牛采食马利筋属（Asclepias spp.）：生长季内植食（herbivory）动态的季节性变化及对君主斑蝶（Danaus plexippus）保护的意义

《Ecosphere》：Cattle foraging on milkweed: Intra-seasonal herbivory shifts and implications for monarch butterfly conservation

　　

管理马利筋属（Asclepias spp.）是高度受关注的保护议题，因其与提议列入《濒危物种法》（Endangered Species Act）的君主斑蝶（Danaus plexippus L.）密切相关。为应对君主斑蝶种群下降，保护目标旨在美国中西部非农业用地建立≥1.6×109株马利筋茎。放牧草地（rangelands）为在东部迁飞君主斑蝶分布范围内提升马利筋提供了独特机遇，但在有牲畜放牧的草地上，放牧对马利筋的影响知之甚少。为深入了解牛–马利筋相互作用，研究人员在2021年和2022年整个生长季测定了北达科他州混合草原本放牧草地中未采食与采食的马利筋茎丰度。研究人员在三种不同放牧管理策略下计数茎数：（1）改良二次休转放牧（modified twice-over rest-rotation grazing, MTORG），（2）斑块烧牧（patch-burn grazing, PBG），（3）全季连续放牧（season-long continuous grazing, SLG）。研究人员发现总可用（未采食＋采食）及采食的卵叶马利筋（Asclepias ovalifolia Dcne.）远少于其他马利筋，后者包括普通马利筋（A. syriaca L.）、艳丽马利筋（A. speciosa Torr.）及其杂交种（普通/艳丽马利筋）。在所有放牧策略中，牛仅采食2%的卵叶马利筋茎，但采食13%的普通/艳丽马利筋茎。然而采食量随生长季推进而增加，普通/艳丽马利筋从3%茎被采食上升到季末达30%以上茎被采食。卵叶与普通/艳丽马利筋的总可得性受放牧策略影响，MTORG和PBG通常比SLG具有更高丰度。仅被采食的普通/艳丽马利筋茎数受放牧策略影响，MTORG比PBG和SLG拥有更多被采食茎。结果表明采食并不单纯是茎可得性的函数，因为尽管可得性未变，普通/艳丽马利筋的植食作用在放牧季全程上升。总体而言，研究人员发现牛对马利筋的植食因马利筋物种和生长季而异，部分变化源于管理措施。在普通/艳丽马利筋丰富的区域，降低夏末放牧强度可通过调节牛–马利筋相互作用来改善放牧草地上君主斑蝶的保护成效。

论文发表于《Ecosphere》。该研究背景在于景观退化与生物多样性丧失常源于现代农业实践，美国中西部马利筋（Asclepias spp.）丰度因农田扩张和草甘膦类除草剂应用下降约40%，而马利筋是东部迁飞君主斑蝶（Danaus plexippus，保护关注物种）幼虫的唯一食物资源，当前保护目标要在中西部建立≥1.6×10⁹株额外非农业马利筋茎。中西部是君主斑蝶主要繁殖栖息地，但过度重叠于高强度行播作物农业区，农药暴露风险高；放牧草地（rangelands）位于君主斑蝶分布区西缘，受农药干扰较少且本身含马利筋，却长期被忽视。牛作为主要放牧畜种会采食植物并改变群落，以往研究显示牛偏好禾草胜于杂类草（forbs），但仍会采食马利筋，采食模式受物种表型（高度、叶宽、强心甾（cardenolide）浓度、克隆能力、花期）、营养品质、形态、放牧策略而异；同时牛采食有季节性转向，后期更依赖杂类草，可能与 monarchs产卵高峰期重叠，因此明确牛–马利筋植食（herbivory）的时间动态、物种差异及放牧策略影响对君主斑蝶保护至关重要。研究人员在2021–2022年于北达科他州中草原研究推广中心（CGREC）混合草原本（mixed-grass prairie）开展研究，比较改良二次休转放牧（MTORG）、斑块烧牧（PBG）、全季连续放牧（SLG）三种策略下，不同马利筋物种组（卵叶马利筋 Asclepias ovalifolia vs 普通/艳丽马利筋 A. syriaca/A. speciosa及杂交种）的总可用茎（未采食＋采食）与采食茎丰度在生长季早期、中期、晚期的变化，以检验假设：较高大物种更易被采食；生长季后期采食频率上升（牛转向杂类草饮食）；产生异质性的放牧策略（MTORG、PBG）通过创建马利筋避难所而拥有更多未采食茎。研究得出：马利筋可得性与植食存在显著的物种间差异、季节动态差异及放牧策略差异；普通/艳丽马利筋丰度为卵叶的九倍且被采食率（~13%）远高于卵叶（2%）；可得性季节变化上卵叶从早到晚显著下降而普通/艳丽无统计显著变化但呈下降趋势，采食比例上普通/艳丽从早期3%升至中期23%、晚期31%，卵叶各期无显著差异（~2%）；放牧策略影响可得性（MTORG与PBG的卵叶高于SLG，MTORG的普通/艳丽高于PBG与SLG），采食茎数仅普通/艳丽受策略影响（MTORG最高），但采食比例无策略间显著差异；采食上升并非单纯由可得性驱动，而是与牛季节食性转变及物种物候（phenology）匹配有关。研究意义在于量化了牛–马利筋相互作用的时空与管理依赖性，指出在普通/艳丽马利筋丰富区降低夏末放牧压力可缓解植食重叠monarchs产卵高峰，为放牧草地上兼顾畜牧业生产与君主斑蝶保护提供管理依据。

