寒温带针叶林中猞猁及其有蹄类猎物的季节性空间种群密度分布动态

《Integrative Conservation》：Seasonal Spatial Population Density Distribution Dynamics of Lynx and Ungulate Prey in Cold-Temperate Coniferous Forests

　　**摘要**
了解野生动物空间分布的驱动因素有助于制定有效的保护和管理措施。季节性是影响食物资源和其他栖息地条件的重要因素，进而影响野生动物的空间分布动态。本研究利用2016至2021年间在中国内蒙古汗马国家级自然保护区设置的110个相机陷阱的数据，估算了猞猁（Lynx lynx）及其三种有蹄类猎物种群的数量密度，并通过随机相遇模型（REM）进行了分析。我们采用广义线性混合模型（GLMM）探讨了环境因素对猎物种群空间密度分布的影响，以及这些因素在冷暖季节对猞猁空间密度分布的调节作用。研究结果表明：在暖季，狍（Capreolus pygargus）的空间分布受森林沼泽和白桦林的影响；而在冷季，倒木、灌木沼泽和针阔混交林对狍的分布影响最为显著。驼鹿（Alces alces）的种群密度在暖季靠近灌木沼泽的区域较高，而在冷季则在柴桦灌丛丰富且倒木较少的区域较高。原麝（Moschus moschiferus）的种群密度在暖冷季节均靠近道路、白桦林和针阔混交林的区域较高，且与柴桦灌丛的丰度呈负相关（冷季）或正相关（暖季）。除高海拔地区的驼鹿外，这三种有蹄类动物在暖冷季节均栖息于低海拔区域。暖季猞猁的空间分布主要受原麝种群密度、柴桦灌丛丰度和倒木数量的影响；冷季则主要受狍和原麝种群密度、海拔及坡度的制约。为促进该地区猞猁的恢复，应加强野生猎物种群的保护，并改善栖息地质量，如森林结构和组成等。

**通俗语言摘要**
了解野生动物空间分布的驱动因素对保护和管理至关重要。季节变化影响食物资源和栖息地条件，进而影响动物的空间分布。本研究通过分析红外相机数据，研究了环境因素对猞猁及其三种有蹄类猎物种群密度空间分布的影响。结果表明，不同季节影响猎物种群密度分布的环境因素不同，猞猁的空间分布也随季节变化。为促进猞猁恢复，需加强猎物种群保护并改善栖息地质量。

**关键词**
猞猁；有蹄类；空间分布；环境因素；季节性；栖息地质量所有分析均使用R版本4.4.3进行。

3 结果

3.1 不同季节有蹄类动物猎物空间密度分布的驱动因素

最佳广义线性混合模型（GLMM）表明，在温暖和寒冷的季节中，狍子的密度随着与混合森林的距离、与河流的距离以及坡向的增加而增加，同时随着杜鹃灌木的数量、与灌木沼泽的距离和海拔的升高而减少（见表1和S1）。此外，在温暖季节，狍子的密度还随着树冠密度的增加、Chosenia arbutifolia灌木的数量以及倒木的数量而增加，同时随着与森林沼泽的距离、与桦树林的距离和草本植物覆盖率的增加而减少。在寒冷季节，狍子的密度随着与道路的距离和坡度的增加而增加，同时随着倒木数量的增加而减少（见表S2）。在温暖季节，海拔、与森林沼泽的距离以及与桦树林的距离对狍子的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.729，条件R2值为0.811，年份作为随机效应的贡献为0.082，年份在模型中的标准差为0.171。在寒冷季节，海拔、倒木的数量、与灌木沼泽的距离以及与混合森林的距离对狍子的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.858，条件R2值为0.899，年份作为随机效应的贡献为0.041，年份在模型中的标准差为0.325。预测的空间密度分布显示，较高的狍子密度主要集中在Hanma的中心和南部，在温暖季节呈现出更分散的模式（图2a）。表1显示了2016年至2021年温暖和寒冷季节猎物空间密度分布的GLMM模型参数及相应的验证结果。

