《Canadian Journal of Forest Research》：Canopy disturbance and growth dynamics of Carolina hemlock forests infested with hemlock woolly adelgid
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卡罗来纳铁杉（Tsuga caroliniana Engelm.）是一种稀有针叶树种（conifer），为美国南阿巴拉契亚山地特有种。自20世纪早期至中期以来，外来入侵的铁杉绒蚧（hemlock woolly adelgid，HWA；Adelges tsuga
卡罗来纳铁杉（Tsuga caroliniana Engelm.）是一种稀有针叶树种（conifer），为美国南阿巴拉契亚山地特有种。自20世纪早期至中期以来，外来入侵的铁杉绒蚧（hemlock woolly adelgid，HWA；Adelges tsugae Annand）已对整个阿巴拉契亚地区卡罗来纳铁杉及东部铁杉（Tsuga canadensis (L.) Carrière）的持续存续构成威胁。为在历史生长格局背景下评估HWA的长期影响，研究人员采用树轮生态学（dendroecology）方法，对北卡罗来纳州和田纳西州4个卡罗来纳铁杉种群的定居时间、干扰事件和径向生长趋势进行了重建。结果显示，种群定居主要集中于1940—1970年，此后更新补充（recruitment）急剧下降。生长释放（growth release）分析表明，这些林分存在周期性的“干扰—恢复”格局，主要释放事件集中在20世纪70年代和90年代，中等释放则分布于多个年代。该周期在各县HWA到达后被打破。在受侵染后的10年内，部分样地的径向生长下降超过50%，且这种抑制幅度往往超过自然干扰事件之后观察到的水平。这些持续性下降提示，在持续虫害压力下树木长期处于生理胁迫（physiological stress）状态。持续的生长抑制说明，HWA已从根本上改变了卡罗来纳铁杉种群的生长动态。这些发现强调，在可见的冠层衰退出现之前实施保护干预的紧迫性。
该文发表于《Canadian Journal of Forest Research》，聚焦南阿巴拉契亚特有稀有针叶树卡罗来纳铁杉（Tsuga caroliniana Engelm.）在铁杉绒蚧（hemlock woolly adelgid，HWA）入侵背景下的干扰历史、更新格局与生长衰退问题。卡罗来纳铁杉分布破碎，仅见于中海拔、干燥、岩质突出地形，生态位狭窄，遗传多样性与扩散能力有限，因此对气候变化、林分演替及外来害虫尤其敏感。既有研究指出，该物种在群落中虽可形成优势上层木，但在更新层中往往极为稀少，幼树和幼苗补充不足，而槭属（Acer spp.）等耐阴阔叶树更可能在其死亡后占据林下与未来林冠。与此同时，HWA已在整个分布区内定殖，并已知会在东部铁杉（Tsuga canadensis）林分中引发大范围死亡和显著生长衰退。因此，厘清卡罗来纳铁杉历史上依赖何种干扰实现更新、其生长恢复周期如何形成、又是如何被HWA打断，成为制定保护与经营策略的关键科学问题。
围绕这一问题，研究人员在北卡罗来纳州和田纳西州蓝岭山地4个卡罗来纳铁杉种群中，利用树轮年代学（dendrochronology）与树轮生态学方法，重建种群定居年代、林分干扰事件、径向生长轨迹及HWA暴发后形成的生长压制信号。研究的核心目标包括两方面：其一，重建干扰事件并分析其如何影响卡罗来纳铁杉的定居与生长；其二，记录HWA出现过程并检验其是否与生长下降相对应。研究结果表明，这些种群在20世纪中期经历了显著的更新脉冲，并在之后逐步衰减；林分历史上存在明显的周期性生长释放与恢复过程，但这一过程在21世纪初HWA入侵后被系统性打断。多处样地在虫害建立后10年左右径向生长下降超过50%，表明HWA并非短期扰动，而是从根本上改变了该树种的生长动态与种群维持机制。研究的重要意义在于，它为这一研究不足的地方性残遗树种提供了跨样地、长时间尺度的树轮证据，揭示了在害虫胁迫、气候差异和历史干扰共同作用下，卡罗来纳铁杉面临持续衰退与更新受阻的双重保护危机。
