利用多种栖息地选择函数揭示捕食者-猎物之间的空间博弈关系

《Ecosphere》：Unveiling the predator–prey spatial game using multiple habitat selection functions

　　摘要

关于捕食者-猎物空间博弈的研究已经非常广泛，主要集中在猎物如何对捕食者作出空间反应，以及捕食者如何根据不同猎物的分布作出空间反应。这些研究的核心在于区分实际捕食风险与景观可用性之间的差异，以及确定猎物认为哪些栖息地具有风险，以及捕食者认为在哪些区域捕食成功的可能性较大。已经提出了几种模型来最好地量化捕食者-猎物空间博弈，研究人员通常关注猎物遇到捕食者的风险位置，这通常被视为恐惧景观的体现。然而，这种观点可能会简化捕食过程，因为同时整合捕食者和猎物的视角是困难的。我们利用了两种类型的栖息地选择函数（资源选择函数和潜在选择差异函数）来创建一个多视角框架，该框架能够同时整合捕食者和猎物的数据，有效地捕捉捕食者-猎物空间博弈。该框架量化了实际的空间风险（景观视角）、相对于猎物使用的空间风险（猎物视角）、捕食者特别成功的资源（捕食者视角）以及恐惧景观（捕食者资源选择）。我们通过将新生白尾鹿（Odocoileus virginianus）的死亡地点与山猫（Lynx rufus）、郊狼（Canis latrans）和雌性白尾鹿的GPS位置相关联来应用这一框架。幼鹿面临较高捕食风险的区域主要受捕食者效率的影响，有时也受到雌性鹿选择风险栖息地的影响。我们还发现，雌性鹿可能意识到某些栖息地中幼鹿捕食风险增加，并相应减少对这些区域的利用。通过考虑猎物风险和捕食者成功的不同视角，这些结果揭示了捕食者-猎物动态背后的复杂性。总体而言，我们的工作强调了可以从多个视角评估捕食风险，并且多种栖息地选择函数可以生成多视角评估，从而更深入地理解捕食者-猎物空间博弈。

引言

捕食者-猎物动态是进化和生态过程的关键驱动因素（Abrams, 2000; Lima & Dill, 1990）。这些互动是动态的，是两个参与者之间的时空博弈的结果，每个参与者的当前内部状态以及他们在特定情况下对风险/奖励的评估。由于捕食对猎物的潜在高成本（即死亡；Lima, 2002），捕食者-猎物互动历来主要从猎物的角度进行研究。捕食者对猎物的捕杀可以塑造猎物种群（Gasaway et al., 1983; Gervasi et al., 2012; Krebs et al., 1995），并通过自上而下的力量间接改变食物网结构（Fortin et al., 2005; Pace et al., 1999; Schmitz et al., 2000）。然而，猎物种也可以通过改变行为来应对捕食风险（Lima & Dill, 1990），包括栖息地选择的空间和时间变化（Creel et al., 2005; Mao et al., 2005）、聚集成群体（Dittmann & Schausberger, 2017; Krause & Ruxton, 2002）、提高警惕性（Hunter & Skinner, 1998; Lendrem, 1983）以及改变移动模式（Little et al., 2016; Sih, 1982）。这些反捕食行为可能使猎物免受即时捕食风险，但它们也有代价（Creel, 2018）。在某些系统中，应对捕食风险的成本（即风险效应）被发现与捕食的直接效应相当甚至更大（Creel & Christianson, 2008；但参见Middleton et al., 2013; Peacor et al., 2022），并预计会影响种群和社区动态（Abrams, 2010; Levine et al., 2017; Peacor & Cressler, 2012）。鉴于此，猎物必须决定是否以及何时应对捕食风险，而捕食者必须同时权衡与成功捕获猎物相关的选择。已经提出了几种概念化方法来最好地量化捕食者-猎物空间博弈（Laundré, 2010），包括“捕食者-猎物壳博弈”（Mitchell, 2009; Mitchell & Lima, 2002）、“行为反应竞赛”（Schmitz et al., 1997; Sih, 1984）和“恐惧景观”（Laundré et al., 2001），后者变得流行起来。Gaynor等人（2019）提出了一个框架，将恐惧景观（定义为猎物对风险的空间感知变化）与实际捕食风险的空间变化联系起来，以更好地理解驱动猎物行为和空间反应差异的因素。恐惧景观旨在捕捉捕食过程的感官和认知方面（Gaynor et al., 2019）；然而，在实践中，往往难以区分猎物如何感知风险以及它们如何应对风险。将恐惧景观作为与捕食相关的各种空间现象的通用术语也因简化捕食过程的复杂性而受到批评（Gaynor et al., 2019），例如未能捕捉捕食过程中不同阶段（遭遇、攻击、捕获和消耗；Lima & Dill, 1990）的捕食者和猎物的空间反应。以往的工作通过分解大型食肉动物系统中捕食过程各阶段的捕食者和猎物反应来扩展了恐惧景观的传统定义（Hebblewhite et al., 2005; Merrill et al., 2010; Smith et al., 2020）；然而，在许多系统中收集这些框架所需的数据往往不切实际。需要灵活的方法，能够同时且直接地从更容易获得的数据中评估捕食者和猎物的视角。我们利用了几种栖息地选择函数来创建一个多视角框架，代表捕食者-猎物空间博弈（图1和表1）。首先，可以通过使用资源选择函数（RSFs；Boyce et al., 2002; Manly et al., 2002）将捕食风险的空间变化（以下简称“景观视角”）与该区域通常可用的资源进行比较来表征。景观视角通过测量哪些景观属性对猎物来说最危险来解决猎物的实际死亡风险。其次，可以通过将死亡地点与猎物大部分时间所在区域进行比较来表征猎物对风险的空间反应变化（以下简称“猎物视角”）。这可以使用潜在选择差异函数（LSDFs；Latham, 2011）来实现，这些函数类似于RSFs，但侧重于比较两组焦点点（例如，死亡地点与猎物的GPS位置）。猎物视角强调了猎物如何评估和应对空间风险，突出了相对于猎物实际使用的属性而言具有风险的属性（Lendrum et al., 2018; Viejou et al., 2018）。第三，我们可以以类似猎物视角的方式使用LSDFs来量化捕食者在捕食者-猎物互动中的作用（以下简称“捕食者视角”）。对于捕食者来说，LSDF可以突出捕食者在捕食者在该区域花费的时间相对而言特别成功的区域（以下简称“捕食者效率”）。例如，捕食者在栖息地A中花费的时间可能少于栖息地B，但在每个栖息地中捕获的猎物数量相同——在这种情况下，我们定义捕食者在栖息地A中的效率高于B。最后，可以使用RSFs来表征捕食者根据景观可用性选择什么。在这里，我们量化了捕食者的RSF（以下简称“捕食者选择”），以评估捕食者是否选择了风险更高的区域，或者在某些景观属性中更有效地捕获猎物。鉴于捕食者RSF区分了与更高捕食者使用相关的景观属性，捕食者选择视角通常被视为恐惧景观的体现（Gaynor et al., 2019）。我们还可以进行猎物RSF并直接量化猎物选择的属性，尽管部分信息由景观和猎物视角提供（参见附录S1，了解解释RSFs和LSDFs的逐步指南）。我们认为，通过考虑这些不同的视角，我们可以更好地理解景观上哪些资源对捕食者和猎物分别带来更大的奖励和风险，并评估实际空间风险、猎物对空间风险的感知以及捕食者和猎物对空间风险的反应之间是否存在差异。

