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海绵动物（Porifera）的性别决定仍是早期后生动物生物学中了解最少的方面之一，尽管该群体具有关键的系统发育位置。海绵在性系统方面表现出非凡的多样性——从稳定的雌雄异体（gonochorism）到顺序性雌雄同体（sequential hermaphrodit
海绵动物（Porifera）的性别决定仍是早期后生动物生物学中了解最少的方面之一，尽管该群体具有关键的系统发育位置。海绵在性系统方面表现出非凡的多样性——从稳定的雌雄异体（gonochorism）到顺序性雌雄同体（sequential hermaphroditism）和性逆转（sex reversal）——但缺乏形态二态性和任何离散的性腺结构，模糊了性别决定与配子发生（gametogenesis）之间的界限。在此，研究人员综合了当前关于海绵性系统、环境和遗传对性命运的影响以及性系统进化起源的知识。环境调节的证据很充分，特别是温度驱动的性别比例变化和生殖时间，但环境性别决定（environmental sex determination, ESD）尚未得到因果证据的支持。相反，后生动物性别决定通路中保守的分子组分，如fem-1和Dmrt基因，存在于多个海绵谱系中，尽管它们的功能作用仍未明确。研究人员还评估了微生物共生体通过缓冲配子发生的能量消耗来参与性分配的假说。总体而言，海绵表现出一个进化上不稳定的系统，其中性命运可能源自保守遗传模块、环境线索和生理限制的相互作用。阐明这些机制对于理解后生动物性别决定的起源以及预测环境变化下的生殖恢复力至关重要。
**1 引言**
性别是一个古老的生物学特征，通过促进异型杂交和维持遗传多样性赋予进化优势。有性生殖被认为是后生动物的祖先状态，涉及性别决定（sex determination）、性分化（sexual differentiation）和配子成熟（gamete maturation）的协调过程。最常见的稳定性系统包括雌雄异体（gonochorism，即雌雄分离）和同时性雌雄同体（simultaneous hermaphroditism）。性别决定可由遗传因素（基因型性别决定，genotypic sex determination, GSD）、环境因素（环境性别决定，environmental sex determination, ESD）或两者混合的系统驱动，在分子、染色体和发育通路中表现出显著多样性。由于存在多种调控方式，且植物和动物都经历了从原始雌雄同体到雌雄异体的多次转变，性别决定机制的进化是发育生物学和进化遗传学的重要课题。海绵动物（Porifera）可能为其他动物的姐妹群，其性别决定系统的进化可为理解性分化的起源提供宝贵窗口。模式生物的性别决定系统可能造成误导印象，即分子机制由少数明确触发电组成。然而，对近缘两侧对称动物和更多非模式无脊椎动物的研究表明，这些机制高度多样，主要触发器（如性染色体、主性别决定基因或环境线索）在相关类群间快速进化。尽管如此，少数保守的基因家族和模块——常参与下游性分化通路——被反复征用为主调节因子，如DMRT基因家族、Fem基因等。在海绵中，性别决定的机制仍知之甚少，尽管其关键系统发育位置。本综述综合了海绵性系统和生殖策略的现有知识，强调机制多样性以及缺乏典型遗传或环境控制的证据。