物种 季节 公式 AIC 随机效应（年份） 标准差 边际R2 条件R2
狍子 温暖 狍子 ~ 树冠密度 + 倒木数量 + 杜鹃灌木数量 + 与灌木沼泽的距离 + 与森林沼泽的距离 + 草本植物覆盖率 + 与混合森林的距离 + 与桦树林的距离 + Chosenia arbutifolia灌木数量 + 与河流的距离 + 坡向 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 5112.6 0.171 0.729 0.811
寒冷 狍子 ~ 倒木数量 + 与道路的距离 + 杜鹃灌木数量 + 与灌木沼泽的距离 + 草本植物覆盖率 + 与混合森林的距离 + 坡度 + 与河流的距离 + 坡向 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 2366.8 0.325 0.858 0.899

麋鹿 温暖 麋鹿 ~ 与道路的距离 + 杜鹃灌木数量 + 与灌木沼泽的距离 + 与森林沼泽的距离 + 与混合森林的距离 + 与桦树林的距离 + Ch. arbutifolia灌木数量 + 坡度 + 与河流的距离 + 坡向 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 5639.6 0.378 0.760 0.924
寒冷 麋鹿 ~ 树冠密度 + Betula fruticosa灌木数量 + 倒木数量 + 与灌木沼泽的距离 + 草本植物覆盖率 + 与桦树林的距离 + 坡度 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 2530.8 0.344 0.768 0.857

麝鹿 温暖 麝鹿 ~ 树冠密度 + Betula fruticosa灌木数量 + 与道路的距离 + 杜鹃灌木数量 + 与森林沼泽的距离 + 草本植物覆盖率 + 与混合森林的距离 + 与桦树林的距离 + 杜鹃灌木数量 + 坡度 + 与河流的距离 + 坡向 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 3247.6 0.389 0.857 0.917
寒冷 麝鹿 ~ Betula fruticosa灌木数量 + 与道路的距离 + 杜鹃灌木数量 + 与森林沼泽的距离 + 草本植物覆盖率 + 与混合森林的距离 + 与桦树林的距离 + 坡度 + 与河流的距离 + 坡向 + 海拔 + (1 | 年份) + 家族 = “poisson” 2779.8 0.617 0.740 0.922

注：模型系数值请参见表S2。图2在图查看器中打开。

图2显示了温暖和寒冷季节三种有蹄类动物（a）狍子、（b）麋鹿、（c）麝鹿的预测空间密度（个体/平方公里）分布。在两个季节中，麋鹿的密度在较陡的坡度和靠近桦树林的地方最高。在温暖季节，麋鹿的密度随着与灌木沼泽的距离和海拔的升高而减少，但在寒冷季节也随着这些变量的增加而减少。此外，在温暖季节，麋鹿的密度还随着与道路的距离、杜鹃灌木的数量、与混合森林的距离、Chosenia arbutifolia灌木的数量的增加而减少，同时随着与森林沼泽的距离、与河流的距离和坡向的增加而增加。在寒冷季节，麋鹿的密度随着树冠密度的增加和倒木数量的增加而减少，同时随着Betula fruticosa灌木的数量和草本植物覆盖率的增加而增加。在温暖季节的模型中，与混合森林的距离和海拔对麋鹿的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.760，条件R2值为0.924，年份作为随机效应的贡献为0.164，年份在模型中的标准差为0.378。在寒冷季节的模型中，树冠密度、Betula fruticosa灌木的数量和倒木的数量对麋鹿的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.768，条件R2值为0.857，年份作为随机效应的贡献为0.089，年份在模型中的标准差为0.344。预测的空间密度分布显示，在寒冷季节麋鹿分布较为分散，而在温暖季节则集中在研究区域的中心和南部（图2b）。麝鹿的密度在两个季节中都在靠近道路、混合森林和桦树林的地方较高，在草本植物覆盖率较高的地方较高，远离河流的地方较低，在较陡的坡度和较高的坡向处也较高，并且随着海拔的升高而减少。麝鹿的密度还随着杜鹃灌木数量的增加和与森林沼泽的距离的增加而增加，在温暖季节随着Betula fruticosa灌木数量的增加而减少，但在寒冷季节则呈现相反的模式。在温暖季节，麝鹿的密度还随着树冠密度的增加和Chosenia arbutifolia灌木数量的增加而增加。在温暖季节，Betula fruticosa灌木的数量、与道路的距离、与桦树林的距离、与混合森林的距离和海拔对麝鹿的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.857，条件R2值为0.917，年份作为随机效应的贡献为0.060，年份在模型中的标准差为0.389。在寒冷季节，与道路的距离、草本植物覆盖率和与混合森林的距离对麝鹿的空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.740，条件R2值为0.922，年份作为随机效应的贡献为0.182，年份在模型中的标准差为0.617。研究区域内麝鹿的预测空间密度分布在这两个季节相对相似（图2c）。