图1

一个概念框架，展示了如何使用几种栖息地选择函数来评估捕食者-猎物空间博弈中发生的多种视角。实线代表资源选择函数（RSF），虚线代表潜在选择差异函数（LSDF）。(a) 景观视角将幼鹿死亡地点与可用栖息地进行比较，确定哪些景观属性对幼鹿来说最危险。(b) 猎物视角和(c) 捕食者视角分别将幼鹿死亡地点与雌性鹿的位置和捕食者的位置进行比较。这些比较突出了相对于雌性鹿大部分时间所在区域而言特别危险的属性；而对于捕食者来说，它突出了捕食者捕杀幼鹿效率较高的区域。最后，我们量化了(d) 捕食者选择，以区分捕食者在某些属性上是否更有效，或者仅仅是选择了幼鹿相对于景观可用性而言捕食风险更高的区域。景观照片和死幼鹿插图来源：Abigail M. Weber。

表1. 四种模型比较的描述、使用的栖息地选择模型、响应变量在逻辑回归中的编码方式以及模型的拟合方式。

模型名称 | 栖息地选择函数 | 编码为1 | 编码为0 |
|------------------|------------------|------------------|------------------|
| 景观视角 | RSF | | |
| 幼鹿死亡地点 | | | |
| 随机位置 | | | |
| GLM | | | |
| 猎物视角 | LSDF | | |
| 幼鹿死亡地点 | | | |
| 雌性鹿位置 | | | |
| 捕食者视角 | LSDF | | |
| 幼鹿死亡地点 | | | |
| 捕食者位置 | | | |
| 捕食者选择 | RSF | | |
| 捕食者位置 | | | |
| 随机位置 | | | |

缩写：GEE，广义估计方程；GLM，广义线性模型；LSDF，潜在选择差异函数；RSF，资源选择函数。在这里，我们将这个多视角框架应用于两种捕食者物种——山猫（Lynx rufus）和郊狼（Canis latrans），以及一种丰富的猎物种——美国伊利诺伊州南部的雌性白尾鹿（Odocoileus virginianus）和白尾幼鹿。郊狼和山猫捕杀成年鹿的情况很少见（Grovenburg et al., 2011; Kilgo et al., 2016; Nixon et al., 2001）。更常见的是，这些捕食者会利用幼鹿的隐藏策略，在幼鹿出生后捕杀它们，因为此时幼鹿更难以逃脱捕食者（Kilgo et al., 2012; Nelson & Woolf, 1987; Rohm et al., 2007），并且随着幼鹿进入跟随阶段，捕食行为会持续（Hewitt, 2011）。在美国东部——大型顶级食肉动物已被大量消灭（Prugh et al., 2009; Roemer et al., 2009）——山猫尤其是郊狼对白尾幼鹿的死亡率有很大贡献（Edge et al., 2023; Kilgo et al., 2012; Rohm et al., 2007）。因此，雌性鹿可能不太关心自身的捕食风险，而是关心其后代的捕食风险以及这种风险在景观中的变化（Hewitt, 2011）。然而，雌性鹿不能单独应对后代的捕食风险；由于哺乳期的高能量成本，它们必须保持对高质量食物的获取（Martin, 1984; Oftedal, 1985; Stearns, 1998）。通过比较评估幼鹿实际空间风险的RSFs和评估幼鹿死亡地点与捕食者/雌性鹿移动选择差异的LSDFs的结果，我们可以评估相对于景观可用性和捕食者及猎物对风险的感知是否存在捕食风险的差异。对于景观视角，我们预测幼鹿在农业区会更安全（Gingery et al., 2018），相比于更加均匀的内部森林（Gulsby et al., 2017; Rohm et al., 2007）。我们预测某些区域会表现出景观和猎物视角之间的脱节，即一个区域相对于景观可用性而言可能对幼鹿更危险，但相对于雌性鹿在那里花费的时间来说却相对更安全。我们认为这些脱节可能更可能发生在高质量食物丰富的区域，雌性鹿可能会在那里花费大量时间觅食，从而可能使它们的幼鹿相对于这些栖息地的可用性面临更高的捕食风险。鉴于山猫和郊狼的广泛适应性（Roemer等人，2009年），以及过去的研究发现这两种捕食者在幼鹿出生季节对鹿使用的栖息地选择并不强烈（Gorman，2022年），我们预测捕食者在捕食幼鹿方面会更有效率，而不是选择幼鹿更容易受到捕食的栖息地。材料与方法