**2 海绵的性二态性**
性二态性——即雌雄之间可见的形态差异——在海绵中不存在。虽然大多数两侧对称动物和某些非两侧对称后生动物（如刺胞动物）存在性二态性，但海绵缺乏性腺甚至产生配子的特定区域，导致两性之间组织构造基本一致。海绵配子在整个中胶层（mesohyl）内产生，通常由原细胞（archaeocytes）和/或领细胞（choanocytes）转化为卵母细胞和精子。在生殖期间，从迁移的全能细胞（即领细胞和原细胞）间质发育的配子阻止了明显性结构的形成。这种内在形态一致性排除了任何外部识别性状态的可能性，需要组织学分析来可靠区分雄性、雌性或雌雄同体。因此，对雌雄异体（gonochorism）的评估和性逆转（sex reversal）的报告仍因需要长期研究而变得困难。更广泛地说，缺乏明显的性二态性使得在该门中难以区分性别决定机制与配子发生和生殖过程。
**3 海绵的雌雄异体**
尽管缺乏形态性二态性，许多海绵物种被描述为雌雄异体，即单个生物体仅产生一种类型的配子（卵母细胞或精子）。这些类群中存在固定性别必然意味着存在性别决定机制，无论是基因型（如染色体或遗传线索）还是环境因素（如温度或季节性）。数十年的证据表明，雌雄异体在海绵多个谱系和生态背景下广泛存在且进化稳定。它已在热带、温带、深海和淡水代表种中报道，并存在于两个海绵纲（Homoscleromorpha和Demospongiae）及其26个目中。例如，在热带和浅水环境中，多种寻常海绵（demosponges）如加勒比海绵Hippospongia lachne、Spongia barbara等已记录了雌雄异体。温带和地中海栖息地中，Axinella damicornis、Raspaciona aculeata、Chondrosia reniformis等也显示雌雄异体。北极-北方和深海物种如Geodia barretti、Geodia hentscheli等同样表现出此性系统，尽管在极端栖息地中，雌雄同体被认为有利于克服种群隔离。淡水寻常海绵如Ephydatia fluviatilis也显示雌雄异体，表明该性系统延伸至许多海绵谱系和生态背景。此外，在完全雌雄同体的Homoscleromorpha纲中，Oscarella属的物种也发现了分离性别。总之，这些例子表明海绵中的雌雄异体是一种广泛存在的条件，并且很可能是某些海绵谱系的祖先生殖状态，其中必然包含一种尚未阐明的性别决定机制。
**4 海绵的雌雄同体和性逆转：性状况的不稳定性？**
除了雌雄异体，稳定的同时性雌雄同体是钙质海绵纲（Calcarea）、六放海绵纲（Hexactinellida）和大多数同骨海绵纲（Homoscleromorpha）的主要生殖模式，并在寻常海绵纲的大多数目中也有代表。但相反，许多海绵表现出显著的生殖可塑性。顺序性雌雄同体和性逆转已被多次报道，表明该门的性生殖策略是不稳定的，可根据生理或环境条件发生变化。在同一属内，共享栖息地的两种Haliclona物种表现出对比策略：一种严格雌雄异体，另一种则混合系统，包含雌雄同体和雌雄异体个体，表明相近物种中性命运调控的可塑性。在物种水平上，在原本雌雄异体的种群中偶尔观察到雌雄同体，反之亦然。这促使Simpson（1984）提出海绵的性别决定是一种不稳定的性状，由生理因素（如营养状态、激素水平或身体状况）调控，而非发育早期固定的基因型机制。虽然生理受遗传和环境因素影响，但Simpson的强调突出了海绵的高度可塑性，其中性命运可能动态响应线索。这一观点得到海绵门内更广泛可塑性模式的支持，包括生殖策略、形态变异和代谢调整。在具有混合性系统的物种中，性别决定也可能表现出相当大的可塑性以响应生理和环境条件。例如，Halichondria sp.的同一种群在某年严格雌雄异体，次年则主要为雌雄同体。