综述：膜翅目（Hymenoptera，昆虫纲Insecta）的孤雌生殖与性别决定：模式与机制

《Entomologia Experimentalis et Applicata》：Parthenogenesis and Sex Determination in the Order Hymenoptera (Insecta): Patterns and Mechanisms

　　

膜翅目包含约160000个已描述物种，是昆虫纲中最大的类群，其所有成员均具备孤雌生殖能力。本综述综合了既往研究与关于膜翅目孤雌生殖不同案例及机制的新发现与新假说，涵盖性别决定的遗传与细胞学层面，以及特定细菌共生体的作用。产雄孤雌生殖（arrhenotoky）与单双倍体（haplodiploidy）可能是该类群的两个关键祖先遗传特征。在不同膜翅目分支中，多次独立演化出二倍体、偶见三倍体的产雌孤雌生殖（thelytoky）。产雄孤雌生殖指未受精卵发育为单倍体雄性，受精卵发育为二倍体雌性，其在膜翅目中通过单位点或多位点互补性别决定（complementary sex determination, CSD）实现，或至少在部分高度近交的类群中通过基因组印记（genomic imprinting）实现。与其他昆虫类似，该类群的性别决定由特定基因级联调控，其中transformer与doublesex通常分别作为主要的性别决定主效基因与执行基因。少数特殊情况下，雄性通过父本基因组消除（paternal genome elimination）产生。膜翅目的产雌孤雌生殖可分为偶发型、兼用型与专性型，根据减数分裂是否发生分为自体融合型（automictic）或无融合型（apomictic）。该目中存在配子加倍、中央融合与末端融合等不同自体融合类型。产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖可在同一物种内共存，产雌孤雌生殖个体有时会成为种内社会性寄生者。膜翅目的产雌孤雌生殖通常以配子加倍的形式存在，常由内共生微生物诱导，且这类孤雌生殖几乎仅局限于拟寄生物（parasitoids）。这些内共生菌必须具备特定的基因，以确保卵的二倍体化与发育个体的雌性化，可表现为一步式或更为常见的两步式产雌孤雌生殖。尽管近期的研究与假说显著增进了研究人员对膜翅目生殖的理解，仍有诸多问题有待进一步探究。

1 引言

膜翅目包含叶蜂、胡蜂、蜜蜂与蚂蚁，是昆虫纲中物种多样性极高、分类复杂且具重要经济价值的类群，分为广腰亚目（Symphyta，叶蜂与树蜂）与细腰亚目（Apocrita，拟寄生与捕食性胡蜂、蜜蜂及蚂蚁），亦被称为低等膜翅目与高等膜翅目。该目已描述物种约160000种，据估计至少还有6倍物种尚未被描述，其中绝大多数为拟寄生类群。所有膜翅目昆虫均具备孤雌生殖能力，即从未受精卵发育而来，是昆虫纲中此类生殖方式的最大类群。产雄孤雌生殖中，单倍体雄性由未受精卵单性发育产生，与之相对，二倍体雌性由受精卵发育而来，但这并非该类群唯一的生殖形式。过往已有诸多研究关注膜翅目孤雌生殖与性别决定的相关问题，近年也涌现了大量相关综述，涵盖内共生细菌在孤雌生殖发育中的特定作用。然而，现有综述较少将孤雌生殖与性别决定机制视为膜翅目昆虫这一多面性生物过程——生殖的组成部分加以探讨。本研究综合了膜翅目生殖中孤雌生殖层面的既有认知与新发现，包括性别决定的遗传与细胞学层面以及特定细菌共生体的作用，旨在为专注膜翅目及昆虫性别决定与生殖生物学的动物学家、遗传学家与生态学家提供最新的基础资料。

