限，通常需要改善栖息地和持续释放来长期抑制当地蚜虫种群。不同的食蚜蝇种类在作物生长阶段表现出猎物消耗、空间分布和发生时期的功能分化。因此，在制定保护或释放策略时，考虑目标田块的作物生长阶段及当时的优势天敌种类非常重要。
关于释放策略的改进，研究比较了E. americanus的不同释放策略，强调释放方法（无论是使用载体植物还是蛹释放）会影响针对害虫建立有效种群的成功率。同时，研究强调了评估食蚜蝇释放后在新环境中建立和维持种群能力的重要性。跟踪和标记技术的进步促进了释放后食蚜蝇种群分布动态的研究。这类研究对于规划释放计划至关重要，可确保食蚜蝇能够有效定殖于未占领区域并发挥其生态作用。研究者评估了各种标记方法用于监测释放后食蚜蝇的取食和产卵行为。关于成功繁殖和建立自我维持种群潜力的研究，例如对腐木松树食蚜蝇（Blera fallax）的大规模保护性繁殖和重新引入努力进行了报道。
尽管许多研究集中在释放和保护上，但考虑与食蚜蝇释放相关的潜在负面生态后果也很重要。非本地物种的引入可能导致意想不到的生态影响。在食蚜蝇释放的情况下，非本地种群的建立可能导致生态失衡。此外，持续释放食蚜蝇可能会无意中削弱本地天敌种群的恢复力。为降低这些风险，应在释放计划之前、期间和之后仔细考虑生态监测，以评估这些干预措施的长期影响。此外，应加强监管框架，确保食蚜蝇的释放方式能最大限度地减少生态危害。
有研究调查了一种信息化合物缓释配方来吸引食蚜蝇，从而增强其在生物防治计划中的有效性。他们开发了一种使用两种化合物与海藻酸盐凝胶珠结合的缓释引诱剂，为增加目标区域内食蚜蝇的存在提供了一种有前景的工具。总体而言，相关研究强调，成功的食蚜蝇释放计划依赖于对其扩散能力、繁殖能力和生态相互作用的全面了解。标记-重捕、创新标记方法和释放策略等技术对于优化结果至关重要。
4 捕食性食蚜蝇天然种群的保护与利用技术
补充人工繁育与释放，保护与增强天然食蚜蝇种群是构建可持续天敌服务体系的另一基石。这种方法的核心在于通过栖息地构建与改善、保护性农业实践以及监测与评估体系，为食蚜蝇的繁殖和栖息创造有利条件。
4.1 栖息地构建与改善
栖息地的构建与改善是支持传粉者多样性和生态系统健康的关键策略。近期研究强调了栖息地质量的重要性以及满足食蚜蝇整个生命周期需求所需的特定特征。例如，创建水体已被证明对食蚜蝇种群有显著益处。在农业景观中，可以条带状或斑块状布置具有早、中、晚错开花期的本土蜜源植物，以确保在活跃季节为成虫稳定提供花蜜和花粉。例如，种植蛇床可建立一个具有丰富花卉资源的栖息地，增强了包括食蚜蝇在内的多种天敌的存在。在E. balteatus中，提供花卉资源增加了成虫寿命并支持了产卵，突出了花朵在食蚜蝇表现和生物防治效果中的作用。关于植物-昆虫相互作用的基础工作进一步表明，植物来源的食物影响肉食性昆虫的适合度和有效性，支持了它们在保护性生物防治中的作用。此外，越冬场所和庇护微生境对于保护天然食蚜蝇种群至关重要。保留田边、沟渠边缘和未耕种地带的原生或半自然植被，以及使用落叶堆、草垛和石堆等材料创造冬季庇护所，可显著增强食蚜蝇的田间稳定性和生物防治潜力。
