《Entomologia Experimentalis et Applicata》：Plant Traits and Reproduction in a Multitrophic System: The Role of Aphids, Parasitoids and Hyperparasitoids
编辑推荐：
摘要：重寄生蜂(hyperparasitoid)以寄生在植食性寄主体内的寄生蜂(parasitoid)幼体为猎物，可破坏多营养食物链中对植食动物的下行(top-down)控制。重寄生蜂使植食动物从其自然敌害中解脱，从而可能增加植物受损程度并降低植物表现。然而，
摘要：重寄生蜂(hyperparasitoid)以寄生在植食性寄主体内的寄生蜂(parasitoid)幼体为猎物，可破坏多营养食物链中对植食动物的下行(top-down)控制。重寄生蜂使植食动物从其自然敌害中解脱，从而可能增加植物受损程度并降低植物表现。然而，田间条件下重寄生蜂如何影响植物适合度(fitness)尚未见研究。本研究开展田间中型生态系(mesocosm)试验，操纵桃蚜(Myzus persicae Sulzer)(半翅目Hemiptera：蚜科Aphididae)、粗脊蚜茧蜂(Aphidius colemani Viereck)(膜翅目Hymenoptera：茧蜂科Braconidae)和重寄生蜂Alloxysta victrix Westwood(此前报道为Alloxysta fuscicornis Hartig)(膜翅目Hymenoptera：瘿蜂科Figitidae)在野芥(Sinapis arvensis L.)(十字花目Brassicales：十字花科Brassicaceae)上的存在，以量化其对植物表现与适合度的影响。寄生蜂有效抑制了蚜虫种群，但该控制在重寄生蜂存在下被削弱。此外，重寄生蜂存在时寄生蜂对蚜虫的寄生率低于无重寄生蜂时。然而，各处理均未显著影响叶数、开花时间、种子重和存活率等植物性状。在无自然敌害时，蚜虫使种子产量较暴露于蚜虫、寄生蜂和重寄生蜂的处理略有降低，但此效应较弱。总体而言，结果表明尽管寄生蜂对蚜虫施加强下行控制，S. arvensis可耐受蚜虫取食。因此，该系统中间接防御 via 招募寄生蜂所带来的净适合度收益——及其被重寄生蜂的破坏——似乎有限，这可能源于S. arvensis的生活周期短与耐受策略。
论文发表在《Entomologia Experimentalis et Applicata》。研究背景方面，植物处于大多数陆生食物网的基础，介导植食动物、其自然敌害及更高阶消费者间的相互作用，这些相互作用由植物性状调节的自下而上(bottom-up)效应与高阶消费者调节的下行(top-down)效应共同决定。昆虫植食会降低植物生物量、光合能力和最终生殖成功，植物演化出直接防御（如毛状体、化学物质）和间接防御（招募增强植食动物自然敌害有效性）来最大化生殖输出。寄生蜂(parasitoid)通过将卵产于植食寄主体内或体表并最终致其死亡来抑制植食种群，从而减少植物受损并可能提高植物适合度(fitness)，但其最终效应受多重生态因子影响且具情境依赖性。更高阶消费者如重寄生蜂(hyperparasitoid)以寄生蜂幼体为猎物，可降低寄生蜂有效性甚至触发其回避行为，理论上会增加植食压力并最终降低植物适合度，因此在农业设置中重寄生蜂通常被认为有害，但其在自然生态系统或露地作物生产中的影响尚不清楚。虽有理论认为重寄生蜂可能通过阻尼植食–寄生蜂动态振荡来稳定寄生蜂种群，但关于重寄生蜂对植物适合度的级联效应缺乏田间研究，多数仅观察田间寄生蜂自然发生而未实验操纵其存在。为此，研究人员以野芥(Sinapis arvensis)(十字花科Brassicaceae)为对象，在田间中型生态系(mesocosm)中操纵第二、三、四营养级昆虫的存在，检验如下假设：(i)寄生蜂通过寄生降低蚜虫密度；(ii)降低的蚜虫密度增强植物生长与适合度性状相对于无寄生蜂的蚜虫侵染对照；(iii)重寄生蜂存在通过降低蚜虫寄生率和提高蚜虫密度抵消该效应。
主要关键技术方法：研究在瓦赫宁恩大学试验田设置田间中型生态系(mesocosm)（4.0 m × 4.0 m × 2.5 m网室，网孔0.6 mm），每种处理重复5次共20个中宇宙。四组处理为：对照（不引入蚜虫和寄生蜂，3周后释放二星瓢虫Adalia bipunctata防止蚜虫定殖）；仅蚜虫（每株接10头桃蚜Myzus persicae成虫，两周内若低于10头补足）；蚜虫+寄生蜂（同上接蚜虫，接蚜虫后11天于中宇宙中心释放100头粗脊蚜茧蜂Aphidius colemani僵蚜，24–48 h羽化，3天后再重复一次）；蚜虫+寄生蜂+重寄生蜂（同上蚜虫与寄生蜂时序，接蚜虫后17天释放100头重寄生蜂Alloxysta victrix成虫）。监测5周，每周记录每株蚜数、僵蚜数，第3周测叶数，记录开花始期天数，约8周后收获测每株种子总数、总重（计算平均种子重）和存活数。统计用R中glmmTMB构建广义线性混合模型，蚜数与寄生率分别用泊松和二项分布，含处理×周的固定效应、周平方协变量、ar1时间自相关、植物嵌套于中宇宙的随机截距、过离散观测水平随机因子；植物性状模型以处理为固定因子、前一周蚜数和僵蚜数为协变量、中宇宙随机截距；存活用二项logit混合模型；显著后用Tukey HSD事后比较。
