《Euphytica》：Effectiveness of common bean fly (Ophiomyia spp.) control methods: a meta–analysis with implications for resistance breeding
菜豆蝇（Ophiomyia spp.）是普通菜豆（Phaseolus vulgaris L.）最具破坏性的田间害虫之一，尤其在东非和南部非洲地区。多项研究推荐了多种菜豆蝇防治方法。然而，管理措施的有效性及其对粮食产量的影响尚不完全清楚，难以为以寄主植物抗性为主导的害虫综合治理提供优先排序和指导。研究人员开展了一项涉及18项菜豆蝇防治研究的荟萃分析。各防治方法的效应值（ES）从小（0.19）到大（1.38）不等。化学防治和综合防治方法的ES值最高，分别为1.21和1.38，但95%置信区间较宽；而遗传防治的ES较低（0.19），表明当前育种材料中抗菜豆蝇品系的比例较低。元数据表明各防治方法的效果存在差异，且寄主抗性育种尚未扩大规模以有效控制菜豆蝇并有效提高粮食产量。目前尚无研究基于候选普通菜豆基因型的谷物产量来报告生物防治对抗菜豆蝇的有效性。总体而言，遗传防治方法的ES（0.19）产生的效应相对较小，其置信区间（?0.8至0.56）与零效应线重叠。这表明现有基因库中菜豆蝇抗性水平仍然较低，导致产量潜力低，需要协同育种努力。
**引言**
普通菜豆（Phaseolus vulgaris L., 2n = 2x = 22）是非洲、拉丁美洲和加勒比地区超过5亿人口获取植物蛋白的经济来源（Corte and Blair 2013）。2022年，全球约3310万公顷耕地种植了约2830万吨菜豆（FAO 2022）。干菜豆是宝贵的蛋白质（16–33%）、维生素（如硫胺素、核黄素、烟酸、维生素B
6和叶酸）、膳食纤维（14–19%）、矿物质（钙、铁、铜、锌、磷、钾和镁）以及游离不饱和脂肪酸来源（Moreno et al. 1993）。因此，普通菜豆消费可战略性地应对非洲普遍存在的营养不良和隐性饥饿挑战（Taba-Morales et al. 2020）。干菜豆是非洲小农户的现金收入来源，他们将40%的产品在国内和区域市场交易（Larochelle et al. 2015）。该作物适于间作系统，并通过生物固氮作用提高土壤肥力。这些特性使普通菜豆成为东非和南部非洲（ESA）的首选作物。
普通菜豆全球平均生产力为776 kg/ha（FAO 2020），但在东非和南部非洲，由于多种限制因素影响其潜在产量和经济效益，生产和生产力较低（< 600 kg/ha）（Beebe et al. 2011）。关键挑战包括：昆虫害虫和病害、干旱、低产品种以及较差的作物管理实践（Katungi et al. 2009）。面对这些生产力挑战，国家和国际育种计划致力于开发能够耐受生物和非生物胁迫的改良菜豆品种。
在主要害虫中，菜豆蝇是豇豆、绿豆和大豆等豆科作物的有害害虫（Abate and Ampofo 1996）。Ophiomyia phaseoli、O. spencerella和O. centrosematis是最具破坏性的菜豆蝇种类（Talekar 1992）。菜豆蝇的发生率和严重度受多种条件影响，包括气候条件（如降雨和温度）、土壤条件（如土壤肥力和土壤水分）以及农艺条件（如杂草控制、种植密度和作物残茬）（Ampofo and Massomo 1998）。成虫菜豆蝇在植株单叶期造成的危害最大（Kapeya et al. 2005）。该害虫的经济重要性即使在低密度下也十分显著，可导致作物绝收（Edwards and Singh 2006）。菜豆蝇造成的产量损失记录不足，据报道在普通豆和主要豆科作物上变化范围为10–100%（Kapeya et al. 2005）。不同菜豆蝇种类具有不同的生态偏好：O. spencerella偏好中高海拔、高降雨地区；O. centrosematis偏好低海拔地区；而O. phaseoli分布于所有环境条件下（Songa and Ampofo 1999）。