越来越多的传粉者研究表明，城市地区也可以在传粉者保护中发挥作用。与农业区相比，城市可以提供持续多样的花卉资源用于营养，并且接触农药的风险降低。一些研究报告称，城市中的传粉者多样性高于周围农村地区。然而，城市为野生食蚜蝇提供栖息地的能力可能受到多种因素的影响。先前的研究指出，花卉资源的可获得性和城市化水平是影响传粉者丰富度和多度的关键因素，温度是另一个重要变量。研究发现，虽然城市热岛效应对食蚜蝇的物种丰富度没有显著影响，但导致一些功能群的丰富度降低。另一方面，研究城市栖息地的生态特征如何影响食蚜蝇群落，对于制定保护传粉者生态多样性的计划也至关重要。
4.2 保护性农业实践
农药使用的健康和环境成本已有充分记载，减少化学农药使用以保护食蚜蝇等有益昆虫是可持续农业的一个关键方面。生物农药和IPM的使用在减少对化学农药的依赖方面具有巨大潜力，这对于保护经常成为农药使用附带受害者的食蚜蝇等有益昆虫至关重要。在必须使用农药的情况下，优化施药时机和方法至关重要。
此外，作物轮作、间作和景观管理是在田间稳定食蚜蝇种群、增强生物防治效果的关键农业实践。间作可以通过提高资源利用效率、增强土壤持水能力以及增加为提供授粉和自然害虫控制的有益昆虫的栖息地多样性和质量，来加强和稳定气候变化下的农业生态系统。保护性农业实践，包括土壤管理和景观异质性，显著影响食蚜蝇等空中自然生物防治作用物的存在和活动。同时，我们必须将耕作系统视为食蚜蝇多样性保护的一部分。集约化的土壤扰动会破坏食蚜蝇的越冬栖息地，削弱田间生态系统与周围生态廊道之间的连通性。
最后，农民参与和农业推广服务对于将食蚜蝇保护理论转化为实际生产应用至关重要。首先，应加强对农民的知识传播和技能培训。通过示范田和技术手册，可以教授生产者栖息地创建、合理用药和田间管理的基本实践，帮助他们理解生态原理和长期效益。此外，应建立涉及农业技术推广员、植保站、科研机构和农民合作社的多方合作机制，创建信息交流和支持网络。
4.3 种群监测与评估体系
田间种群监测是评估天然食蚜蝇种群和指导保护决策的基础。传统的监测方法包括目视调查、陷阱捕捉、扫网等。近期研究强调了遥感技术（如无人机）在分类食蚜蝇栖息地和土地覆盖方面的潜力。长期监测计划为了解食蚜蝇种群动态和保护状况提供了关键见解。基于长期监测数据，研究者采用了专家生成的、标准驱动的方法来识别塞尔维亚食蚜蝇保护的核心区域，指定为“主要食蚜蝇区域”（Prime Hoverfly Areas, PHAs），显著推进了保护工作。同样，研究者汇编了欧洲约3000种蜜蜂和食蚜蝇物种在国家层面的分布统计，讨论了如何将这些数据与未来的性状和红色名录数据结合，以进一步推进传粉者保护研究。此外，基于公民的观察网络在收集大规模、实时的传粉者种群数据方面发挥了重要作用。这些网络增强了监测工作的广度和准确性，并通过让公众参与生物多样性跟踪和保护工作来补充专家主导的倡议。此外，公民科学为食蚜蝇种群监测做出贡献的潜力尤其巨大。通过使非专业参与者能够贡献高质量的食蚜蝇图像，公民科学平台可以以最小的成本和努力收集大规模数据集。摄影识别允许准确记录物种和个体食蚜蝇行为，进一步丰富收集的数据，并使研究人员能够跟踪广阔地理区域内食蚜蝇种群的时间和空间变化。将此类公民贡献的数据与专家主导的监测工作相结合，将显著提高保护策略的准确性和有效性。在监测过程中，可以关注非靶标效应，以避免局部成功导致的系统性风险，并确保结果的可靠性。生态监测计划展示了一种在更广泛的生态背景下评估传粉者（包括食蚜蝇）的综合方法。此类计划有助于将可靠的监测数据纳入栖息地管理和保护战略。专门针对特定栖息地物种的监测计划，体现了为评估依赖特定栖息地的物种而定制的方案。将这些计划与欧盟传粉者监测计划（European Union Pollinator Monitoring Scheme, EUPOMS）相结合，完善了评估食蚜蝇种群的策略，支持更有效地保护和利用天然食蚜蝇种群。
