基于多示踪剂方法揭示南极毛皮海狮个体特化及其摄食生态的时间动态

《Ecosphere》：Individual specialization and temporal changes in Antarctic fur seal trophic ecology from a multi-tracer approach

　　

种群内部存在显著的个体间摄食策略差异，这些差异能够提升个体觅食效率、降低种内竞争压力，并为种群提供适应环境变化的恢复力。因此，理解个体特化的程度与稳定性及其对种群生态位动态的贡献，对于解读生态响应尤其是环境变化下的生态响应具有重要意义。研究人员采用整体稳定同位素分析与氨基酸单体稳定同位素分析（compound-specific stable isotope analysis, CSIA）结合追踪数据，于2008至2018年间，评估了南印度洋马里恩岛成年雌性南极毛皮海狮（Arctocephalus gazella）越冬季迁徙期间的个体及种群水平觅食策略变异。研究目的包括：（1）确定该种群内个体特化的存在性与程度；（2）识别不同觅食策略并评估体型的潜在影响；（3）在考虑同位素基线潜在变化的前提下，评估觅食策略、营养级地位（trophic position, TP）及种群同位素生态位的年际稳定性。来自80只个体的129根胡须样本的同位素数据揭示了四种主要觅食策略，个体范围涵盖极端特化者到泛化者。对应的追踪数据显示了这些群体在海洋学特征利用上的差异，特别是在极锋（Polar Front, PF）以南或以北的时间分配。观测到的觅食格局无法通过体型解释，而可能反映了内在因素（如能量代价、经验、遗传遗产）与外在因素（如种内/种间竞争与环境变异性）的共同作用。种群同位素生态位亦检测到年际波动，可能与的环境条件变化相关，凸显了该种群对生态系统变化的适应性。觅食策略表现出时间稳定性，因31只多年采样雌性中有61%表现出觅食区域的忠诚性，74%表现出资源利用的忠诚性。这表明尽管种群表现出对环境变异性的适应性，个体海狮仍可能持续采用特定觅食行为以限制转换觅食区域和食性的潜在代价。鉴于气候变化对南大洋影响的加速，该研究强调了胡须稳定同位素分析作为长期生态监测有力且低侵入性工具的价值。

生态位理论指出，生态位界定了个体或种群与环境各要素之间的关系，涵盖生物生存与繁殖所需的条件与资源，并框定其在生态系统中的功能角色。近期研究日益关注种群内个体间生态位变异的重要性，因其具有重要的生态、演化及保护意义。个体特化是种内生态位变异的一种形式，指个体仅利用种群资源基础的一个子集，且这种选择无法归因于性别、年龄组或其他离散形态特征。该现象在脊椎动物与无脊椎动物中均较为普遍，其驱动因素包括种内与种间竞争、生态机会及捕食压力等。对于长寿物种而言，记忆与学习经验在塑造个体觅食策略中具有关键作用。

南极毛皮海狮是研究南大洋捕食者营养生态个体变异的理想物种。以往研究表明，马里恩岛雌性南极毛皮海狮存在不同的冬季觅食区域——部分个体主要在南极绕极流北部的南极辐合带（Sub-Antarctic Front, SAF）觅食，进行较短距离迁徙并潜水较深；而另一些个体则在极锋以南活动，潜水较浅。尽管这些初步研究揭示了该种群内觅食策略的个体差异，但理解这种变异的程度、时间稳定性及其对种群整体生态位动态的贡献仍然关键，尤其是在环境变化可能改变猎物可获得性与分布的背景下。

因此，本研究基于2008至2018年跨越11年的长期采样，整合胡须整体δ¹³C与δ¹⁵N数据、全血氨基酸单体δ¹⁵N数据及地理定位器（geolocator logger, GLS）追踪数据，对马里恩岛成年雌性南极毛皮海狮越冬季的个体及种群水平觅食策略变异进行了全面评估。研究假设：低纬度觅食的雌性将表现出高度的个体生态位特化，而高纬度觅食个体则更为泛化；体型将影响觅食策略，大体型个体因潜水能力增强而能获取更广泛的猎物与栖息生境；多年采样的大多数雌性将表现出稳定的同位素特征，且种群同位素生态位及个体营养级地位在研究期间保持相对稳定。

该研究采用的关键技术方法主要包括：利用连续生长的代谢惰性组织——胡须进行连续切片稳定同位素分析，以获取个体层面的时间序列生态位信息；结合整体稳定同位素分析（bulk stable isotope analysis）与氨基酸单体稳定同位素分析（CSIA-AA），后者通过区分"源氨基酸"（source amino acids，如苯丙氨酸Phe和赖氨酸Lys）与"营养氨基酸"（trophic amino acids，如谷氨酸Glx和亮氨酸Leu）来估算消费者营养级地位，同时校正食物网基线的氮同位素变异；运用层次聚类分析（hierarchical cluster analysis）基于同位素值与特化指数识别种群水平的觅食策略群组；通过计算特化指数（specialization index, S = WIC/(WIC+BIC)）量化个体在资源利用（基于δ¹⁵N）和生境利用（基于δ¹³C）方面的特化程度；利用绝对动力海面高度（absolute dynamic topography, ADT）划分海洋锋面区域并分析追踪数据；以及使用nicheROVER软件包量化种群同位素生态位的年际变异。样本来源于马里恩岛2008年至2018年间捕获的80只成年雌性南极毛皮海狮，采集129根胡须及86份全血样本，其中31个个体在2至5年间被重复采样。