3.2 不同季节猞猁空间密度分布的驱动因素

在两个季节中，猞猁的密度随着海拔、坡向和草本植物覆盖率的降低而减少，同时随着与灌木沼泽、森林沼泽、桦树林和树冠密度的增加而增加。在温暖季节，猞猁的密度随着与河流的距离和麝鹿密度的增加而增加，而在寒冷季节则相反。此外，在温暖季节，猞猁的密度随着Betula fruticosa灌木的数量、倒木的数量和与混合森林的距离的增加而减少。在寒冷季节，猞猁的密度随着狍子密度、麋鹿密度和Chosenia arbutifolia灌木数量的增加而增加，同时随着与道路的距离的增加而减少（见表S3）。在温暖季节的模型中，倒木的数量和Betula fruticosa灌木的数量对空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.722，条件R2值为0.887，年份作为随机效应的贡献为0.165，年份在模型中的标准差为0.876。在寒冷季节的模型中，海拔和麝鹿密度对空间密度分布有显著影响；模型的边际R2值为0.790，条件R2值为0.925，年份作为随机效应的贡献为0.135，年份在模型中的标准差为1.11（见表S3和2）。预测的猞猁空间密度分布显示，在温暖季节分布较为分散，在寒冷季节则集中在研究区域的北部（图3）。