在方法上，研究人员基于2018年在4个种群、20个固定样地采集的树木年轮芯样，对胸径≥5 cm个体进行树轮测量与交叉定年；将树种划分为卡罗来纳铁杉、栎类（Quercus spp.）、松类（Pinus spp.）及其他阔叶树，利用标准化年轮宽度序列构建残差年表，并通过TRADER识别定居年代与生长释放事件，通过dplR去除年龄趋势，通过dfoliatR识别连续3年的生长压制与疑似失叶（defoliation）暴发；同时结合各县HWA首次记录时间以及Palmer干旱严重度指数（Palmer Drought Severity Index，PDSI），比较害虫入侵、气候波动与径向生长变化之间的对应关系。样本来源于田纳西州Cliff Ridge、Iron Mountain及北卡罗来纳州Dobson’s Knob、Lost Cove 4个卡罗来纳铁杉种群。
在“Stand dynamics and establishment”部分，研究人员首先揭示了种群年龄结构与更新格局。4个样地中的卡罗来纳铁杉总体偏年轻，中位年龄为45—62年，平均约52年，但仍零散保留少量老龄个体，其中Lost Cove样地最老个体达221年，Iron Mountain为190年。这说明现存种群并非均质老林，而是以较年轻个体占优势、夹杂少数残存老树的结构。进一步的定居重建显示，初始更新脉冲具有明显样地差异，但都集中在1910—1940年这一约30年的窗口内；此后在不同地点又出现次级更新高峰，Iron Mountain和Lost Cove较早，分别在1960和1950年代达到峰值，而Cliff Ridge和Dobson’s Knob则在1970年代达到最高。所有样地最后可识别的更新脉冲均发生在1980或1990年代，此后更新几乎停止。该结果说明卡罗来纳铁杉更新并非持续稳定进行，而更接近受外界干扰触发的阶段性招募过程，并且在HWA到来前10—25年已趋于衰竭。
在“Cross-dating”相关结果中，研究人员指出，由于多数树木年龄较轻，树轮交叉定年存在难度。传统50年分段的交叉定年方法不完全适用于这些材料，各样地多序列相关性不高，但仍足以支持年轮测量质量控制与后续分析。这一结果也从侧面反映出研究对象种群年轻化明显，成熟、老龄连续时间序列相对不足。
在“Growth release dynamics”结果中，研究人员通过生长释放分析重建了历史干扰格局。中等释放事件总体较少，通常集中在单个年代，平均仅约三分之一芯样出现至少1次中等释放，而记录到两次及以上者极少。主要中等释放高峰多出现在1990年代，但Lost Cove的峰值出现在1970年代。与之相比，强烈释放事件更常见，大约每个林分有四分之一树干至少经历过1次强烈释放，但重复事件仍然罕见。除Lost Cove在1970年代达到峰值外，其余3个样地的强烈释放高峰均集中在1990年代。该结果表明，卡罗来纳铁杉林分在HWA到来前长期维持一种周期性的干扰—恢复节律，冠层开放事件会阶段性促进树木径向生长增加，但这种促进并不连续，而是以离散年代脉冲形式出现，反映出过去林分中存在间歇性的冠层开口或局地干扰。
在“Population growth trends”部分，研究人员进一步展示了20世纪以来各样地径向生长轨迹。总体上，4个样地在20世纪大部分时期表现为稳定或增加的生长趋势，但自20世纪90年代末至21世纪初开始急剧下降。Cliff Ridge在整个20世纪持续增长，2005年后显著下降；Dobson’s Knob和Iron Mountain大约在2000年前后达到峰值后转为下降；样本量最大的Lost Cove也呈现相似下行趋势。更重要的是，这些生长下降在时间上与各县HWA建立高度吻合。尽管部分生长低谷与PDSI指示的干旱年份重叠，但总体上在生长持续下降时水分条件常常已改善，因此单纯气候干旱不足以解释下降过程。地区比较进一步表明，北卡罗来纳样地的年轮宽度指数（ring width index，RWI）与PDSI几乎无相关性，而田纳西样地则表现出正相关，说明后者对年际水分变化更敏感。然而，即使存在区域性气候响应差异，生长下降的起始时间和幅度仍更紧密地指向HWA入侵，而非单独的水分限制。
在“Defoliation reconstructions”部分，研究人员利用失叶重建和标准化生长抑制指数（normalized growth suppression index，NGSI）验证了上述判断。2000年以前，多数样地以轻度、中度或无明显失叶信号为主；2000年以后，严重失叶事件明显增多。所有样地中，超过30%的树木仅在2000年后才表现出失叶信号，且NGSI显示这一时期各样地均出现显著HWA暴发。换言之，树轮时间序列中的连续压制模式、失叶严重度上升和NGSI持续偏低，三者共同证明HWA在区域尺度上诱发了同步的生长抑制。这种抑制不同于以往自然干扰后常见的释放—恢复过程，而是表现为持续性的生理压力和碳同化受限。