研究区域和数据收集

我们使用了2018年至2023年间在美国伊利诺伊州南部杰克逊县和联合县（约37.63°N，89.16°W）收集的雌性白尾鹿、山猫和郊狼的活动数据，以及幼鹿的死亡数据。该地区以森林为主（幼鹿调查区域中占69%；附录S2），主要是连续的橡树-山核桃树林。该地区的特点是砂岩峭壁和起伏的丘陵（伊利诺伊州地质调查局，2022年）。捕食者是通过笼子陷阱（Tomahawk 209.5和尺寸相似的手工笼子陷阱）和加垫的脚踏板（Minnesota Brand，MB-650-RJ-4）捕获的。成年雌性鹿（即≥1.5岁）是通过飞镖（Pneu-Dart，宾夕法尼亚州威廉姆斯波特）、落网（Wildlife Capture，亚利桑那州弗拉格斯塔夫）和自制的三叶草陷阱捕获的。所有动物都被麻醉并佩戴了LiteTrack铱星GPS项圈（捕食者：型号250；雌性鹿：型号420；Lotek Wireless，加拿大新市场）。固定间隔在研究期间有所不同，雌性鹿为30分钟到2小时，捕食者为1.5至3小时（更多细节见Egan，2024年；Gorman等人，2024年）。我们在5月底到6月的春季分娩期间，通过步行搜索在中央标准时间06:00至16:00之间定位幼鹿（Kilgo等人，2012年；Nixon等人，1991年；Rohm等人，2007年）。步行搜索由四到五人组成的团队进行，地点包括早期到中期的演替草地、牧场以及大小不一的森林（Rohm等人，2007年），这些地点代表了更广泛的景观（附录S2），并在土地所有者允许的情况下大约每7天重新访问一次。成功捕获后，幼鹿通过戴手套的手或网（Steigers Jr. & Flinders，1980）被制服，并佩戴了M4230BU可扩展项圈，该项圈配备了非常高的频率无线电技术（Advanced Telemetry Systems，明尼苏达州伊桑蒂）。每只幼鹿都被称重、测量，并根据新蹄子的生长情况评估其年龄（幼鹿的平均估计年龄=5.3天，中位数=4天，范围=0-37天），并佩戴了耳标（Haugen & Speake，1958年；Sams等人，1996年）。幼鹿被跟踪两周，然后每周跟踪一次，直到9月底。幼鹿的死亡地点被彻底搜索，并通过足迹、粪便和特定的进食行为记录捕食迹象（Alt & Eckert，2017年），可能的捕食者包括郊狼、山猫和未知的捕食者。我们将非捕食性死亡归类为人为原因（例如，车祸、农业设备）、遗弃或未知原因。我们还包括了在过去24小时内偶然发现的未佩戴项圈的幼鹿的死亡情况（偶然发现的幼鹿死亡地点，n=5）。所有动物的捕获和处理均符合南伊利诺伊大学国际动物护理和使用委员会（IACUC）的协议（协议编号：21-028）和伊利诺伊州自然资源部的规定。