2 膜翅目孤雌生殖的主要类型

孤雌生殖的类型通常依据后代的性别进行分类。在膜翅目中，单倍体雄性与二倍体雌性分别通过产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖产生。产雄产雌孤雌生殖（deuterotoky）是一种罕见的生殖类型，可产生两性孤雌后代，已在少数膜翅目昆虫中被观察到，包括人工杂交品系。

2.1 产雄孤雌生殖

尽管各类孤雌生殖在膜翅目中均有出现，产雄孤雌生殖的分布远较其他类型广泛，且与单双倍体（即雄性单倍体、雌性二倍体）相结合，这两者很可能均为膜翅目的祖先遗传特征。在此模式下，雄性通常由未受精卵发育而来，雌性由受精卵发育而来，因此产雄孤雌生殖的雌性实质上可通过选择性允许精子进入卵内来控制后代的性别。其产卵决策受多种环境刺激与因素影响，包括母体体型与年龄、种群结构与产卵雌虫密度、产卵时的温湿度，以及可供后代发育的食物数量与质量。

产雄孤雌生殖的本质曾长期未被明确认知。19世纪中叶的研究提出蜜蜂的未交配蜂王与工蜂仅能产生雄蜂，而交配后储精囊充满精子的蜂王可产生工蜂，但雄蜂的孤雌生殖起源直至数十年后才通过细胞学得到证实。后续的细胞学研究确认蜜蜂的精子发生缺乏减数分裂，因此雄蜂与其配子的倍性水平一致，即为单倍体。产雄孤雌生殖作为膜翅目主要孤雌生殖类型的概念在20世纪上半叶被广泛接受，但其背后的性别决定机制仍不明确。早期曾有观点认为膜翅目存在性染色体，这一观点持续了数十年，但后续在部分类群中发现二倍体雄性，使得单双倍体性别决定模型的普适性受到质疑。

2.1.1 互补性别决定

研究者提出膜翅目的性别由倍性水平与特定关键位点的复杂互作决定，这一假说后来发展为互补性别决定模型，并成为广为接受的膜翅目性别决定主要方案。该模型认为存在一个或多个具有多个等位基因的特定性别决定位点。若受精卵在该位点为杂合，则发育为雌性；若为纯合或半合子（未受精卵情况），则发育为雄性。单位点互补性别决定是最常见或默认的膜翅目性别决定模式，已在数十种膜翅目昆虫中得到证实。自然或人工近交会导致纯合二倍体雄性的比例上升，可通过特定外部特征、偏雄性别比或细胞学与分子技术检测。多位点互补性别决定更难证实，因为需要更高程度的近交才能实现多位点同时纯合，但目前已在茧蜂科的部分物种及蚁科的一个物种中发现，推测在其他类群中也存在。多位点互补性别决定可能是一种次级适应，用于避免近交率较高的类群（如蚂蚁或聚集宿主的拟寄生蜂）中出现大量二倍体雄性，而这些雄性往往不育或繁殖力下降。

2.1.2 克隆雄性与嵌合雄性

根据定义，产雄孤雌生殖下的雄性个体通常由未受精卵发育而来。但部分蚁科物种的雄性是其父亲的精确克隆，即由丢失母本基因组的受精卵发育而来。更有极端案例显示，某些雌蚁可产生属于另一物种的雄性。此外，另有蚁科物种的雄性实际上是嵌合单倍体，特定谱系的细胞在所有分析的体组织中过表达，而另一谱系的细胞则在精子中过表达，这种嵌合现象显然源于雄性定向受精卵中未发生配子融合。