在“Eastern and Carolina hemlock comparisons”部分，论文将卡罗来纳铁杉与研究更充分的东部铁杉进行对照。研究人员指出，卡罗来纳铁杉生态位更窄、天然更新更弱，因此即便承受相对有限的绒蚧压力，也更容易快速损失生产力。本研究通过多样地树轮资料证明，卡罗来纳铁杉的生长下降在时间上与东部铁杉中记录到的HWA影响滞后模式相似，即从县级首次记录到年轮中可检测的显著抑制之间存在若干年延迟。这说明仅依赖冠层外观作为管理预警存在明显滞后，树轮证据能够更早识别种群衰退过程。
在“Synchronous establishment pulses”部分，研究人员总结4个种群共享一次显著的更新浪潮，此后各地出现次级脉冲，但到20世纪80年代后基本消失。文中强调，这些更新窗口与历史冠层开放过程相联系，而不是稳定背景更新。到2000年，各样地更新实际上已接近停滞；既往林下调查也显示，卡罗来纳铁杉幼苗和幼树仅占总更新层约3%。结合本研究年龄结构资料可见，该物种的招募具有明显事件驱动特征，干扰间隔期则形成限制年轻龄级补充的瓶颈。
在“Growth release dynamics reveal past disturbance regimes”部分，研究人员认为，中等和强烈释放事件在年代尺度上通常不超过40%，说明这些林分并不依赖高频大规模扰动，而更可能受到间歇性冠层开口驱动。研究还指出，20世纪90年代初至中期多个样地同时出现强烈释放高峰，这一时间与1989年飓风Hugo经过该区域后的滞后冠层开口过程相一致。也就是说，历史极端天气可能曾在区域范围内促进卡罗来纳铁杉生长释放，但这类自然干扰产生的是可恢复的结构性变化，而不是HWA造成的持续衰退。
在“Post-1990s growth decline correlations”部分，研究人员综合县级HWA到达记录、连续3年年轮宽度下降阈值、PDSI气候分析及NGSI结果，得出核心结论：21世纪以来4个样地同步出现的径向生长下降，主要驱动因素是HWA，而非单独的场地条件或干旱波动。尤其是跨海拔、跨坡向的一致性下降，支持害虫压力具有区域性主导作用。持续偏低的NGSI说明这种压制并非短暂反应，而是长期、广域、重复冠层损伤下的同步应激状态。
讨论部分总体强调，卡罗来纳铁杉种群的年龄结构、历史干扰节律与当前HWA压力之间存在紧密耦合。历史上，该物种依赖间歇性干扰形成再生机会和生长释放；但在更新原本已不足、分布高度破碎、遗传多样性有限的背景下，HWA入侵打断了这一长期形成的动态平衡，使种群既失去恢复性生长的节律，也缺乏足够的新生个体补充。不同样地之间衰退程度虽有差异，提示微生境、资源条件或局部缓冲效应可能影响受害强度，但不改变HWA作为主导胁迫源的总体判断。由此，研究提示保护工作不应等待明显冠层衰败后再启动，而应将历史干扰过程、更新生态位维持、种群遗传结构与害虫综合治理结合起来，开展分地点、前瞻性的干预。
研究结论部分可译为：研究结果表明，卡罗来纳铁杉这一分布狭窄且生态独特的针叶树种，在HWA压力下表现出与东部铁杉相似的干扰和生长抑制格局。绒蚧定殖与可测径向生长下降之间存在稳定滞后，说明若将冠层状态作为主要管理触发依据将具有风险。不同地理位置样地间生长抑制的同步性表明，HWA侵染是近期径向生长下降的主要驱动因素。该格局在不同海拔和立地类型中的一致性，凸显了卡罗来纳铁杉对HWA胁迫的全种脆弱性，而这种脆弱性还可能受到干旱或场地资源限制等环境因子的叠加。研究同时表明，在异质景观中评估该物种持续性时，应重视遗传结构和场地环境胁迫等生态过程；在景观尺度上，将经营措施与历史干扰格局相结合，或有助于维持对长期存续至关重要的更新生态位。总体而言，本研究利用罕见的样地尺度树轮年代学资料，证明了卡罗来纳铁杉存在长期生长下降与更新受限现象，并将其置于气候变化与干扰生态学背景下加以解释。鉴于其分布破碎、遗传多样性低且同时易受生物和非生物胁迫影响，本研究记录到的同步衰退表明，类似卡罗来纳铁杉这样的地方性针叶树在入侵昆虫与气候变率相互作用时尤为脆弱，因此，融合遗传保护与基于干扰的森林培育措施的前瞻性、场地定制化干预，将是未来数十年维持卡罗来纳铁杉及其所支撑生物多样性的关键。