关键技术方法：研究人员于2021–2022年在北达科他州CGREC（46°45′?N, 99°28′?W）混合草原本（mixed-grass prairie，优势种含引入肯塔基早熟禾 Poa pratensis、无芒雀麦 Bromus inermis）设置三种放牧处理——改良二次休转放牧（MTORG：4个16?ha paddocks轮换强度：休牧0%利用率、中度20%–40%、全利用40%–60%、重度60%+，年度轮换角色，牛每年两次过牧其中三个paddocks，休牧paddock全年无牛）、斑块烧牧（PBG：64?ha无内栏，年均春季烧1/4面积即16?ha，4年火返间期，牛自由进出，研究期间2021年烧1/4（第二轮），2022年未烧）、全季连续放牧（SLG：64?ha无内栏无火，全季连续放牧）——各处理4次重复（replicates），每重复分4个16?ha子区（MTORG分析排除休牧子区故3个子区/重复）。各子区布设3条150?m长随机样线（transect），带宽5?m，2021与2022年各生长季分三轮调查：早期（2021:6/16–7/10，2022:6/9–7/1）、中期（2021:7/11–7/22，2022:7/2–7/20）、晚期（2021:7/22–8/8，2022:7/20–8/2）；每条样线记录马利筋物种组（卵叶 vs 普通/艳丽合并，因普通 A. syriaca 与艳丽 A. speciosa 开花前难区分且常杂交，其他极少种剔除）、每茎放牧状态（完整或未采食 vs 有啃食痕/缺失上部为采食，默认牛植食为主，野生动物植食低故不区分），合并得总可用茎＝未采食＋采食。数据分析采用非参数Wilcoxon、Kruskal–Wallis检验（JMP v15）比较物种组、季节、策略差异，显著后Dunn检验两两比较；季节比较因同一样线三轮不独立，计算重复水平轮次差值做t检验判断均值是否异于0。

研究结果：

INTRODUCTION：研究人员综述了中西部马利筋丧失主因农田转化与除草剂、monarchs依赖马利筋幼虫专一食源、保护目标需≥1.6×10⁹株非农业茎但行播区农药风险高，放牧草地具马利筋且干扰少却被忽视；牛作为主要放牧畜种可改变植物群落及依赖植物昆虫，牛偏好禾草但会采食马利筋，采食受物种表型（高度、强心甾（cardenolide）浓度、克隆性等）、营养、放牧策略影响；牛有季节食性转移（后期多选杂类草）可能与monarchs产卵高峰重叠；不同放牧策略（MTORG用围栏造异质性、PBG用火造异质性、SLG均质连续）可能创造马利筋避难所；故研究检验（1）较高大物种更易采食（可达性），（2）季后期采食上升（牛食性转杂类草），（3）异质性策略（MTORG、PBG）有更多未采食茎（避难所效应）。

MATERIALS AND METHODS：研究人员说明研究点位于北达科他CGREC混合草原本（平均生长季降雨36.14?cm，6–8月约23.75?cm，研究期2021夏均温21.8°C、雨5.1?cm，2022均温20°C、雨4.6?cm，为预期20%），历史植被原生C3/C4禾草现 dominated by 引入肯塔基早熟禾和无芒雀麦，优势生态位点有壤土、砂土、浅砾、薄壤、极浅。三种放牧策略（MTORG、PBG、SLG）各自4重复，每重复64?ha分4×16?ha子区（MTORG分析排除休牧子区），目标牧草消失度（degree of disappearance）40%–50%，载畜率SLG与PBG为0.88–0.89?AUMs/ha（animal unit months per hectare），MTORG为0.96?AUMs/ha；MTORG的四paddocks年度轮换利用强度角色；PBG每年春烧1/4面积（16?ha）4年周期（研究期2021烧、2022未烧），无内栏；SLG无内栏无火全季连续。样线276条（各16?ha子区3条，间隔>150?m且离斑块边>50?m），三轮调查（早期、中期、晚期），每样线150?m测带5?m记录马利筋物种组（卵叶 vs 普通/艳丽合并）、每茎采食状态（可见咬痕/缺上部为采食），总可用茎＝未采食＋采食；MTORG休牧子区排除（无牛，采食迹可能为野生动物）。为均化策略间采样面积差异，以每重复内16?ha子区平均茎数作为该重复的单位（每16?ha）值。分析用非参数Kruskal–Wallis（物种组、季节、策略比较），显著则Dunn检验；季节比较因三轮重复测量不独立，计算重复水平轮次差值（早→中、中→晚）做t检验判均值≠0否；两年间无显著差异故合并。