类似地，Halichondria panicea在不同海域表现出不同策略。最具趣味的案例可能是Spongilla lacustris，这是一种雌雄异体物种，在从芽球（gemmules）孵化后发生性逆转。实验表明性逆转双向发生，但更频繁地从雌性转向雄性。然而，类似实验在四种淡水海绵中显示性别在生命周期中保持不变，且来自亲本芽球的海绵表现出与亲本相同的性别。这些不一致表明高度的性不稳定性，可能受生态和种群统计因素影响。固定与不稳定性状系统在相近物种中共存，强调海绵的性命运是灵活的、依赖环境的，可能由环境和生理线索相互作用决定，尽管遗传机制也不能排除。
**5 海绵祖先的性状况是什么？**
鉴于海绵的生殖和发育策略显著多样，推断雌雄异体是海绵的祖先特征还是在不同谱系中多次进化的特征引起了广泛兴趣。所有现存的六放海绵和钙质海绵以及大多数同骨海绵都是雌雄同体且卵胎生的，而寻常海绵表现出最大的变异性，包括许多雌雄异体物种。基于现有系统发育的祖先状态重建得出不确定的结果：在简约法下，雌雄同体通常被推断为海绵和所有动物的祖先状态，而最大似然分析（尤其是在单系海绵拓扑下）则不确定。此外，当考虑海绵或栉水母作为其余动物的姐妹群时，不同模型给出对比结果。这些对立结果反映了生殖数据采样的稀疏以及海绵关系的模糊性。现存谱系间的性系统在高分类水平上显示一定的系统发育结构。祖先状态重建表明雌雄同体最可能是整个海绵门的祖先状态。从这一祖先雌雄同体状态出发，在不同谱系中发生了多次独立向雌雄异体的转变，最显著的是在寻常海绵纲内（该纲的祖先状态被推断为雌雄异体）。相反，也发生了向雌雄同体的回转变，如Poecilosclerida目（虽然嵌套在寻常海绵纲内，但主要为雌雄同体）。这种系统发育模式表明海绵门中雌雄同体和雌雄异体之间存在多次独立转变，能够在不同生态条件下切换性状况。更广泛地说，这种不确定性和不稳定性反映了真核生物进化中的一个基本问题：祖先性状况是雌雄异体还是雌雄同体。Haag和Doty提出单细胞祖先的交配型可能产生了多细胞谱系的雌雄异体状况，将海绵中观察到的不确定性置于更广泛的进化连续体中。
**6 海绵的环境性别决定**
海绵生殖中反复出现的主题是生殖事件与环境变量紧密耦合。在雌雄异体物种中，配子释放通常高度同步，受多种线索影响，包括温度、月相、垂直颗粒通量、潮汐、水流、光周期、太阳辐射、降雨和叶绿素a浓度。在深海栖息地，Thenea abyssorum、Phakellia ventilabrum等物种的生殖周期与颗粒通量和食物可用性的季节变化同步，以在食物有限环境中最大化受精效率和幼虫存活。温度是海洋无脊椎动物中记录最充分的生化生理过程调节因子之一。在海绵中，海水温度被认为是最重要的因素之一，因为它触发多个内源过程。温度升高或降低与配子发生和幼虫释放的起始相关。虽然这些环境因素明显同步生殖时间和配子释放，但它们在初级性别决定中的潜在作用在很大程度上仍是推测的。在海绵中，这两个过程紧密交织：没有离散的性腺或早期形态学性别标记，因此性身份仅在配子发生进展且存在成熟配子时才可识别。这使得难以区分环境线索是影响初级性别决定（早期设定性命运）还是对配子成熟、活力或时机产生次要作用。唯一相对较强的相关性证据来自Oscarella tuberculata和O. lobularis。研究表明，在经历海水变暖的年份，最暖年份显示出性别比例向雄性优势转变。这可能是环境因素影响海绵性状况的最佳例子之一，但温度的影响可能不在性别决定本身，而是配子的活力。事实上，卵子发生通常能量消耗更高且对氧化和热应激更敏感，而精子发生影响较小。