**菜豆蝇防治方法及现有研究**
多项研究推荐了多种菜豆蝇防治方法，包括：文化措施、作物保护化学品、生物防治剂、抗性品种利用以及综合管理。小农户采用的文化措施包括：适时播种、高密度种植、间作、轮作、覆盖和垄作（Letourneau 1994; Songa and Ampofo 1999; Kapeya et al. 2005）。然而，文化措施劳动强度大，尚未广泛应用。杀虫剂如二嗪农、福美双和呋喃丹用于种子处理，据报道可有效控制菜豆蝇侵害并提高谷物产量（Mengesha et al. 2022）。但农药对资源贫乏的农民而言负担不起（Ssekandi et al. 2016; Kapeya et al. 2005）。此外，农药使用还面临诸多挑战，包括农药抗性、对有益昆虫的非选择性伤害以及环境污染（Nderitu et al. 1991; Oesterlund et al. 2014）。
利用Ophiomyia spp.天敌的生物防治虽显示出前景（Talekar 1992），但尚无研究基于普通菜豆基因型的谷物产量响应来报告生物防治对菜豆蝇的效力。捕食者或寄生性天敌用于菜豆蝇防治的潜力受限，因为菜豆蝇的卵、幼虫和蛹在菜豆植株茎内发育。O. phaseoli幼虫在皮层取食和化蛹，通常靠近根部连接处。蛹常见于表皮膜下，这限制了天敌的影响（Talekar 1992）。
利用抗菜豆蝇品种是最佳替代方案，因其安全、环境友好，且在小农生产系统下经济可行。抗性品种能够从害虫损伤中恢复，或阻碍产卵、发育、生长或繁殖（Ojwang et al. 2010）。
**抗性育种的历史与现状**
寻找抗菜豆蝇的持久抗性源始于20世纪40年代初（Moutia 1944）。然而，抗性育种进展缓慢，仅鉴定出有限的遗传变异来源。此外，目前全球针对菜豆蝇的抗性育种项目有限（Nkhata et al. 2018）。国际热带农业中心（CIAT）选育的小粒型育种系A55和A429已表现出对菜豆蝇的抗性（Kornegay and Cardona 1991）。随后在马拉维进行的试验证实了其抗性（Nkhata et al. 2021）。一些抗性品种已在肯尼亚发布（Kiptoo et al. 2016）。但农民并未广泛种植这些品种，因为它们缺乏其他受农民和市场欢迎的优良性状（如低谷物产量、小粒型）（Kiptoo et al. 2016）。因此，优先开发具有农民偏好性状的抗菜豆蝇品种对于需求导向的豆类育种计划至关重要。
作物保护化学品、文化措施和生物防治剂与高产品抗性品种的结合使用，可有效管理菜豆蝇侵害并优化菜豆产量（Kapeya et al. 2005; Kimutai 2015; Kato et al. 2021）。尚无研究比较多种防治方法的效力及其对谷物产量（GY）的影响，以优先排序和指导害虫综合治理，尤其是抗性项目。鉴于此背景，本研究旨在对各类菜豆蝇防治方法进行荟萃分析，并为其综合害虫管理和品种开发提供比较分析。
**材料与方法**
**文献检索**
荟萃分析使用了1990年3月至2021年4月发表的研究，这些研究评估了菜豆蝇（Ophiomyia spp.）的不同管理措施。研究考虑了非洲所有菜豆蝇构成重大问题的出版物，不限于特定地理区域。主要纳入标准仅为评估菜豆蝇防治方法的研究。检索限定于普通菜豆、大豆、豇豆和绿豆，不限定研究时期。通过Google Scholar、Web of Science和Scopus进行同行评审文献检索，使用检索式[“Ophiomyia species” OR "bean stem maggot" OR "bean fly" AND "Phaseolus vulgaris" OR "common bean"]。确定研究后，审阅参考文献以识别其他相关研究。文章导入EndNote（版本21）进行进一步筛选，去除重复文献，随后筛选相关研究。