RESULTS：研究人员得出以下结论。（1）Milkweed species：两年来观察26,834茎（卵叶＋普通/艳丽）；普通/艳丽丰度为卵叶九倍（χ²=24.7, p<0.001）；采食茎数普通/艳丽显著多于卵叶（χ²=9.34, p<0.001），卵叶仅56次采食（2%茎）vs普通/艳丽3248次（~13%茎）。（2）Time of season：可得性上卵叶各轮不同（χ²=7.50, p=0.02）早期至晚期下降，普通/艳丽无轮间显著差（χ²=0.83, p=0.66）但有下降趋势；采食茎数卵叶轮间无差（χ²=0.32, p=0.85）趋势晚期略增但比例无轮间差（χ²=0.328, p=0.83，~2%各轮），普通/艳丽采食茎轮间不同（χ²=16.9, p<0.001）早期3%、中期23%、晚期31%；比例上普通/艳丽早期至中、晚期显著上升（Dunn检验），卵叶比例无显著轮间差。（3）Grazing strategy：可得性上卵叶受策略影响（χ²=16.4, p<0.001）MTORG与PBG＞SLG；普通/艳丽可得性也受策略影响（χ²=23.7, p<0.001）MTORG＞PBG≈SLG；采食茎数卵叶无策略差（χ²=4.35, p=0.11）；普通/艳丽采食茎策略间不同（χ²=12.4, p=0.02）MTORG＞PBG≈SLG；采食比例无策略显著差（卵叶χ²=2.93,p=0.23；普通/艳丽χ²=3.29,p=0.19），但数值上普通/艳丽MTORG(24%)＞PBG(18%)＞SLG(15%)，卵叶MTORG(0.8%)＜PBG(3.0%)＜SLG(2.5%)。

DISCUSSION：研究人员总结，马利筋可得性与植食有显著物种差异：卵叶丰度远低于普通/艳丽（可能因卵叶根茎细弱仅1–2茎，普通/艳丽有广延根茎成密丛），植食率差异不能仅归相遇率（普通/艳丽13% vs 卵叶2%）而与物种性状有关——卵叶强心甾（cardenolide）浓度更高对牲畜毒性更大，且普通/艳丽更高大易见/可及；季节动态上卵叶可得性早期至晚期下降与其早花期早枯（phenology）一致，普通/艳丽可得性无显著季节变但略降；植食上仅普通/艳丽显著季末升高（早期3%→中期23%→晚期31%），契合牛夏末秋初转向杂类草饮食及普通/艳丽较高大且在牛转食期仍青绿开花，这种植食上升并非可得性驱动（可得性未升），而与牛食性季节转移及物种物候匹配相关；因monarchs偏好普通/艳丽马利筋且迁飞峰与北极大平原（NGP）monarchs丰度夏季高峰重叠，季末植食增加可能影响保护。放牧策略影响可得性：MTORG与PBG的卵叶＞SLG，MTORG普通/艳丽＞PBG≈SLG；采食茎仅普通/艳丽受策略影响（MTORG最高），可能因MTORG某些paddocks较高畜密度/高马利筋丰度增加牛–马利筋相遇；策略未显著改变植食比例，说明管理措施对植食绝对值影响大于比例；机制可能涉及土壤养分/微生物（PBG改氮有效性、火改微生物区系）影响马利筋生长与营养品质进而间接影响牲畜选择性，但本研究无前处理基线故不能区分场点本底与处理效应。研究人员讨论 grazing对马利筋可得性的双重可能：适度采食减少竞争植物可促进马利筋新枝/根生长、延迟衰老（disturbance extend seasonal availability），但高强度采食致整茎移除、抑制克隆繁殖、延迟/抑制恢复（哺乳动物植食致mead's milkweed繁殖失败50%），长期影响遗传交流；个体采食事件可能影响monarchs：牛采食常先移除上部叶（产卵prefer新叶、幼虫多栖上位叶）可能误食或扰幼虫，但扰动促新叶（利于oviposition），净效需区域与季节定量研究。最后指出牛–马利筋相互作用更取决于物种（普通/艳丽＞卵叶）与季节（季末＞季初）甚于放牧策略；管理可通过调整放牧时间（降低夏末普通/艳丽丰富区压力）而非仅换策略来缓和植食重叠monarchs；放牧草地有潜力贡献马利筋保护但需兼顾牲畜生产。

IMPLICATIONS：研究人员得出结论，牛在放牧草地上采食马利筋，植食差异更多来自马利筋物种组（普通/艳丽＞卵叶）与生长季进程（晚期＞早期）而非放牧策略；虽可得性受策略影响（MTORG、PBG高于SLG某些情况），但植食比例不受策略显著调控；管理更应针对时间（夏末减牧普通/艳丽丰富区）以调节牛–马利筋交互、助益monarchs保护；放牧草地与monarchs植物资源（马利筋）重叠，值得深入研究以提升整体马利筋可得性与保护成效。