数据准备

所有GPS位置数据都被截断为2个月的时间段（以下简称“幼鹿出生期”，即2018年至2023年的5月15日至7月15日），以捕捉幼鹿出生高峰期的动物活动和资源选择（Rohm等人，2007年）。由于山猫（n=8）和郊狼（n=3）的样本量有限，我们将它们合并为“捕食者”进行所有分析，这限制了我们根据捕食者的狩猎策略（即追逐型 vs. 埋伏型）来研究风险的能力，但仍提供了关于总体捕食风险的有意义见解。此外，Gorman等人（2024年）在这个系统中表明，郊狼和山猫通常避免农业用地，选择靠近水源且远离道路的区域，并且对人类改造没有反应——这表明这些广泛适应性的捕食者在我们的研究区域内的景观使用方式是相似的（有关选择性的日变化和季节性差异的详细信息，请参见Gorman等人，2024年）。我们使用速度过滤器来移除错误的GPS位置，去除了捕食者和雌性鹿速度最快的1%，并保留了至少有30天位置记录的个体。对于在多个幼鹿出生期内有位置记录的个体（即跟踪时间超过1年的），我们保留了位置数据最多的幼鹿出生期。尽管直接获取幼鹿的位置信息更为理想，但我们认为雌性鹿在幼鹿出生期间的活动可以适当地代表它们在景观中的位置。鉴于我们跟踪的幼鹿可能属于佩戴项圈的雌性鹿，我们做出了以下假设：（1）佩戴项圈的幼鹿和佩戴项圈的雌性鹿有相似的栖息地可用；（2）大多数雌性鹿可能怀孕并且有多只幼鹿；（3）雌性鹿和它们的幼鹿在空间上保持接近，因此雌性鹿的空间使用可以近似幼鹿的空间使用。支持这些假设的证据包括：（1）佩戴项圈的幼鹿和佩戴项圈的雌性鹿的资源可用性相似（附录S3）；（2）伊利诺伊州成年白尾鹿的怀孕率一直很高（86%-97%；Green等人，2017年；Roseberry & Klimstra，1970年），这表明大多数被跟踪的雌性鹿可能怀孕。此外，大多数怀孕的成年雌性鹿通常会产下两只幼鹿（Green等人，2017年；Roseberry & Klimstra，1970年），之前的有蹄类动物研究表明兄弟姐妹的命运是独立的（Bishop等人，2008年；Edge等人，2023年）。因此，可以合理地得出结论，我们样本中的大多数雌性鹿可能怀孕并有两只幼鹿，如果失去一只幼鹿，失去另一只幼鹿的可能性不会增加，这表明在感兴趣的时间段内，怀孕的成年雌性鹿的资源选择将保持一致。最后，（3）在不同有蹄类物种中，母鹿与幼鹿之间的距离在53到180米之间（Baur等人，2024年；Byers & Byers，1983年；Ozoga & Verme，1986年；Schwede等人，1994年），这表明雌性鹿通常与它们的幼鹿保持相对接近。我们将国家土地覆盖数据库（NLCD；美国地质调查局，2021年）重新分类为五类（郊区、森林、农业、湿地和水域以及其他，包括裸地、草地/草本植物和灌木/灌木）。我们通过分类森林和作物的相邻像素（Queen邻居）从NLCD土地覆盖层中计算了第六类，代表森林-作物边缘。我们重新处理了伊利诺伊州的溪流和海岸线（伊利诺伊州地质调查局草原研究所，2015年）和公共道路（伊利诺伊州技术转移中心，2020年）的空间层，以30米的分辨率生成到水域/公共维护道路的欧几里得距离协变量。树冠高度来自全球生态系统动态调查第三级数据集，分辨率为1公里（Dubayah等人，2021年）。最后，我们使用R包“terra”（Hijmans等人，2022年）从30米分辨率的数字高程模型（伊利诺伊州地质调查局，2003年）中提取了海拔高度，并计算了坡度和地形崎岖度指数。为了确定研究地点内的可用性，我们使用幼鹿死亡地点和95%核密度估计（KDE）创建了一个种群级别的研究区域。为了满足LSDFs的假设——焦点群体间栖息地均匀可用、平衡的采样方案和数据的独立性（Latham，2011年）——我们选择了使用种群级别研究区域的动物，并重新采样了捕食者和雌性鹿的GPS位置。在研究区域KDE中，保留了大约有100个位置的捕食者和雌性鹿（其中一个捕食者有97个位置），并随机采样了500个捕食者GPS位置和1000个雌性鹿GPS位置，仅在个体未达到数据阈值时重新采样位置。此外，我们确认捕食者、雌性鹿、幼鹿捕获地点和幼鹿死亡地点具有相似的栖息地可用性（附录S3）。在研究区域KDE内，我们生成了10,000个随机位置。我们提取了土地覆盖比例、到公共道路/水域的平均距离、平均树冠高度、坡度、海拔高度和地形崎岖度指数，缓冲区大小为50、100、150、200、250、300、350、400和500米。我们测试了不同的缓冲区大小，以评估幼鹿死亡地点周围的空间尺度和局部景观特征对资源选择/避免的影响，以考虑雌鹿和幼鹿之间的距离，以及捕食者可能将幼鹿尸体从初始死亡地点移走的情况。我们还通过比较所有缓冲区大小的模型系数来评估这些不同缓冲区大小的敏感性，发现影响很小（附录S4）。

模型构建

我们开发了四个模型来突出捕食者-猎物空间互动的不同方面（图1和表1）。景观视角模型将幼鹿死亡地点与10,000个随机位置（因此是一个RSF）进行比较，并使用具有二项分布的广义线性模型（GLMs）进行拟合。为了评估偶然发现的幼鹿死亡地点在收集过程中是否存在偏差，我们比较了佩戴项圈的幼鹿死亡地点和偶然发现的幼鹿死亡地点之间的环境协变量，发现结果一致（附录S3）。因此，我们在景观视角模型中保留了偶然发现的幼鹿死亡地点。猎物视角模型将幼鹿死亡地点与雌性鹿的位置进行比较（因此是一个LSDF），并使用按个体分组的GLM进行拟合，假设个体之间但个体内部的数据是独立的（Latham，2011年）。对于捕食者视角模型，我们将幼鹿死亡地点与捕食者位置进行比较（因此是一个LSDF），也使用按个体分组的GLM进行拟合。捕食者选择模型将捕食者位置与从原始10,000个随机位置中重新采样的2,500个随机位置进行比较（因此是一个RSF）。对于第四个模型，我们使用广义估计方程（GEE）直接估计边际效应，代表捕食者选择的群体平均响应（Koper & Manseau，2009年）。我们选择GEE而不是广义线性混合模型（GLMM），因为GLMM估计的是条件性或个体特定的效应，需要额外的步骤来推导边际效应。我们在R包“gee”中使用了“可交换”的相关结构（Koper & Manseau，2009年），该结构同样假设个体之间的观察是独立的，但在个体内部是相关的。所有空间协变量都进行了缩放（以零为中心并除以1个标准差），以帮助模型收敛，距离特征协变量的数据进行了自然对数转换。所有模型的参考栖息地类别是森林比例。我们在空间缓冲区上运行了10个全局模型，由于方差膨胀因子（VIF）值始终大于五，因此在后续模型中移除了坡度（Akinwande等人，2015年）。在模型选择中，我们关注了包括幼鹿死亡地点的三个比较，因为我们对影响幼鹿死亡风险的变量最感兴趣。我们使用对数似然的加法属性来计算累积Aikaike信息准则（AIC）得分，以确定三个比较的最佳缓冲区大小（Bastille-Rousseau & Wittemyer，2019年；Murtaugh，2007年）。我们讨论的结果集中在景观视角模型和猎物视角模型中具有强烈或边际效应（90% CI）的协变量上，因为我们对猎物视角下的捕食风险最感兴趣，因为捕食的成本很高（附录S5）。