**筛选与纳入标准**
检索后使用DistillerSR Evidence Partners进行筛选，基于以下标准：按标题和摘要筛选相关研究；检查全文以确保符合纳入标准。所有文章下载进行全文筛选。纳入数据库的标准包括：非综述性文献；以英文发表；包含原始结果；报告谷物产量和菜豆蝇参数；包含对照处理；全文可获取。最终18项研究（14篇发表于同行评审期刊，4篇为技术报告）共204个观测值，全部在非洲进行，包括肯尼亚、埃塞俄比亚、坦桑尼亚、马拉维和卢旺达。
**数据提取**
从文章中提取的数据包括：蛹数、幼虫数、植株死亡率、菜豆蝇损伤程度和谷物产量等。所有研究报告的GY标准化为kg/ha。同一实验的多个处理视为不同研究，作为独立样本纳入分析。将单个研究的多个观测值视为独立样本可增加荟萃分析的统计效力（Lajeunesse and Forbes 2003）。
**数据分析**
使用Jeffrey's Amazing Statistics Program（JASP）计算所有研究变量的描述性统计量（样本数、最小值、最大值、中位数、均值、标准误、标准差、峰度、偏度、范围和变异系数）。使用Cohen's d公式计算每种防治方法的平均效应值：d =（实验组均值 - 对照组均值）/平均标准差。平均标准差从对照组和实验组的个体数据在Excel中计算。通过百分比差异公式支持荟萃分析：百分比差异 = [（Vf - Vi）/Vi] × 100，其中Vf为处理均值，Vi为对照均值。
计算多种统计检验以评估荟萃分析中抽样研究的异质性。Cochran Q检验（Q
total）用于估计总检验和残差异质性检验。总检验确定效应值为零的零假设，而残差异质性测量所有研究效应值相等的零假设。Tau平方（τ
2）检验测量研究间效应值的显著变异。I
2统计量测量真实异质性值（非由抽样误差引起）。H
2检验计算研究间方差，基于观测和预期的Cochran Q检验，H
2值≥1，1表示研究间同质性，大于1表示异质性（JASPTeam 2020）。
JASP中使用的统计模型为随机效应模型（REM），用于估计平均效应值。通过森林图比较菜豆蝇防治方法对谷物产量的效应值，该图基于效应值和效应值标准误，使用JASP 0.18.3版本计算。森林图以图形方式总结每项研究的ES和95% CI，并提供跨研究的总ES和95% CI估计。漏斗图推断发表偏倚，研究间无偏倚显示围绕固定效应值估计的对称分布，因为抽样误差是随机的。漏斗图附以漏斗图不对称性的"秩相关检验"。
**结果**
**检索结果、文章筛选和纳入标准**
去除重复后，初始数据集包含961项研究。基于标题、摘要和全文筛选，最终204个观测值来自18项符合纳入标准的研究。研究全部在东非和南部非洲进行，肯尼亚来源最多（50%），依次为埃塞俄比亚（17%）、坦桑尼亚（17%）、马拉维（11%）和卢旺达（5%）。
**菜豆蝇侵害下的作物生产力**
**不同菜豆蝇防治方法下的普通菜豆谷物产量**
所有防治方法GY的偏度和峰度值均在?0.5至?1.7范围内。GY的变异系数（%）在46%至129%之间。遗传和化学防治方法的变异较小（CV%分别为46–77%和68–78%），而综合防治的CV值较高（86–129%）。综合防治的上下置信区间分别为322.39和788.10，与化学、文化和遗传防治方法的置信区间存在显著差异，无重叠。
在所综述研究中，化学防治方法的平均谷物产量最高（1384.13 kg/ha），其次是遗传管理方法（988.31 kg/ha）和文化防治方法（774.00 kg/ha），综合管理产量最低（555.50 kg/ha）。