在应激条件下，卵子发生的差异热抑制可减少可育卵子产量或终止雌性配子发生，而精子发生相对不受影响。在海绵中，性别仅通过成熟配子的存在来识别，这导致生殖功能雌性减少，有效操作性别比例向雄性倾斜——即使基因型性别比例保持平衡。这种机制可能解释在较暖年份观察到的一些雄性偏向比例，但它可能反映了对应激的生理反应而非初级环境性别决定。生殖与环境条件的时间耦合对于海洋生态系统的种群稳定性至关重要。理解海绵中是否存在环境性别决定（ESD）因此对于阐明环境动态如何塑造生殖系统和种群恢复力至关重要。表观遗传机制被提出作为这种可塑性的潜在基础，允许在没有遗传变化的情况下快速切换性系统。尽管具体分子通路仍不明确，现有数据支持环境条件可以通过分子水平的调控修饰影响性别决定。性别比例的振荡模式和性逆转案例进一步强调了ESD的适应价值。在波动环境中，灵活的生殖系统使海绵能够根据当前条件调节资源分配和生殖时机。这种可塑性在具有显著季节或年际变化的生态系统中尤其有利。然而，海绵中的大多数证据仍是相关性的。很少有研究通过实验分离环境变量以建立外部线索与性别决定变化之间的因果联系。阐明这些机制需要结合实地观察、控制实验和分子分析的综合方法。
**7 海绵的基因型性别决定**
性别决定代表了发育系统漂移的一个案例，其中遗传机制随时间变化但产生的表型保守。分子研究表明，保守的调节基因作为主开关在性别决定中起作用，尽管激活这些开关的触发器在不同物种间差异很大。性别可由特定染色体因子（GSD）、环境因素（ESD）或两者共同决定。尽管分子解决方案具有多样性，性别决定基因具有几个共同特征：许多基因表现出性拮抗效应，通常编码转录因子，并与已保守的性别决定级联中的基因相关。然而，在脊椎动物中，新的主开关似乎被添加在调节层次顶端，而更保守的核心基因作用于下游。虽然环境因素明显调节海绵生殖，分子数据表明遗传成分可能在调控海绵性别决定中发挥基础作用。在两侧对称动物性别决定级联中反复被征用为主调节因子的几个基因家族已在海绵中鉴定，包括Dmrt家族成员和fem-1直系同源物。转录组和比较基因组分析揭示了这些基因在多个海绵物种中的存在，提出某些易被独立征用于性别决定的调节模块可能代表了祖先后生动物条件，先于主要谱系分歧和许多衍生GSD机制。然而，这些基因在海绵中的功能在很大程度上仍未被探索且高度推测。在寻常海绵Suberites domuncula中，鉴定出三个与有性生殖相关的标记基因，包括一个编码fem-1直系同源物的基因。它们在配子发生过程中的表达暗示了在性别决定中的潜在作用。此外，该物种中fem-1的表达似乎受温度调节，表明环境输入可能整合到调节网络中。总之，虽然这些基因可能属于祖先工具包，但仅凭其存在并不能证明纯基因型控制，需要进一步的功能研究来阐明它们在Porifera中的作用。Dmrt基因家族，特别是Dmrt1，在两侧对称动物的雄性性别分化中至关重要。Dmrt1直系同源物的检测仅限于同骨海绵纲（Homoscleromorpha）——海绵门内的一个关键早期分支谱系——具体在雌雄异体的Oscarella carmela和雌雄同体的Corticium candelabrum中。这种在早期分化群体中的存在表明Dmrt基因家族可能存在于祖先海绵基因组中，随后在其他纲中丢失、快速分化或由于采样有限而未被检测到。然而，Dmrt基因在海绵分类单元间的不均匀分布与它们在其他后生动物谱系中的普遍作用形成对比。这种不规则性表明，尽管遗传性别决定系统的元素存在，但它们可能在海绵中不构成通用机制。相反，性别决定可能源自保守分子模块之间的灵活相互作用。