结果

我们在2018年至2023年的幼鹿出生期间跟踪了119只幼鹿，其中有23例与捕食相关的死亡（18只佩戴项圈的幼鹿，5只偶然死亡的；15只郊狼，5只山猫，3只未知捕食者；更多细节见附录S6）。我们在86平方公里的研究区域内监测了54只雌性鹿和11只捕食者（8只山猫，3只郊狼）。累积AIC表明100米是三个幼鹿模型中的最佳缓冲区大小；然而，多个缓冲区大小都具有竞争力（附录S7）。鉴于此，我们展示了100米缓冲区的结果，但请注意不同缓冲区大小的结果相似（附录S4）。与每个100米模型相关的系数在附录S5中呈现。与景观视角相比，幼鹿面临更高的捕食风险

与公共道路的距离以及郊区、作物、森林-作物边缘和其他土地覆盖类型的比例都与幼鹿面临更高的捕食风险相关（图2）。在距离公共道路和郊区的区域，这种风险增加可能是由于捕食者在这些栖息地中更有效地捕杀幼鹿，或者尽管幼鹿死亡率很高，雌鹿仍然不避开这些区域，又或者是两者之间的某种相互作用。我们得出这一结论是因为幼鹿被捕杀的地点与距离公共道路较远的区域以及郊区的土地覆盖比例较高有关；与捕食者的使用情况相比，这些地区的幼鹿被捕杀的比例不成比例；同时，与雌鹿的使用情况相比，这些地区的幼鹿被捕杀的比例也是成比例的。对于农作物、森林-农作物边缘和其他土地覆盖类型，我们也发现捕食者在捕杀幼鹿方面更为高效，但我们发现雌鹿的选择倾向与幼鹿被捕杀的地点有所不同。

资源选择函数（RSF）和潜在选择差异函数（LSDF）的系数显示了四种捕食者-猎物对比的结果。系数附带90%的置信区间（CI）。我们根据景观可用性（从捕食者的角度）以及雌鹿的使用情况（从猎物的角度）和捕食者的使用情况（从捕食者的角度）来确定幼鹿被捕杀的风险。通过量化捕食者相对于景观可用性的使用情况来评估捕食者的资源选择（捕食者选择）。有关如何解释这些多重对比的详细说明，请参见附录S1。从猎物的角度来看，幼鹿被捕杀的风险是变化的。

我们发现，在树冠覆盖率较高的区域，相对于雌鹿的使用情况，幼鹿的安全性更高（见图2）。这种模式的出现可能是因为捕食者既没有选择也没有避开这些资源，也没有在捕杀幼鹿方面更高效，而且幼鹿被捕杀的地点与可用的景观没有明显差异。与我们的预测相反，在农作物覆盖率较高的区域，相对于景观可用性和雌鹿的使用情况，幼鹿被捕杀的风险更高，这种模式可能部分是由于捕食者的效率造成的。森林-农作物边缘和其他土地覆盖类型的比例较高的区域也反映了与农作物覆盖率较高区域相似的模式；然而，从猎物的角度来看，幼鹿被捕杀的风险增加在90%的置信区间内并不显著。关于捕食者的选择，我们发现捕食者会避开其他土地覆盖类型比例较高的区域。

我们利用多种栖息地选择函数开发了一个多视角框架来描述捕食风险。我们将这一框架应用于一种数量丰富的食草动物（雌性白尾鹿）、两种捕食者（山猫和郊狼）以及一种高质量且易于获取的猎物资源（白尾幼鹿），以便更好地从景观、捕食者和猎物的角度理解捕食风险的空间分布。总体而言，每个视角都提供了独特的信息，从而帮助我们了解实际的空间风险是由于空间相遇次数的增加还是由于捕食者效率的提高所致。我们发现，相对于景观可用性，幼鹿被捕杀风险较高的区域往往是由捕食者的效率驱动的，有时也可能是由于雌鹿从景观角度选择了风险较高的幼鹿栖息地。从雌鹿的使用情况来看，幼鹿被捕杀的风险在方向上有所不同。关于雌鹿大部分时间停留的地方，我们发现幼鹿在树冠覆盖率较高的区域安全性更高。与我们的预测相反，我们没有发现景观视角和猎物视角之间存在脱节的情况，即相对于景观可用性风险较高的区域在雌鹿使用情况下也相对更安全。这种缺乏脱节的情况表明，雌鹿可能意识到了某些栖息地中幼鹿被捕杀风险的增加，并相应地调整了它们的使用行为。此外，在测试的协变量中，我们没有发现任何一种覆盖类型在景观视角下使幼鹿的安全性显著提高（相对于参考栖息地——森林）。