基于组合研究总体效应值的Wald统计量显著（Z = 6.671; p < 0.05），表明有强有力证据拒绝荟萃分析模型中截距等于零的零假设。截距在影响菜豆蝇存在与谷物产量之间的关系中起关键作用。异质性方差值为0.19，异质性检验为71.5%，表明防治方法间存在过度方差。
**效应值与置信区间分析**
森林图显示了用于确定组合效应值的平均加权效应值（ES）和95%置信区间（CI）。菜豆蝇防治的总体效应显著正向影响菜豆谷物产量（ES = 0.68），95% CI为0.15至1.21。综合防治产生最大效应值（ES = 1.30），95% CI为0.30至2.47；化学防治ES为1.21，CI为0.49至1.93；文化防治ES为0.47，CI为0.07–0.87；遗传防治方法效应值最低（0.2），95% CI为?0.18至0.56。因此，除遗传防治方法外，所有方法均显示统计学显著效应，因为其CI不重叠零；而遗传防治方法的结果表明处理组与对照组相比无显著改善。
漏斗图显示观测ES围绕垂直轴对称分布。Kendall检验显示研究中谷物产量差异不显著（p = 0.33），表明分布对称，检测到非显著偏倚。
**讨论**
**谷物产量变异与发表偏倚**
通过偏度和峰度值总结普通菜豆的GY，所有防治方法值均落在?0.5和1.7范围内。Kendall检验显示谷物产量值间无显著差异，表明当前荟萃分析中研究间谷物产量分布无不对称性证据。然而，不能排除发表偏倚，这可能源于多项研究中多个处理使用相同对照检查，导致部分数据同质性。偏倚影响应最小化，因为不符合纳入标准的研究已被排除。本研究中，无任何生物防治研究符合纳入标准，因其未包含与农民、育种者和种子生产者相关的GY数据。
**异质性评估**
Q
total统计量显著的p值支持异质性的存在，并通过三个异质性统计量进行量化。预期存在异质性，因为使用的实验方法比临床研究更加多样化和非标准化。H
2值为3.5表示异质性。Q
total的显著p值（0.01）表明防治方法的效力存在显著差异。这些发现可用于选择最有效的菜豆蝇防治方法、促进综合方法的采用，并指导未来菜豆蝇管理的研究和实践。此外，本研究中残差异质性（H
2）检验显著，与使用的随机效应模型一致。τ
2和I
2值显示研究间存在过度方差，支持使用随机效应模型。
**菜豆蝇侵害下的作物生产力**
变异系数（CV%）测量不同菜豆蝇防治方法研究间GY的相对变异性。普通菜豆产量的CV%在45.9%至129%之间变化。这些发现表明，采用不同防治方法的研究间GY变化相当大。值得注意的是，遗传和化学防治方法的GY相对变异较低，而综合防治的变异最高。
综合试验中观察到GY的最高变异性（129%），表明多种防治方法的联合使用可能导致更变异的结果。虽然综合试验记录了最低的平均产量（555.250 kg/ha），但化学防治方法产生了最高的平均产量（1384.125 kg/ha），其次是文化和遗传方法。本研究揭示化学保护是有效的，农民可以使用二嗪农以及福美双+呋喃丹等农药作为有效控制和优化GY的替代方案。然而，为减少对化学防治的依赖，需要培育具有菜豆蝇抗性、理想农艺性状和市场偏好属性的普通菜豆品种，这是一种经济且环境友好的方法。
**基于Cohen参数的 comparative分析**
根据Cohen（1988）的基准，不同防治方法的效应值范围为0.19至1.38。此外，使用点估计周围的置信区间来确定测量精度以及该精度如何影响得出的结论。 Ensure信息准确全面呈现的能力至关重要。