**个体特化**

线性混合效应模型显示，δ¹⁵N的个体内变异占总变异的88.5%，个体间变异仅占11.5%；而δ¹³C的个体间与个体内变异分别为42.4%和57.6%。特化指数分析揭示种群内存在泛化者、特化者和极端特化者三类个体。在种群水平上，资源利用特化者与栖息地特化者分别占72.1%和45.7%，极端栖息地特化者占27.1%，表明雌性南极毛皮海狮在栖息地利用上比资源利用更为特化。栖息地极端特化者倾向于在高纬度区域觅食（δ¹³C：?18.4‰ ± 0.3‰），而资源利用特化者主要捕食较高营养级猎物（δ¹⁵N：10.4‰ ± 0.4‰）。

**觅食策略**

基于δ¹⁵N、δ¹³C及特化指数的层次聚类分析识别出四种觅食策略群组：第一组"本地组"（约占种群32%），具有显著较高的δ¹³C值（?18.3‰ ± 0.4‰）和中等δ¹⁵N值，在四个群组中最靠近马里恩岛活动；第二组"中等泛化组"（约29%），δ¹³C和δ¹⁵N值均居中；第三组"中等聚焦组"（约20%），δ¹³C值与第二组相近，但δ¹⁵N值显著高于其他三组（10.7‰ ± 0.7‰），资源利用范围较窄；第四组"探索组"（约19%），具有最低的δ¹⁵N值（9.4‰ ± 1.2‰）和δ¹³C值（?20.5‰ ± 1.6‰），表明其偏向高纬度区域觅食并利用较低营养级猎物。追踪数据显示，本地组主要在SAF和极锋带（Polar Frontal Zone, PFZ）活动；中等泛化组和中等聚焦组各有40%至50%的觅食时间在 Antarctic Zone（AZ）度过；而探索组超过60%的时间在AZ觅食。四组间的平均体长和迁徙次数均不存在显著差异。

**时间变异：个体忠诚性、种群同位素生态位、同位素基线与营养级地位**

对31只多年采样个体的分析显示，61%的个体在δ¹³C值上表现出年际一致性，74%在δ¹⁵N值上表现出年际一致性，表明觅食策略具有较高的时间稳定性。然而，线性混合效应模型显示δ¹⁵N和δ¹³C值均存在显著的年际变异。种群同位素生态位大小在不同年份间波动明显，2014年最小（3.60 ± 0.99），2015年最大（8.26 ± 1.92），呈现显著的年际变异性。全血氨基酸单体分析中，苯丙氨酸和赖氨酸的δ¹⁵N值在不同年份间无显著差异，表明氮同位素基线未发生显著变化。基于Glx-Phe和Leu-Phe估算的营养级地位范围分别为3.2至4.7和3.3至5.8，但不同年份间营养级地位未检测到统计学显著差异。曼-肯德尔趋势检验未发现胡须δ¹³C值存在显著的十年下降趋势。

**讨论总结**

研究人员认为，种群内部显著的个体特化反映了行为灵活性与资源分配的共存，这种特化与泛化的共存可能同时受最优觅食理论与经典竞争理论的共同影响。观测到的觅食策略变异无法通过体型解释，可能源于能量代价、经验、遗传遗产等内在因素与种内/种间竞争、环境变异性等外在因素的综合作用。特别地，马里恩岛南极毛皮海狮种群的历史恢复背景——由两个具有不同食性遗传群体的重新定殖——可能为当前观察到的觅食策略分化提供了遗传基础。

尽管种群同位素生态位存在年际波动，个体仍表现出较高的觅食策略稳定性，这种行为一致性有助于应对资源的时空异质性。低δ¹⁵N值（指示磷虾消费）在十年间持续出现，表明磷虾仍是种群部分个体的重要猎物。营养级地位的年际稳定性可能源于全血反映的是迁徙末期较短时段的摄食信息，此时大多数个体以鱼类等高营养级猎物为食。

**研究结论**

该研究提供了成年雌性南极毛皮海狮营养生态复杂性的重要概览。尽管种群整体可归为泛化型，但研究人员揭示了个体间及年际间在资源与栖息地利用上的显著变异性。研究结果表明，磷虾在过去十年中始终是雌性南极毛皮海狮的稳定猎物组成。总体而言，雌性南极毛皮海狮觅食策略的变异似乎反映了内在因素（如遗传遗产、能量限制）与外在因素（如竞争、环境变异性）的复杂相互作用。种群对年际环境变化表现出适应性，而个体的觅食策略时间稳定性则体现了降低行为转换成本的进化优势。鉴于南极毛皮海狮已被重新归类为濒危物种，该研究强调了利用稳定同位素分析进行长期生态监测对于理解种群恢复力及指导保护管理的重要价值。