2.1.3 二倍体雄性与多倍体雌性

迄今已在80余种经证实或推测采用互补性别决定的膜翅目昆虫中发现二倍体雄性。最初认为这些雄性完全或主要为不育，但后续研究表明其繁殖力常与单倍体雄性相当。结合种群间的持续基因流、部分物种的近交回避及其他情况，这有效反驳了曾经流行的“灭绝漩涡”假说——该假说认为单双倍体小种群易因近交导致二倍体雄性比例上升而走向灭绝。然而，多项因素（如种群的空间结构、偏雌性别比及强烈的种内竞争）可阻止或减缓这一灭绝过程。除二倍体雄性外，通过强人工近交还获得了三倍体雄性与三倍体雌性，这与单位点互补性别决定模型完全吻合。但在部分物种中，三倍体雌性的胚胎通常无法孵化。而在其他膜翅目昆虫中，三倍体雌性可育，能产生单倍体/二倍体雄性或二倍体/三倍体（偶见四倍体）雌性。这些类群中的二倍体雄性并非由互补性别决定位点的纯合导致，而是源于性别决定过程中的基因组印记。

2.1.4 互补性别决定的分子机制

近几十年来，互补性别决定的许多分子特征被阐明。总体而言，存在数个性别决定基因组成的级联通路。以西方蜜蜂为例，其首个被发现的初级性别决定基因被命名为互补性别决定因子（csd）。该基因已在西方蜜蜂中鉴定出约225个等位基因，每个研究种群中检测到11至47个。这些等位基因的差异位于潜在决定域的高变区，该区域含有数量高度可变的编码酪氨酸与天冬酰胺的DNA重复序列，仅需四到五个氨基酸替换即可产生新的功能等位基因。csd基因编码特定的CSD蛋白，仅异源多聚体形式具有活性，而同源多聚体形式的该蛋白会通过默认途径导致雄性发育。与对照组相比，敲除csd会导致特定雌性偏向基因下调及某些雄性偏向基因上调。活性CSD与transformer2基因的非性别特异性产物TRA2形成复合物，进而指导feminizer主效基因的雌性特异性转录。FEM蛋白又调控多个转录因子的表达，包括doublesex与glubschauge，这些转录因子基因可在身体不同部位表达，分别影响复眼分化与生殖系统发育。fem还调控fruitless基因的性别特异性剪接，控制西方蜜蜂的雄性合作行为，并启动幼虫对工蜂调控的营养驱动体型控制的阳性响应。综上，csd是西方蜜蜂的初级性别决定基因，而fem与dsx分别被视为核心主开关与主要执行基因。

对其他采用互补性别决定的膜翅目昆虫，其性别决定级联的认知仍十分有限。研究发现csd基因起源于fem基因（在其他昆虫中称为transformer）的复制，并通过新功能化获得初级性别转换作用，而fem/tra保留了祖先功能。类似的基因复制事件被认为至少独立发生了三次，分别发生在熊蜂与无刺蜂支系、蚁科支系以及榕小蜂科支系中。在所有研究的膜翅目昆虫中，tra通过建立性别特异性自剪接调控环，进而控制相对保守的主要执行基因dsx的自剪接。有趣的是，在该目中dsx的雌性特异性外显子进化速度快于雄性特异性外显子，这可能归因于膜翅目雌性相较于雄性具有更活跃的角色，例如dsx参与大多数蚂蚁的生殖分工与社会组织。近期研究在蚂蚁中鉴定出一个古老的多等位基因位点ANTSR，其在蜜蜂与蚂蚁中具有深层的功能保守性，但在不同物种间未检测到明显的序列相似性。在阿根廷蚁中，该位点的杂合性会促进长链非编码RNA的转录，进而推动tra的雌性特异性剪接。此外，在两种经证实或推测采用多位点互补性别决定的蚁科物种中，还鉴定出了额外的第二个互补性别决定位点，且在其中一种中该位点与ANTSR无同源性。综上，积累的数据清晰表明，即使在同一互补性别决定模型下，膜翅目不同类群的初级性别决定基因也存在显著差异。