3 Results（结果）：寄生蜂与重寄生蜂显著影响蚜种群总体动态（χ2=6.3211；p=0.042；图2）。寄生蜂显著降低蚜数，而重寄生蜂减弱了该效应。发现与测量时间的显著交互（χ2=15.308；p<0.001），结果主要由季节最后三次测量驱动（p=0.043、0.009、0.014；表S1）。蚜寄生率在分析整体动态时受重寄生蜂负影响（χ2=5.053；p=0.025；图3），每周计数也独立显示负影响（表S2），处理与测量时间有显著交互（χ2=5.806；p=0.016）。不同昆虫处理间植物总叶数（χ2=3.121；p=0.373；图4A）和开花时间（χ2=1.247；p=0.741；图4B）无显著差异。平均种子重（χ2=2.913；p=0.405；图5A）和植物存活（χ2=5.717；p=0.126）也无显著处理效应。暴露于蚜虫、寄生蜂和重寄生蜂的植株种子总数较仅蚜虫处理边际显著更多，无昆虫或蚜虫+寄生蜂处理介于其间（χ2=8.721；p=0.0332；图5B）。
4 Discussion（讨论）：寄生蜂在接蚜28天后显著降低蚜种群，证实其控蚜有效性；蚜虫+寄生蜂+重寄生蜂处理蚜规模介于未控与寄生蜂控制之间，且寄生率显著更低，表明重寄生蜂按假设削弱了寄生蜂的下行控制。尽管如此，蚜虫、寄生蜂和重寄生蜂对植物性状影响有限：叶数、开花时间、种子重、存活均无显著影响；仅蚜虫处理种子数较蚜+寄生蜂+重寄生蜂边际减少但与其他两组无显著差异。这表明S. arvensis可在叶和种子生产上补偿蚜取食，寄生蜂与重寄生蜂对其适合度仅轻微影响；下行营养级联未延伸至植物水平。研究人员在半自然田间条件下实验操纵第四营养级（罕见而有生态相关性），提供重寄生蜂降低蚜寄生率并削弱下行控制的实验证据，与早期温室单/双重寄生蜂对木薯轻度影响植物生物量的结果一致。讨论指出重寄生蜂对植物适合度或有两种对立下行效应：（1）防止寄生蜂过度剥削寄主而灭绝从而维持植食控制和提高植物适合度；（2）降低寄生蜂对植食压力导致植食爆发和植物适合度下降。本研究提示第三种结果：尽管降低寄生率，重寄生蜂未降低植物适合度，可能因为植物耐受了植食。S. arvensis对蚜取食具耐受性(tolerance)（生理补偿维持适合度而非抑制攻击），尤其对半翅目植食的耐受已知。以往研究显示S. arvensis种子性状仅受咀嚼式植食轻微影响且与植食密度关联有限，适合度代价最大当咀嚼植食在开花前/始期侵染；本试验蚜从莲座早期定殖至全生育期，但处理间蚜规模差异在植物开花后才出现，早期植株可能缓冲早期植食以避免适合度代价，支持近期中宇宙试验结论即每株3头蚜早期侵染不影响S. arvensis等四种十字花科种子产量甚至有时增加种子量，也类似多年生植物中蚜侵染增加种子量的结果。因此短生活史植物如S. arvensis可能逃逸早期植食负面效应，减少对寄生蜂等自然敌害的依赖来维持光合面和种子生产。观察到蚜+寄生蜂+重寄生蜂种子数略高于仅蚜（尽管蚜规模无统计差异），推测重寄生蜂可能通过非消耗效应（non-consumptive effects）调节蚜行为（如诱导扩散、改变取食）而不减少种群规模，其机制尚待阐明。重寄生蜂降低寄生率但未降低植物适合度，说明当植食损害适中或植物具耐受性时重寄生对植物的生态代价低于预期；此外S. arvensis较短 lifes 限制寄生蜂与重寄生蜂建立互作并影响植物适合度的时间窗，较长寿植物可能积累更强效应，如更长寿的黑芥(Brassica nigra)早期蚜或鳞翅目植食有更显著适合度效应。处理间植物存活无差异与既往研究一致，反映资源丰富的试验中S. arvensis对蚜侵染的高耐受；自然条件下植物常处竞争、资源受限而耐受力降低，近期研究显示寄生蜂仅在高竞争下提高B. nigra适合度，但种间特异性需考虑（B. nigra受高密度蚜负面影响强于S. arvensis）。中宇宙内微生境变异（土壤、植被、风、温等）可能增加变异、降低统计功效（模型中中宇宙因子解释较高变异），未来需更精细中宇宙参数监测；本研究仅量化种子产量与重，未来应测发芽率或活力以揭示跨代代价。研究支持需在自然条件评估自然敌害全面影响，并呼应当植食不降低植物适合度时间接防御收益有限的讨论；需长期或多季研究以观测自然敌害与更高阶营养级影响如何跨时间/代持续；气候变化通过改变更高营养互作进一步复杂化结果；重寄生管理在温室和露地系统都重要以维持生物防治有效性，温室中重寄生尤高效降低寄生蜂种群从而破坏蚜生物防治，且本地重寄生可能扩展寄主范围包括引入天敌从而干扰控蚜。总结：寄生蜂对蚜种群强下行控制，重寄生蜂破坏此控制，但两者对植物性状与适合度影响有限；S. arvensis因其快速生活周期可耐受或逃逸蚜侵染。未来用更长寿植物研究才能识别更高阶消费者介导的下行适合度效应，因为更长互作可使效应累积。