5 结论与展望
本综述系统总结了食蚜蝇在生物防治中的研究进展。通过对食蚜蝇的生物学特性、生物防治效果、人工繁育与释放技术以及天然种群保护与利用的综合分析，可以得出以下结论：
食蚜蝇独特的生物学特性奠定了其作为优良天敌昆虫的地位。其幼虫期广谱的捕食性及高捕食效率（尤其对蚜虫），结合成虫期依赖花粉和花蜜的食性，形成了完美的“生态分工”。这使其在有效控制害虫的同时，还能充当传粉者，体现了重要的生态和经济价值。此外，大量研究证实，食蚜蝇在农业、果园和温室生态系统中具有优异的蚜虫控制潜力。关于其功效的研究已从定性观察发展到定量评估，证明了其应用的有效性和可靠性。然而，将这种潜力转化为稳定、大规模的实际应用仍然具有挑战性。目前，人工繁育与释放技术在其产业化进程中面临挑战，包括繁育成本高、繁殖效率低以及释放后定殖成功率不确定。虽然在规模化繁育方面已取得进展，但确保释放种群在田间建立并维持自身方面仍然存在挑战。相比之下，天然种群的保护和可持续管理提供了一种更具成本效益和长期性的方法，特别是与增补策略相结合时。保护和增补对于维持生物多样性和增强生态系统服务都至关重要。因此，需要一种平衡两种策略的细致方法，因为大规模释放在某些条件下可以提供附加价值，但不应被视为一刀切的解决方案。
近期食蚜蝇分类学的进展基于利用COI、28S和18S基因序列的遗传学研究，确认了第四个亚科Pipizinae。修订后的分类为食蚜蝇的进化及其在生态学和生物防治中的应用提供了新的见解，促进了基于各亚科不同生态角色的害虫管理潜力探索。尽管本文讨论的许多实证结果主要集中在*Episyrphus属内的物种，但这些发现可能适用于食蚜蝇亚科内具有相似生态功能的其他物种。然而，这些发现对食蚜蝇科其他亚科的适用性可能更为有限。因此，需要进一步研究以探索本文讨论的结果是否可以推广到食蚜蝇科内的其他亚科或属。
未来关于食蚜蝇生物防治的研究可侧重于理解其在复杂农业生态系统中的功能作用。需要一个系统生态学方法来填补特定的知识空白。解决这些问题将使研究从描述性研究转向能够为生态系统设计和害虫管理提供循证建议的预测模型。基因编辑和分子标记辅助选择等技术有潜力实现捕食能力、环境适应性和繁殖性能等性状的定向改良，从而为工业规模的食蚜蝇生物防治提供优异的种质资源。尽管自然变异为选择提供了大部分材料，但这些分子工具可以加速育种计划中理想性状的识别和增强。然而，基因编辑引发了监管和生态方面的担忧，目前在欧盟等地区受到限制或严格监管。因此，未来的工作还应考虑非转基因方法，并在技术发展的同时评估监管框架。最后，食蚜蝇的保护应纳入更广泛的农业生态管理框架，创建天敌友好型的农业生产模式。
总体而言，食蚜蝇是一种极具前景的生物防治资源。通过将人工繁育与释放的“主动干预”与天然种群保护的“生态增强”相结合，我们可以更好地发挥食蚜蝇在绿色植保和可持续农业中的重要作用。这种方法将为减少化学农药依赖、保障食品安全和保护生态健康提供有力支持。
