在全球内陆水域中，共存的金属（类金属）抗性基因和持久性有机污染物转化基因具有广泛的环境分布，但在宿主物种的分类学分布上却较为有限

《Environmental Pollution》：Environmental ubiquity but limited host taxonomic distribution of co-occurring metal(loid)-resistance genes and persistent organic pollutant-transformation genes in global inland waters

　　

朱康云|孙文伟|王哲|查玉彤|曲学通|王秉豪|张航军

杭州师范大学工程学院，中国杭州310018

摘要

人类活动已将内陆水域转变为重金属和持久性有机污染物共污染的储存库，这促使微生物通过金属抗性基因（MRGs）和持久性有机污染物转化基因（POPTGs）进行适应。然而，这些共存功能基因及其宿主的全球生物地理学和生态驱动因素仍不清楚。在这里，我们利用1,593个宏基因组来研究内陆水域中MRGs和POPTGs的全球分布、微生物宿主、共存模式及其驱动因素。关键的MRG亚型（例如ruvB, pstB, arsB）和POPTGs（例如hdt, linJ, bphA）主要存在于系统发育上受限的宿主中——主要是变形菌（例如假单胞菌, 酸食菌），这些宿主同时对Cr/Cu具有抗性，并能转化芳香族/氯化持久性有机污染物。MRG-POPTG与移动遗传元件之间的正相关表明，水平基因转移加速了多重污染物的抗性。我们的发现强调了已知的POPTGs和MRGs共同存在，这种现象在环境中普遍存在，但仅限于少数分类群（约占总4129个非冗余宏基因组的3.8%）。最后，我们生成了携带MRG-POPTGs的移动遗传元件（MPCMs）的全球分布图，其中气候和人为因素解释了南亚、东南亚和南美洲的MPCMs热点区域。

引言

内陆水域，包括湖泊、河流和水库，对于维持全球生物多样性、提供饮用水和支持数十亿人的食物生产至关重要。然而，这些生态系统正日益受到有毒金属（如汞、铅、镉）和持久性有机污染物（如多氯联苯、多环芳烃和有机氯农药）的共污染威胁（Ackerman Grunfeld等人，2024年；Chen等人，2025年；Hou等人，2025年）。这种双重污染负担是人类世的特征，主要来源于工业排放、农业径流和未经充分处理的废水（Jones，2021年；Zhou等人，2020年）。虽然这些水域中的本土微生物群落在养分循环、有机物分解和水体自净过程中发挥着不可或缺的作用，但它们受到这些污染物的严重影响，导致分类多样性和功能多样性发生显著变化（Xu等人，2021年；Zhang等人，2023年）。

为了应对这些环境压力，微生物演化出了两种主要的遗传武器。第一种是金属抗性基因（MRGs），它们编码一系列保护机制，包括主动外排系统（如P型ATP酶cadA和copA，用于将离子泵出细胞）、酶促解毒（如merA用于Hg2+还原和arsC用于砷酸盐还原），以及通过金属结合蛋白进行细胞内隔离（He等人，2023年）。第二种武器是持久性有机污染物转化基因（POPTGs），它们有助于分解顽固的有机物质。这一过程依赖于需氧策略，由加氧酶（如环裂解双加氧酶bphC和nahAc）启动矿化作用，以及涉及还原脱卤酶（如linA和linB）的厌氧策略，用于使卤化底物失活（Lü等人，2024年）。重要的是，许多这些功能基因位于移动遗传元件（MGEs）上，如质粒和转座子上，使得通过水平基因转移（HGT）快速适应成为可能（Gillieatt和Coleman，2024年；Ngara等人，2022年）。在共污染条件下，金属施加的选择压力可以驱动相关抗性特征的共同选择和传播，包括对有机污染物的抗性。尽管在个别菌株中偶尔记录到MRGs和POPTGs之间的遗传联系（Pal等人，2015b；Tufail等人，2022年），但它们的全球普遍性、生态驱动因素以及在内陆水生微生物组中的具体分类群限制仍很大程度上未知。

鉴于MRGs和POPTGs在生物地球化学循环中的关键作用，这些功能基因已成为环境生物技术的基石。基于MRGs的全细胞生物传感器能够快速、灵敏且特异性地检测金属污染物（Du等人，2019年；Guo等人，2021年），而基于MRGs的生物修复策略为金属固定或解毒提供了可持续的解决方案（He等人，2023年）。合成生物学的平行进展进一步推动了这一领域的发展；特别是最近的突破表明，可以将多个降解基因簇组装到单一的、强大的宿主生物中。例如，经过工程改造的Vibrio natriegens菌株已被证明能够同时降解多种有机污染物——包括联苯、酚、萘、二苯并呋喃和甲苯——证明了多途径整合在废水处理中的可行性（Su等人，2025年）。虽然这些创新突显了多基因生物修复的巨大潜力，但合理设计此类合成系统仍依赖于对自然微生物生态学的深入理解。具体来说，优化这些技术需要了解哪些基因组合自然共存、哪些微生物谱系最适于携带它们，以及驱动其组装的生态因素。因此，尽管在单一污染物生物修复和生物传感方面取得了显著进展，但在挖掘和开发能够适应复杂多污染环境的微生物资源方面仍存在关键差距——这是应对现实世界污染情景所必需的能力。