4 讨论

4.1 温暖和寒冷季节有蹄类动物空间密度分布动态

对野生动物空间分布的预测可以用来评估环境因素对物种的影响，理解这些空间分布模式及其驱动因素可以有效地用于保护和管理野生动物（Evcin 2023）。在这项研究中，我们考察了三种有蹄类猎物——狍子、麋鹿和麝鹿——的季节性空间分布及其背后的驱动因素。简而言之，我们发现每种物种都采用了不同的适应策略来应对季节性的变化。先前关于温带森林中鹿类的研究显示，从冬季的低海拔地区移动到夏季的高海拔地区是最常见的移动模式（Oosenbrug和Theberge 1980；Mysterud 1999），并且夏季的高海拔迁移被认为是有蹄类动物的一种能量获取策略（Mysterud等人2001）。这项研究表明，在温暖和寒冷的季节中，狍子和麝鹿的密度在低海拔地区较高，而麋鹿的密度在温暖季节在低海拔地区较高，在寒冷季节在高海拔地区较高。原因可能是研究区域属于冷温带针叶林，高海拔地区主要被密集的Pinus pumila森林覆盖。尽管Pinus pumila是麝鹿的主要食物来源之一（Chen等人2024），但密集的Pinus pumila林会阻碍动物的移动并增加逃避捕食者的难度。相比之下，中低海拔地区主要覆盖着灌木等食物资源，这些资源在食物稀缺的寒冷季节可以提供丰富的食物，并提供高度的隐蔽性以减少被捕食的风险（Jiang等人2008, 2009；Slaght等人2019）。麋鹿在寒冷季节出现在高海拔地区也可能与食物的季节性变化有关（Hist?l和Hjeljord 1993；M?nsson等人2007；Wam和Hjeljord 2010）。此外，随着像狍子和麝鹿这样的食草动物出现后，低海拔地区食物资源的滞后减少（Persson等人2005；Van Beest等人2010）可能导致麋鹿在寒冷季节向高海拔地区迁移（Van Moorter等人2021）。道路是影响许多有蹄类动物空间利用和分布的重要因素（Beyer等人2013；Seidler等人2015；Prokopenko等人2017；Evcin 2023）。道路网络及其相关的干扰会改变动物的行为、移动和栖息地选择（Wattles等人2018）。在两个季节中，麝鹿的密度在靠近道路的地方较高，这可能是因为密集的森林和深厚的积雪阻碍了它们的移动并增加了能量成本（Ossi等人2015；Crête和Larivière 2003）。相比之下，麋鹿的密度在冬季没有受到道路的显著影响，因为它们长腿和大蹄子使它们能够在深雪中行走，同时部分避免了与其他食草动物的食物竞争（Spitzer等人2020）。然而，在温暖季节，麋鹿的密度在靠近道路的地方较高，这可能是因为森林中的密集灌木阻碍了它们的移动并可能增加了被捕食的风险，而道路两旁可能提供了食物资源并便于躲避捕食者（Rempel等人1997；Berger 2007；Bowman等人2010）。先前的研究发现，麋鹿是广食性的食草动物（Belovsky 1981）。在温暖季节，麋鹿的密度在混合森林附近较高，因为针叶树、阔叶树和低矮灌木中的膳食纤维、易消化的碳水化合物和蛋白质浓度各不相同（Felton等人2020）。当食草动物摄入这些食物的混合物时，它们更有可能满足自身的营养需求（Felton等人，2016年）。麝鹿可能也有类似的习性，这可以解释为什么在寒冷和温暖的季节里，麝鹿在混交林附近的密度较高。然而，狍子表现出相反的行为，这可能是因为它们是选择性食者（Hofmann，1989年），很少吃树叶（Srivastava等人，2021年），而在冬季食物稀缺时，狍子的饮食会转向以木质植物为主（Spitzer等人，2020年）。同时，当食物资源稀缺时，不同物种可能通过食物竞争或饮食生态位的分离来确保获得足够的食物供应（Schoener，1982年；Ricklefs，2008年；Spitzer等人，2020年）。在温暖的季节，这三种有蹄类动物都更喜欢靠近桦树林的区域；而在寒冷的季节，当食物稀缺时，麋鹿会选择B. fruticosa灌木丰富的区域。桦树是这些有蹄类动物的主要食物来源之一，像灌木沼泽、桦树林和B. fruticosa灌木群落一样，可以为它们提供营养更丰富的食物（Hjeljord等人，1990年；Van Beest等人，2010年；Muiruri等人，2015年；Rea等人，2015年；Wam等人，2018年）。