2.1.5 产雄孤雌生殖下的其他性别决定机制

尽管互补性别决定在膜翅目中分布广泛，但其存在一个关键缺陷，即无法在高度近交的物种中有效运作。在多种拟寄生蜂中已被排除互补性别决定，部分类群提出了基因组印记介导的性别决定模型，其中以母体效应基因组印记性别决定模型最为详细。该模型的核心特征是母体效应基因与合子性别决定基因的互作。雌性中母体效应基因将合子性别决定基因印记为雄性化状态，而父本遗传的合子性别决定基因因缺乏印记默认为雌性化，因此未受精卵与受精卵分别发育为雄性与雌性。

以Nasonia vitripennis为例，其正常具有单倍体雄性与二倍体雌性，也可通过自发突变与特定杂交获得二倍体雄性、三倍体与四倍体雌性，甚至存在由未受精卵发育为二倍体雄性、受精卵发育为三倍体雌性的实验室品系。此外，敲低性别决定级联的关键基因或秋水仙素诱导的全基因组加倍也能创建类似品系。该物种中还发现了单倍体雌性，被认为源于基因组印记失败。在其性别决定基因中，transformer与doublesex的功能已通过实验证实。Nvtra基因的雌性特异性转录负责维持该基因及Nvdsx在N. vitripennis中的性别特异性剪接模式，而Nvdsx主要通过激活或抑制大多数性别偏向基因对雄性产生更强效应。沉默该基因会因严重破坏信息素通讯而大幅降低受影响雄性的交配成功率。N. vitripennis中也检测到fru基因的性别特异性剪接。后续研究表明，Nvtra的表达与剪接受母体提供的Nvtra mRNA与未受精卵中Nvtra表达沉默的共同调控。tra2基因对该物种成功发育为雌性（通过激活Nvtra）及确保胚胎活力均必不可少。最后，一种进化上新颖的调控基因wasp overruler of masculinization被证明是N. vitripennis及其近缘类群激活雌性发育所必需的，该基因在未受精卵中被母体沉默以确保雄性发育。这些数据展示了基因组印记如何整合到膜翅目性别决定的通用理论中，但其在膜翅目中的普遍性与分类学分布仍有待进一步研究。

其他非互补性别决定膜翅目昆虫的性别决定细节也有部分认知。研究发现trichogramma与Asobara tabida中存在涉及tra、dsx与tra2的基因级联，但在后者中，除基因组印记性别决定外，还存在一种非性别特异性的tra mRNA剪接形式传递至卵中，因此其雌性发育通路的精确机制仍不明确。在Leptopilina clavipes中，除tra与tra2外，还检测到tra的旁系同源基因traB，且TRAB蛋白的变异在双性品系与产雌孤雌生殖品系间无差异，但TRAB可与TRA和TRA2互作，是该拟寄生蜂性别决定的组成部分。Encarsia formosa具有全长tra2与dsx，但其tra为截短且无功能的，相应的关键性别决定功能由其专性内共生菌的特定基因执行。

2.1.6 父本基因组消除

尽管膜翅目雄性通常由产雄孤雌生殖产生，但在少数拟寄生蜂中也发现了父本基因组消除现象。在此机制下，父本基因组在受精卵发育的早期阶段被消除，类似于半翅目与虱目的部分类群。目前仅在三种小蜂总科物种的某些种群中发现父本基因组消除，在前两种中，该现象由特定因子引起，该因子与一个特定的额外染色体（B染色体）相关，但在第三种中其本质仍不清楚。近期研究揭示了N. vitripennis的B染色体中表达了数个基因，其中一个名为haploidizer的基因可通过受精后操纵父本常染色质的组蛋白修饰引发父本基因组消除。