除fem-1和Dmrt1外，还鉴定出其他候选基因，如attractin和Sox转录因子。Sox基因家族在脊椎动物性别决定和配子发生中发挥基础作用。它们在谱系间的反复征用和功能重叠使它们成为性相关调节的进化热点，可能延伸到海绵，其中多个sox基因在几种Geodia spp.的配子发生过程中差异表达。跨所有海绵纲的比较转录组分析显示，后生动物中通常与种系决定相关的20个基因中有11个存在于海绵中。这种意外的遗传复杂性强调海绵拥有用于配子特化的显著分子工具包，与核心生殖路径深度保守的假说一致。此外，在海绵细胞中已鉴定出含有种系标记的nuage（生殖质），包括卵母细胞、晚期精原细胞以及更引人注目的全能原细胞。原细胞中nuage和相关种系标记的存在支持了这些干细胞作为种系前体的观点，表明海绵中性别决定和种系特化的遗传调节先于配子发生，并在多能细胞群体中发生。
**8 海绵中性别决定与配子发生之间模糊的界限**
性别决定是指引导生物体朝向雄性或雌性发展的早期遗传或环境信号，而性分化涵盖随后的产生不同性表型和器官的过程。相比之下，配子发生是生殖细胞经过有丝分裂和减数分裂形成功能配子（精子或卵母细胞）的保守细胞过程。在大多数后生动物中，这些过程在时间和功能上是不同的：性别决定先于性腺分化和配子形成。与性别决定不同，配子发生在动物类群中通常是保守的，反映了产生可育配子对于成功生殖的普遍重要性。性别决定相比配子发生的变异性在顺序性雌雄同体中清晰可见，其中根据环境线索切换性别的能力体现了性别决定机制的动态适应性。在这些系统中，配子发生本身是高度保守的，而决定生物体性命运的上游机制显示出更大的进化可塑性。在海绵中，缺乏离散的性腺结构或第二性特征使这种区分复杂化。唯一可观察到的性别差异在于产生的配子类型，使得难以确定雄性或雌性命运的承诺是在配子发生之前、期间还是作为其一部分发生。例如，在几种Geodia spp.的配子发生过程中，三个Sox基因在雌性和雄性个体中广泛表达，但不同旁系同源物表现出对比表达模式。这些基因是性别决定或分化的标志，还是配子发生过程的调节因子，仍未知。因此，我们在海绵中解释为“性别决定”的内容实际上可能代表嵌入配子发生过程中的调节阶段。这一假说源于本综述中累积的观察：缺乏离散性腺或早期形态学/遗传学性别标记、性身份仅通过成熟配子检测、种系标记存在于全能原细胞、克隆个体中的性逆转，以及非配子发生细胞类型中缺乏性二态性。与大多数两侧对称动物不同，其中性别决定通常是早期分开的过程并可能产生体细胞效应，海绵中缺乏体细胞性别差异可能表明性命运是在配子发生过程中调节的。这种重叠模糊了海绵中性别决定与配子发生之间的概念界限。海绵性系统中观察到的进化不稳定性进一步表明，性分配可能受配子发生通路的生理或环境调节，任何基因型贡献可能整合到这一调节框架中，而非作为刚性的早期决定因素。配子产生的保守细胞机制可能在减数分裂和种系分化水平上限制变异，而决定产生哪种配子类型的上游调控则保持灵活且依赖于环境。
**9 微生物组在海绵性别决定和生殖中的潜在作用**
性别决定传统上被认为受严格的遗传或环境控制。然而，新出现的证据表明，微生物组——与宿主相关的复杂细菌、古菌、病毒和真菌群落——可以通过调节激素和代谢通路影响宿主性分化甚至性别决定结果。在脊椎动物如硬骨鱼和啮齿动物中，研究已证明微生物调节关键内分泌功能，包括下丘脑-垂体-性腺轴和下丘脑-垂体-肾间轴，从而影响性类固醇如睾酮、雌二醇等的水平。在水生无脊椎动物中，微生物群组成的差异与性系统相关，暗示微生物参与性分化。海绵微生物学的最新进展强调共生微生物可能在海绵生殖生理中发挥重要作用。