综合防治对菜豆蝇管理最有效（效应值：1.3，95% CI：0.30–2.47），其次是化学防治（1.21，CI：0.49–1.93）和文化措施（0.47，CI：0.07–0.87）。相比之下，遗传防治方法表现出最低效应值（0.2，CI：?0.18至0.56），表明非显著效应，因为CI包含零。这证实了先前菜豆蝇抗性总体水平低至中度的发现。因此，理解控制目标性状遗传方式对于作物改良很重要，因其有助于制定作物改良的育种策略。荟萃分析中的遗传策略依赖于传统表型选择，使用地方品种、育种系和当地适应的菜豆品种。虽然抗性遗传方式表明其为多基因控制，涉及主效基因和微效基因。因此，可探索包括系谱法、单粒传法、回交和轮回选择等育种方案，以利用加性和非加性基因进行菜豆蝇抗性育种和高产普通菜豆基因型选育。虽然常规育种仍然重要，但季节变化和环境条件可能导致菜豆蝇抗性筛选中的假阳性，在这种情况下，基因组选择和标记辅助育种等先进选择方法在提高效率、加速育种和改善抗性品种持久性方面非常有用。因此，应通过利用新型遗传资源、高通量筛选方法、遗传和基因组分析以及育种策略，协同开展菜豆蝇抗性育种。
理解研究中推断强度对于确保信息准确全面呈现至关重要。例如，化学和综合方法呈现最高ES值分别为1.21和1.38。然而，其宽CI提示在得出大效应显著的结论时需谨慎，而小效应也可能有意义。遗传防治的ES为0.19，影响相对较小，其CI（?0.8和0.56）与零效应线重叠，突显其非显著性。这意味着随时间推移，渐进的小变化可能产生相当大的累积影响，即使初始影响似乎很小。
遗传防治的小效应值可能表明基因库中菜豆蝇抗性水平低，指示低产量潜力。因此，需要持续研究和开发具有高水平抗性和产量增益的改良菜豆遗传资源。尽管ES 1.38的95% CI上下限0.49和1.93较宽，综合管理使菜豆产量显著提高了86.3%，突显其在最大化生产力方面的有效性。
基于这些发现，未来研究可集中于提高已鉴定抗性品种的谷物产量，并选择对该害虫具有高耐受性的基因型。遗传防治的ES（0.19）低于平均处理效应0.68，表明可用基因库中菜豆蝇抗性水平仍然较低，指示低产量潜力。菜豆蝇试验中生产力降低的部分原因在于在胁迫条件下进行测试以实现高侵染水平。这与某些抗性品种虽已识别并提供给农民，但未能被采纳并对生计粮食生产产生显著影响的观察一致。此外，遗传防治方法的小效应值可归因于抗性水平仍然较低以及现有品种产量潜力低的事实。育种材料应具有高耐受性水平才能获得良好产量。尽管已有进展，仍需鉴定更多具有菜豆蝇抗性和理想农艺性状的育种系。
**菜豆蝇筛选数据收集方案的不一致**
本研究识别了菜豆蝇参数数据收集的不一致性，强调了制定标准数据收集方案以指导未来研究方法并确保数据解释一致性的必要性。这通过不同作者评估各菜豆蝇防治方法效力的方式差异得到证明。例如，据报道谷物产量与菜豆蝇损伤严重度、蛹数和植株死亡率呈负相关。这表明高植株死亡率将导致单位面积植株数量减少，从而导致低产。严重受损植株无法产生最佳荚果，因此产量低。严重受损植株表现出结荚减少，突显在评估害虫抗性时准确量化菜豆蝇损伤严重度的重要性。鉴于菜豆蝇最常见的抗性机制是对茎损伤的耐受性，将此理解纳入育种计划将改善在菜豆蝇压力下保持产量的基因型选择，从而提高抗性育种策略的效率和影响。在此背景下，识别的空白是缺乏评价豆科作物菜豆蝇的标准方案。
**结论**
本研究调查了管理措施的有效性及其对普通菜豆谷物产量的影响。荟萃分析显示，化学和综合研究"效力较低"，提供了关于菜豆侵害下普通菜豆谷物产量的信息较少。然而，这些代表了非洲地区所有可用的原始试验，该地区菜豆蝇是主要限制因素。数据集涵盖多种环境和管理措施，提供了目前最全面的综合，结果帮助识别了菜豆蝇防治方法的一般趋势。元数据表明防治方法的效果存在变异。综合防治方法结合文化措施和寄主植物抗性，对菜豆蝇管理最有效，具有最高效应值；化学防治对即时害虫抑制仍然有效，但受限于农药抗性、对有益昆虫的非选择性伤害和环境污染等多重挑战。尽管ES较小，遗传防治方法对可持续长期管理仍然重要。遗传防治方法的小而非显著效应值反映了当前可用抗性源的局限性以及对传统表型选择方法的依赖。未来研究应因此侧重于通过利用多样化种质拓宽遗传基础，同时通过整合传统方法和包括标记辅助选择和基因组选择在内的先进选择方法来提高育种效率。这种综合育种策略有望改善普通菜豆中菜豆蝇抗性的有效性和持久性。