宏基因组学的最新进展现在使得能够大规模、基因组分辨率地研究微生物群落的功能潜力（Wang等人，2024年；Wang等人，2023年）。在这里，我们利用1593个宏基因组样本来表征内陆水域和沉积物中金属抗性基因（MRGs）、持久性有机污染物转化基因（POPTGs）及其微生物宿主的特征。通过宏基因组分箱技术，我们发现已知的持久性有机污染物转化基因（POPTGs）和金属抗性基因（MRGs）在全球内陆水系统中普遍共存，但其分布受到系统发育上的限制，仅限于少数微生物分类群（共有159个同时含有MRGs和POPTGs的宏基因组（MAGs），约占总4129个非冗余MAGs的3.8%）。值得注意的是，MRG-POPTG与移动遗传元件之间的正相关表明，水平基因转移加速了多重污染物的抗性。随后，我们使用随机森林来分析携带MRG-POPTGs的移动遗传元件（MPCMs）对环境因素（包括气候、社会经济因素和水质）的响应。最后，我们通过绘制MPCMs的生物地理图谱揭示了多重污染物抗性的热点区域。这项研究为理解水生环境中共存基因的生态意义提供了新的见解，并为探索具有生物修复潜力的微生物资源提供了科学依据。

章节片段

材料与方法

收集全球内陆水宏基因组数据集： 为了基于NCBI序列读取档案（http://www.ncbi.nlm.nih.gov/）中的宏基因组数据，评估持久性有机污染物和重金属的生物转化和抗性基因及分类群的当前知识状态，我们采用了以下宏基因组选择标准以减少偏差：（i）没有极端环境（如温泉或盐湖）；（ii）没有培养样本或

内陆水MRGs和POPTGs的共存

进行了线性回归分析，以研究MRGs和POPTGs之间的关系（图S1）。所有样本中MRGs和POPTGs的标准化丰度和丰富度均显示出正相关（R = 0.82，P < 0.001；R = 0.75，P < 0.001）。同样，在沉积物（R = 0.89，P < 0.001；R = 0.82，P < 0.001）、水中（R = 0.79，P < 0.001；R = 0.77，P < 0.001）以及亚洲（R = 0.88，P <

讨论

对全球生态系统至关重要的内陆水域面临着日益严重的重金属和持久性有机污染物（POPs）的共污染（Cao等人，2025年），这促使微生物通过金属抗性（MRGs）和持久性有机污染物转化基因（POPTGs）进行适应。虽然之前的研究集中在单一功能特征上，但我们通过宏基因组和机器学习首次揭示了这些共存基因及其宿主的全球生物地理分布。MRGs和POPTGs的共存非常普遍，然而

结论

我们的研究首次提供了全球内陆水域中共存MRGs和POPTGs的大规模分析，揭示了系统的生物地理模式。系统发育分析表明，这些共同适应的遗传特征受到狭窄的分类群范围限制——主要是变形菌（例如假单胞菌, 酸食菌），这表明要么是生态特化，要么是遗传障碍限制了它们的传播，但它们的共存与移动遗传元件密切相关

CRediT作者贡献声明

孙文伟：正式分析、数据管理。查玉彤：正式分析。王哲：正式分析、数据管理。张航军：资源获取。王秉豪：撰写——审稿与编辑、可视化、资金获取、概念化。曲学通：撰写——审稿与编辑。朱康云：撰写——初稿、正式分析、数据管理

数据可用性

本研究中使用的所有原始数据均可在NCBI数据库、IMG/M门户和欧洲核苷酸档案中找到。样本元数据以及我们研究中分析所需的重要数据均包含在补充数据中。

伦理声明

本研究未涉及任何动物或人类。

利益冲突

作者们没有需要声明的利益冲突。

未引用的参考文献

Emerson等人，2018年

利益冲突声明

? 作者声明他们没有已知的可能会影响本文工作的财务利益或个人关系。

致谢

我们感谢所有提供宏基因组样本的首席研究员，这些样本是宝贵的公共资源。本工作得到了浙江省“领头雁”研发计划（项目编号2024C03131）、国家自然科学基金（42307064）、浙江省自然科学基金（LTGS24D010004）以及杭州师范大学的跨学科创新研究项目（2025JCXK01）的支持。我们还要感谢先进计算提供的计算资源