我们发现，在树冠覆盖率较高的区域，相对于雌鹿的使用情况，幼鹿的安全性更高（见图2）。这种模式的出现可能是因为捕食者既没有选择也没有避开这些资源，也没有在捕杀幼鹿方面更高效，而且幼鹿被捕杀的地点与可用的景观没有明显差异。与我们的预测相反，在农作物覆盖率较高的区域，相对于景观可用性和雌鹿的使用情况，幼鹿被捕杀的风险更高，这种模式可能部分是由于捕食者的效率造成的。森林-农作物边缘和其他土地覆盖类型比例较高的区域也反映了与农作物覆盖率较高区域相似的模式；然而，从猎物的角度来看，幼鹿被捕杀风险的增加在90%的置信区间内并不显著。关于捕食者的选择，我们发现捕食者会避开其他土地覆盖类型比例较高的区域。

我们利用多种栖息地选择函数开发了一个多视角框架来描述捕食风险。我们将这一框架应用于一种数量丰富的食草动物（雌性白尾鹿）、两种捕食者（山猫和郊狼）以及一种高质量且易于获取的猎物资源（白尾幼鹿），以便更好地从景观、捕食者和猎物的角度理解捕食风险的空间分布。总体而言，每个视角都提供了独特的信息，从而帮助我们了解实际的空间风险是由于空间相遇次数的增加还是由于捕食者效率的提高所致。我们发现，相对于景观可用性，幼鹿被捕杀风险较高的区域往往是由捕食者的效率驱动的，有时也可能是由于雌鹿从景观角度选择了风险较高的幼鹿栖息地。从雌鹿的使用情况来看，幼鹿被捕杀风险的变化在方向上更为明显。关于雌鹿大部分时间停留的地方，我们发现幼鹿在树冠覆盖率较高的区域安全性更高。与我们的预测相反，我们没有发现景观视角和猎物视角之间存在脱节的情况，即相对于景观可用性风险较高的区域在雌鹿使用情况下也相对更安全。这种缺乏脱节的情况表明，雌鹿可能意识到了某些栖息地中幼鹿被捕杀风险的增加，并相应地调整了它们的使用行为。此外，在测试的协变量中，我们没有发现任何一种覆盖类型在景观视角下使幼鹿的安全性显著提高（相对于参考栖息地——森林）。通过考虑猎物风险和捕食者成功的不同视角，这些结果揭示了捕食者-猎物互动背后的复杂性。总体而言，我们的工作强调了可以从多个角度评估捕食风险，多视角的评估可以提供对捕食者-猎物关系的更深入理解。在本研究中，我们发现捕食者并没有选择那些相对于景观可用性幼鹿被捕杀风险较高的区域；相反，捕食者在这些区域捕杀幼鹿的成功率更高（即效率更高）。Gorman（2022）的研究也发现，尽管幼鹿是一种高质量、时间上脉冲性的资源（Hamlin等人，1984；Schrecengost等人，2008；Wooding等人，1984），但在产仔季节，山猫和郊狼对雌鹿使用的区域（以及可能也是幼鹿使用的区域）的选择总体较弱。幼鹿在出生后的最初几周内行动缓慢，正处于从隐藏者向跟随者策略的转变阶段（Hewitt，2011），这使它们特别容易受到捕食者的攻击。我们认为，捕食者在距离公共道路较远的区域可能更有效地捕杀幼鹿，因为它们可能利用了较小、交通较少、由私人维护的道路和小径来方便移动（Dickie等人，2020；Ellington等人，2020；Gese等人，2013）。伊利诺伊州的公共道路空间层没有包括私人拥有的道路——这些私人道路主要位于一个大学拥有的户外教育中心内，该中心占据了研究区域的大部分——或者研究区域内分布的小径。鉴于捕食者对道路的反应因道路的大小和交通流量而异（Dickie等人，2020；Ellington等人，2020；Popescu等人，2021），我们认为研究中的动物也会有类似的行为，但由于分析中没有包括距离私人道路和小径的距离，我们无法确定这一点。除了捕食者的效率外，相对于景观视角，幼鹿被捕杀风险增加也可能是因为雌鹿选择了距离公共道路较远的区域以及郊区土地覆盖比例较高。由于景观视角的系数为正，而猎物视角的系数不显著，这意味着雌鹿确实使用了距离公共道路较远的区域以及郊区土地覆盖比例较高的区域，这种选择与幼鹿被捕杀地点的选择强度相似（详见附录S1中的详细讨论和图形表示）。如果雌鹿在景观视角下认为某些栖息地对幼鹿来说风险较高，那么这些区域可能会有更多的幼鹿被捕杀。雌鹿可能选择了距离公共道路较远的区域，因为它们在权衡幼鹿被捕杀的风险与车辆碰撞的风险。对于成年白尾鹿来说，车辆碰撞造成的死亡人数比郊狼或山猫的捕杀更多（Grovenburg等人，2011；Kilgo等人，2016；Nixon等人，2001），因此雌鹿可能认为这种选择可以最小化生存和繁殖之间的权衡，从而导致幼鹿被捕杀的风险增加。雌鹿可能选择了郊区区域，因为这些区域有更多的食物资源，如观赏植物、鸟食器和草坪（Grund等人，2002；Kilpatrick & Spohr，2000；Walter等人，2011）。此外，雌鹿可能错误地认为这些郊区区域更安全，因为“人类屏障”效应使得捕食者更倾向于避开有人类存在的区域（Berger，2007；Muhly等人，2011；但参见Gallo等人，2019）。然而，这些郊区区域也可能成为奔跑型和伏击型捕食者的容易狩猎的目标。Edge等人（2023）发现，随着早期演替土地的增加，幼鹿被捕杀的风险也增加了，这可能是由于捕食者针对这些区域有限的幼鹿掩护。郊区栖息地中有限的掩护可能起到了类似的作用；如果发生追逐，捕食者可能更容易捕捉到幼鹿，因为这些区域的开阔性和有限的掩护使得它们更容易逃脱。我们注意到，雌鹿从景观视角选择风险较高的幼鹿栖息地的结果也可能是因为那些从未有过幼鹿或在季节早期失去幼鹿的雌鹿选择了这些区域，但我们认为这不是一个主要的驱动因素，因为成年鹿的怀孕率很高，通常会产下多个幼崽，而且幼崽的存活率也较高（见下文关于幼崽存活率的讨论）。总体而言，很难预测鹿应该如何或是否应该根据捕食者的不同捕猎方式以及局部数量的差异来调整它们的空间行为。此外，也很难确定我们研究中观察到的山猫和郊狼之间的死亡率差异是否表明鹿成功避开了某种特定的捕食者，还是由于样本量较小导致的偏差。最后，由于我们不知道被追踪的雌鹿的繁殖状态，我们无法确定雌鹿是否在调整它们的资源选择以应对风险较高的幼鹿栖息地。通过研究有幼鹿的雌鹿与没有幼鹿的雌鹿之间的资源选择策略差异，并考虑捕食者的捕猎策略和数量，未来的研究可以揭示幼鹿风险是由捕食者效率、雌鹿的选择及其相关的繁殖状态共同驱动的。我们发现，捕食者并没有选择那些相对于景观视角幼鹿被捕杀风险较高的区域；相反，捕食者在这些区域捕杀幼鹿的成功率更高（即效率更高）。与此一致的是，Gorman（2022）发现，尽管幼鹿是一种高质量、时间上脉冲性的资源，但在产仔季节，山猫和郊狼对雌鹿使用的区域（以及可能也是幼鹿使用的区域）的选择总体较弱。幼鹿在出生后的最初几周内行动缓慢，这使它们特别容易受到捕食者的攻击。