2.2 产雌孤雌生殖

膜翅目中存在多条使处女雌虫产生二倍体卵的通路，向产雌孤雌生殖的转化在该目中相对频繁，这种生殖方式可分为专性、兼用或偶然/偶发型。总体而言，膜翅目的产雌孤雌生殖服务于两个主要的生殖任务：一是支持低密度种群中的特定谱系，否则将极难找到配偶；二是使预适应的基因型在有利条件下快速繁殖。然而，膜翅目的产雌孤雌生殖也存在主要缺陷，如穆勒棘轮效应，即由于有害突变的积累，尤其是小种群面临更高的灭绝风险。但周期产雌孤雌生殖结合了产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖的优势，存在于许多瘿蜂科昆虫中，其存在两种不同的“无性”雌虫，分别产单倍体雄性卵与二倍体雌性卵，而两性世代的雌虫通常不产未受精卵，每头“有性”雌虫交配后仅产其中一种卵，不过某些物种也存在偏离该一般模式的情况。

2.2.1 无融合生殖与自体融合

膜翅目中产雌孤雌生殖的较高发生率并不令人惊讶，因为任何维持或恢复发育中卵二倍性的手段都会导致无融合型或自体融合型产雌孤雌生殖。无融合生殖意味着减数分裂缺失或完全受阻，在遗传学上等同于克隆生殖。另一方面，二倍性可通过多种机制在自体融合中恢复，包括配子加倍（正常减数分裂后第一次有丝分裂期间两个核融合，形成具有两套相同染色体的单个核）、中央融合与末端融合（分别由第一次与第二次减数分裂的产物融合形成）。后两种形式允许一定程度的杂合性，而配子加倍会导致完全的纯合性。所有这些二倍体产雌孤雌生殖类型均可在膜翅目的不同谱系中找到，目前已发现两个三倍体产雌孤雌生殖物种。膜翅目中的自体融合通常会导致杂合性的显著丧失，但在某些蚂蚁中，由于重组染色单体的非随机分离，这种丧失显然得到了避免。然而，大多数膜翅目昆虫的产雌孤雌生殖精确模式仍未知，尽管某些类型（如配子加倍）显然与互补性别决定不相容，因为在此类生殖下互补性别决定会不可避免地产生纯合二倍体雄性而非产雌孤雌生殖雌性。

同一物种的产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖谱系常共存，此时来自两性种群的雄性甚至可与所谓的“无性”雌性交配。反之，通常由产雌孤雌生殖谱系产生的稀有雄性也可与“有性”雌性交配并启动新的孤雌生殖种群，这些雄性可传播诱导孤雌生殖的等位基因，表现出所谓的传染性孤雌生殖。这些双向基因交流已在多个膜翅目支系中被观察到。值得注意的是，新出现的产雌孤雌生殖谱系显然可规避这类生殖方式的典型缺陷，即杂合性丧失与有害突变积累。此外，在许多拟寄生膜翅目中，产雌孤雌生殖由各类内共生微生物诱导。然而，若产雌孤雌生殖以无融合形式持续存在，或通过抗生素或热激处理成功根除内共生菌，则自主遗传控制最可能是此类生殖模式的成因。这种自主控制因此被推测存在于多种拟寄生蜂及几乎所有研究的广腰亚目与针尾部类群中。

内共生菌诱导的产雌孤雌生殖几乎仅出现在拟寄生蜂中，这可由多种因素解释：这些因素要么增加了共生体向下一代的传播率，要么至少不干扰这些微生物引起的生理效应，包括偏雌性别比、高负荷的共生微生物（通常从攻击的宿主中获得），以及许多寄生蜂缺乏群体控制的生殖与互补性别决定。膜翅目针尾部中唯一报道的由沃尔巴克氏体引起的产雌孤雌生殖见于一种专门寄生飞虱的寄生蜂，用抗生素治疗该蜂后可逆转为产雄孤雌生殖。另一方面，在一种蚜茧蜂的特定实验室培养物中，一个特定因子被推测与一对染色体相关，该培养物中多数雄性与雌性分别为单倍体与二倍体，但未检测到单倍体雄性及2n=11的杂交雌性，且所有研究雌性的外部形态与染色体形态基本一致，仅在一个2n=12的核型中存在一对额外的小染色体。这些染色体几乎完全由异染色质组成，并表现出异常的有丝分裂行为，与Nasonia vitripennis的B染色体有一定相似性，因此推测这些元件可能对倍性产生相反的影响，即可能携带导致未受精卵二倍体化的特定遗传因子。