配子发生过程中微生物组成的变化表明微生物组动态整合到宿主的生殖周期中。在许多高微生物丰度（high microbial abundance, HMA）海绵中，微生物共生体提供必需营养物质和代谢物，帮助抵消配子生产的能量消耗，从而在营养受限条件下维持生殖输出。微生物代谢与宿主生殖之间的紧密耦合表明微生物关联不是被动的，而是可能主动调节配子发生过程。除营养外，微生物共生体可能对性分化施加更具体的影响。雌雄异体物种和雌雄同体物种之间已报道微生物群落结构的差异，前者常表现出HMA表型，后者倾向于低微生物丰度（low microbial abundance, LMA）。这种相关性暗示微生物联合体可能通过缓冲宿主对卵子发生和精子发生的代谢需求，促进海绵中能量消耗高的雌雄异体策略的进化和维持。在生殖期间，雄性海绵因领细胞室转化为精囊而过滤能力降低，雌性则必须维持富含卵黄的卵母细胞合成。由于雌雄异体海绵产生大量配子，与雌雄同体不同，营养通过过滤能力降低而更受损害。因此，共生体来源的营养物质可能代表一种适应机制，允许两性在摄食效率下降时维持生殖活力。来自其他后生动物的类似例子加强了这种可能性。在刺胞动物中，藻类共生体如Chlorella vulgaris通过补充宿主营养促进卵子发生。同样，在各种无脊椎动物中，内共生体如Wolbachia通过不同机制影响宿主性别比例。虽然这种直接操纵尚未在海绵中得到证明，但配子发生过程中细菌和古菌丰度的变化——包括具有成熟卵母细胞的个体中共生体吞噬增加——指向微生物活性与宿主生殖之间的动态生理联系。综合这些观察，提出假说：容纳丰富且代谢多样微生物联合体的能力促进了海绵中雌雄异体的进化，但这仍有待验证。微生物组可能在生殖应激期间提供营养和代谢缓冲，增强两性的存活和繁殖力。最近关于转录组数据的工作显示，在摄食受限的雄性和雌性配子发生期间，微生物功能上调以及细菌吞噬增加，这支持了这一假说，尽管证据仍限于少数分类单元。未来需要结合微生物宏基因组学、转录组学和生理学分析的综合研究，以确定海绵-微生物共生是否作为对有性生殖能量限制的适应反应而共同进化。
**10 结论与未来展望**
对海绵性别决定和配子发生的研究仍受限于在概念和经验上分离这些过程的困难。缺乏明显的性腺结构或第二性特征使得在不与配子发生动态混淆的情况下描述雌雄异体或性逆转等现象具有挑战性。现有分子和转录组证据指向一种古老的遗传框架的存在，包括保守元件如fem-1和Dmrt，可能构成性别决定的基础。然而，环境因素的普遍影响表明海绵中的性命运可能源自遗传背景与外部线索之间的相互作用。理解这些机制不仅具有进化意义，而且对保护至关重要。许多海绵主导的栖息地正面临气候变化、污染和过度捕捞日益加剧的人为压力。由于海绵生殖通常依赖于精确的环境触发因素，对温度、营养物质可用性或微生物共生的干扰可能大幅降低生殖成功，威胁种群持续。在雌雄异体物种中，已经存在性别比例偏斜限制了生殖效率，额外应激可能严重损害恢复。因此，将生殖动态知识（如配子发生周期、能量消耗和性分配）整合到保护策略中对于确保长期种群生存力至关重要。未来研究应旨在厘清遗传和环境因素在海绵性发育中的各自贡献。跨物种的比较转录组和基因组分析可以阐明fem-1和Dmrt1等基因如何被调控。识别隐秘的性别特异性基因组区域将揭示是否有海绵谱系正在向稳定的基因型性别决定过渡。此外，对温度、光照和微生物组成的实验操控可以帮助定义影响性分配的环境阈值。结合这些分子和生态学方法将是重构后生动物性别决定进化起源以及为这些基础海洋生物制定有效保护策略的关键。