我们认为，捕食者在距离公共道路较远的区域可能更有效地捕杀幼鹿，因为它们可能利用了较小、交通较少、由私人维护的道路和小径（Dickie等人，2020；Ellington等人，2020；Gese等人，2013）。伊利诺伊州的公共道路空间层没有包括私人拥有的道路——这些私人道路主要位于一个大学拥有的户外教育中心内，该中心占据了研究区域的大部分——或者研究区域内分布的小径。鉴于捕食者对道路的反应因道路的大小和交通流量而异（Dickie等人，2020；Ellington等人，2020；Popescu等人，2021），我们认为研究中的动物也会有类似的行为，但由于分析中没有包括距离私人道路和小径的距离，我们无法确定这一点。除了捕食者的效率外，相对于景观视角，幼鹿被捕杀风险增加也可能是因为雌鹿选择了距离公共道路较远的区域以及郊区土地覆盖比例较高。由于景观视角的系数为正，而猎物视角的系数不显著，这意味着雌鹿确实使用了距离公共道路较远的区域以及郊区土地覆盖比例较高的区域，这种选择与幼鹿被捕杀地点的选择强度相似（详见附录S1中的详细讨论和图形表示）。如果雌鹿在景观视角下认为某些栖息地对幼鹿来说风险较高，那么这些区域可能会有更多的幼鹿被捕杀。雌鹿可能选择了距离公共道路较远的区域，因为它们在权衡幼鹿被捕杀的风险与车辆碰撞的风险。对于成年白尾鹿来说，车辆碰撞造成的死亡人数比郊狼或山猫的捕杀更多（Grovenburg等人，2011；Kilgo等人，2016；Nixon等人，2001），因此雌鹿可能认为这种选择可以减少生存和繁殖之间的权衡，从而导致幼鹿被捕杀的风险增加。雌鹿可能选择了郊区区域，因为这些区域有更多的食物资源，如观赏植物、鸟食器和草坪（Grund等人，2002；Kilpatrick & Spohr，2000；Walter等人，2011）。此外，雌鹿可能错误地认为这些郊区区域更安全，因为“人类屏障”效应使得捕食者更倾向于避开有人类存在的区域（Berger，2007；Muhly等人，2011；但参见Gallo等人，2019）。然而，这些郊区区域也可能成为奔跑型和伏击型捕食者的容易狩猎的目标。Edge等人（2023）发现，随着早期演替土地的增加，幼鹿被捕杀的风险也增加了，这可能是由于捕食者针对这些区域有限的幼鹿掩护。郊区栖息地中有限的掩护也可能起到类似的作用；如果发生追逐，捕食者可能更容易捕捉到幼鹿，因为这些区域的开阔性和有限的掩护使得它们更容易逃脱。我们注意到，雌鹿从景观视角选择风险较高的幼鹿栖息地的结果也可能是因为那些从未有过幼鹿或在季节早期失去幼鹿的雌鹿选择了这些区域，但我们认为这不是一个主要的驱动因素，因为成年鹿的怀孕率很高，通常会产下多个幼崽。总体而言，很难预测鹿应该如何或是否应该根据捕食者的不同捕猎方式和潜在的数量差异来调整它们的空间行为。此外，也很难确定我们研究中观察到的山猫和郊狼之间的死亡率差异是否表明鹿成功避开了某种特定的捕食者，还是由于样本量较小造成的偏差。最后，由于我们不知道被追踪的雌鹿的繁殖状态，我们无法确定雌鹿是否在调整它们的资源选择以应对风险较高的幼鹿栖息地。通过研究有幼鹿的雌鹿与没有幼鹿的雌鹿之间的资源选择策略差异，并考虑捕食者的捕猎策略和数量，未来的研究可以揭示幼鹿风险是由捕食者效率、雌鹿的选择及其相关的繁殖状态共同驱动的。我们发现，相对于景观视角，幼鹿的存活率相对较高（即佩戴项圈的幼鹿存活数除以所有佩戴项圈的幼鹿总数，跨年份汇总），为0.69，而全国范围内白尾幼鹿存活率的元分析估计值为0.414±0.062（每增加10%的农业面积，幼鹿存活率增加0.040±0.014；Gingery等人，2018）。我们认为这种较高的存活率可能部分是因为雌鹿没有选择风险最高的幼鹿栖息地。支持这一观点的是，在与景观可用性相关的五个协变量中，有三个协变量显示幼鹿相对于雌鹿的使用情况（农作物、森林-农作物边缘、其他）被捕杀的风险更高（见图2）。由于景观视角和猎物视角的系数为正，这意味着雌鹿要么没有选择要么避开了与景观可用性相关的风险较高的区域（见附录S1）。农田和牧场通常位于比森林更肥沃的土壤上，这可以通过提供高质量的食物来补充哺乳期雌鹿的饮食（Hewitt，2011；Mautz，1978；Shaw等人，2010）。然而，雌鹿可能意识到这些区域幼鹿被捕杀的风险较高，因此可能会减少对农业用地的使用，并将时间转移到其他更安全的区域（例如，树冠覆盖率较高的区域）。自Lima和Dill（1990）的综述以来，无数研究试图通过从景观视角评估捕食风险来更好地理解动物一生中的捕食风险及其如何随具体环境而变化。这些研究使用了不同的方法来研究实际的空间风险，并涵盖了多种分类单元（例如，哺乳动物：Hebblewhite等人，2009；Rayl等人，2018；Thaker等人，2011；爬行动物：Hansen等人，2019；Sato等人，2014；鱼类：Biro等人，2003；Swain等人，2015；鸟类：Rodríguez等人，2001；Carrascal & Alonso，2006）和环境梯度（例如，美国乔治亚州的森林：Edge等人，2023；美国伊利诺伊州的森林：Rohm等人，2007；美国宾夕法尼亚州的森林和农业：Vreeland等人，2004；美国南达科他州的草原和平原：Grovenburg等人，2012）。这些研究和其他许多研究往往关注“哪些景观对某些猎物物种来说风险最高？”的问题；然而，仅依赖景观视角可能无法捕捉到猎物和捕食者对风险和奖励评估的复杂性。通过从景观、猎物和捕食者的角度考虑捕食风险，我们能够确定相对于景观可用性幼鹿被捕杀风险增加的一些驱动因素，以及猎物如何根据它们使用的栖息地来应对捕食风险。我们认为，采用多视角框架也有助于解释为什么不同的风险空间模式会因地理位置而存在差异。例如，关于幼崽存活率的单项研究往往发现存活率与栖息地特征之间存在变化甚至矛盾的关系，这可能是由于特定地点的差异影响了幼崽的死亡率，以及评估存活率和栖息地的空间尺度不同所致（Pettoreli等人，2005年；Shuman等人，2017年；详见Gingery等人，2018年的讨论）。这种不一致性也可能是因为许多研究仅考虑了景观视角，而没有考虑到猎物必须权衡的实际风险与安全之间的平衡。为了更好地理解影响捕食风险变化的因素，有必要将实际的空间风险（即景观视角）与捕食者和猎物对空间风险的反应分开来考虑，即观察捕食者和猎物在哪些栖息地中停留的时间更长。通过采用多视角框架，我们能够区分出一些影响空间风险的因素，并更好地理解捕食者-猎物空间博弈背后的相互作用。