4.2 猞的空间密度分布随季节变化，受环境因素和猎物影响

顶级捕食者在维持生态系统及其生态功能方面起着至关重要的作用（Estes等人，2011年），包括影响猎物的数量和种群动态（Rosenzweig和MacArthur，1963年）。同时，猎物的数量和空间分布也会影响顶级捕食者的空间分布（Wen等人，2024年）。由于多种因素的影响，捕食者可获得的猎物资源在季节间会有所变化，因此探索影响野生动物空间分布及其适应策略的因素非常重要（Brown，1984年；Redfern等人，2005年；Schmidt，2008年；Nicolson等人，2013年）。本研究表明，在食物丰富的温暖季节，猞猁的空间分布主要受环境因素的影响。相比之下，在食物稀缺的寒冷季节，它们的分布更多地受到猎物分布的影响。在温暖季节，猞猁倾向于出现在倒木较少且B. fruticosa灌木较少的区域，因为猞猁通常会选择适合狩猎和隐蔽的地方（Schmidt，2008年；Podgórski等人，2008年）。而倒木较多且B. fruticosa灌木丰富的区域实际上可能阻碍捕猎。在寒冷季节，猞猁的密度在陡峭的地形以及靠近道路和河流的区域更高。先前的研究表明，陡峭的地形有助于猞猁避开人类干扰（Zimmermann和Breitenmoser，2007年；Basille等人，2009年），而且坡度较陡的区域也有助于猞猁捕捉猎物。由于坡度较陡的区域以及靠近道路和河流的区域通常积雪较少，这可能在猎物稀缺的寒冷季节有助于捕猎（Jedrzejewski等人，1996年，2002年；Schmidt等人，1997年）。除了环境因素外，猞猁的空间密度分布与麝鹿在温暖季节呈正相关，而在寒冷季节则呈负相关，此时猞猁与狍子和麋鹿呈正相关。在寒冷季节，与麝鹿的负相关可能是因为研究区域内麝鹿的密度较低，猞猁对麝鹿的追踪强度低于麝鹿对猞猁的躲避强度，从而导致猞猁在麝鹿密度较低的区域密度较高。作为捕食者，猞猁对狍子的追踪强度高于狍子对猞猁的躲避强度，这导致猞猁在狍子密度较高的区域密度更大。先前的研究表明，狍子是猞猁的主要猎物（Odden等人，2008年；Jiang等人，2009年；Andrén和Liberg，2015年；Wam等人，2018年），这支持了我们的研究结果。在我们的分析中，我们将麝鹿作为猞猁的潜在猎物物种纳入考虑，因为它们的体型与狍子相似，并且我们认为麝鹿也是猞猁容易捕获的猎物（Breitenmoser等人，2000年）。尽管麋鹿对猞猁的空间密度分布影响不大，但一些研究表明猞猁可以捕猎比自己大得多的猎物（J?drzejewski等人，1993年；Okarma等人，1997年；Mattisson等人，2014年），虽然狩猎是一种高风险行为（Okarma等人，1997年），但如果猞猁成功捕获了麋鹿，即使只是幼崽，也可能提供更多的食物生物量（Mattisson等人，2014年）。总之，我们发现驱动三种主要有蹄类猎物物种空间密度分布的栖息地因素在温暖季节和寒冷季节有所不同，而且这些因素的重要性也随季节变化。我们还发现，猞猁的空间密度分布同时受到栖息地因素和猎物密度分布的影响，而且驱动猞猁分布的因素在温暖季节和寒冷季节也有所不同。我们建议保护自然环境对于保护猞猁和有蹄类动物的种群至关重要。此外，应实施针对不同季节的管理策略，因为影响猞猁和有蹄类动物空间分布的因素会随季节变化。例如，倒木对不同物种和不同季节都有特定的成本-效益效应，它们既可能阻碍动物移动并增加能量消耗，也可能提供掩护和结构以帮助标记领地。根据管理目标和当地条件，在暴风雪或飓风等极端天气事件后局部清除过多的倒木，可能在某些时候有利于某些物种，例如夏季的猞猁和冬季的有蹄类猎物，这值得进一步研究。

作者贡献：
姜光顺和鲍恒设计了这项研究。张文涛、鲍恒、楚晨冰、杜华林、童健、翟鹏辉、张伟华、李阳和杨坤参与了数据收集。数据分析主要由张文涛、鲍恒和梁宣凯完成。张文涛撰写了初稿。Nathan J. Roberts对初稿进行了修订和完善。所有作者都阅读并批准了最终稿件。

致谢：
本研究得到了中国国家重点研发计划（2023YFF1305000）和中央高校基本科研业务费（2572022DS04）的支持。我们感谢内蒙古汉马国家级自然保护区管理处的野外工作支持，也感谢参与数据收集的团队成员们的贡献。

利益冲突：
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明：
本研究使用的数据集可向相应作者提出合理请求后获取。