作者贡献：
Guillaume Bastille-Rousseau、Peter E. Schlichting和Daniel J. Skinner提出了研究思路并设计了研究方法。Abigail M. Weber、Nicole T. Gorman、Michael E. Egan和Michael W. Eichholz负责数据收集工作。Abigail M. Weber负责数据分析。Abigail M. Weber和Guillaume Bastille-Rousseau共同撰写了手稿。所有作者都对草稿进行了重要贡献，并最终批准了论文的发表。

致谢：
本研究得到了伊利诺伊州自然资源部（W87R44–46项目）的支持。我们感谢南伊利诺伊大学“Touch of Nature”户外教育中心、伊利诺伊州自然资源部、美国陆军工程兵团以及多位私人土地所有者提供的野外研究场地。同时，我们也感谢空间野生动物生态实验室和各野外工作团队为这项研究的顺利进行所提供的帮助。最后，我们要感谢那些匿名审稿人的宝贵意见，他们的反馈使手稿更加清晰。

利益冲突声明：
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明：
代码（Weber & Bastille-Rousseau, 2026a）可在Zenodo上获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.18962791。数据（Weber & Bastille-Rousseau, 2026b）也可在Zenodo上获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.18147653。符合条件的研究人员可以通过联系南伊利诺伊大学野生动物可持续性研究中心的Guillaume Bastille-Rousseau（电子邮件：[e-mail]）来获取山猫、郊狼和白尾雌鹿的GPS位置数据。