2.2.2 产雌孤雌生殖与种内社会性寄生

如前所述，同一物种的产雌孤雌生殖个体与产雄孤雌生殖个体或种群间的生态互作通常不会导致严重后果，如某些谱系或品系的灭绝或衰退。但至少在一个涉及西方蜜蜂两个亚种的研究案例中并非如此：好望角蜜蜂与东非低地蜜蜂。后者的分布范围向南延伸至非洲大陆最南端，与好望角蜜蜂的分布区接壤。自然条件下，东非低地蜜蜂的未受精卵发育为单倍体雄性，好望角蜜蜂的蜂王也是如此，但好望角蜜蜂的工蜂可通过产雌孤雌生殖进行繁殖。这些工蜂属于源自单个个体的特定克隆谱系，会入侵东非低地蜜蜂的蜂群。在东非低地蜜蜂的蜂群内，好望角蜜蜂的个体激活卵巢并主要产下二倍体卵，从中羽化出新的好望角蜜蜂工蜂。在西方蜜蜂的其他亚种中，蜂王释放的特定信息素通常会阻止工蜂产下自己的卵，但好望角蜜蜂的工蜂在东非低地蜜蜂的蜂群内不响应这些信息素，且自身还会产生类似的信息素。此外，工蜂产的卵通常会被同种其他个体销毁（即工蜂 policing），但好望角蜜蜂的个体在东非低地蜜蜂的蜂群内能逃避这种监管。最终，这些好望角蜜蜂的产雌孤雌生殖工蜂成为所谓的伪蜂王，取代宿主蜂王。然而，这通常会导致被入侵的蜂群死亡，因为伪蜂王无法提供足够的卵来维持蜂群存续。换言之，好望角蜜蜂是东非低地蜜蜂蜂群内的种内社会性寄生者。幸运的是，这两个亚种仅在相对狭窄且稳定的地带杂交，该地带受地理屏障限制，且杂交个体的存活力较低，因此不会被彻底清除。好望角蜜蜂的产雌孤雌生殖表型据报道与11号染色体上的一个单位点相关，尽管此前将该位点定位到西方蜜蜂16条染色体中任意一条的尝试提供了矛盾的证据。此外，一系列精密的实验表明，与同亚种的两性蜂王相比，好望角蜜蜂产雌孤雌生殖工蜂的重组率显著降低。该研究提示好望角蜜蜂演化出了特殊的机制，以限制产雌孤雌生殖个体的遗传重组，防止其产生纯合后代。有限的重组也是产雌孤雌生殖的小火蚁品系的特征，与两性品系相反。

在其他蜜蜂属物种中，也曾观察到少量自发产雌孤雌生殖的中蜂工蜂发生种内社会性寄生，这些工蜂与好望角蜜蜂类似，在蜂王存在的情况下也具有异常高的卵巢激活率。另一种蚂蚁彭亨双凸切叶蚁中也检测到种内寄生现象，该物种缺乏正常蜂王，每个蚁群由若干产雌孤雌生殖的无翅雌性组成，有时伴有数只雄性，但这些雄性并不使这些雌性交配。然而，部分雌性的体型明显大于其他个体，分别标记为L型与S型。L型雌性还具有增加的卵巢管数量（4个而非2个）和发育良好的贮精囊，尽管它们几乎不参与任何合作活动，仅进行产雌孤雌生殖。分子分析表明L型雌性代表单一遗传上独特的谱系，即所谓的“作弊者”，它们不断在不同蚁群间迁移并入侵，最终导致蚁群灭绝。但由于L型雌性迁移速度相对较慢，这种“社会癌症”的传播受到限制。另一种产雌孤雌生殖蚂蚁Birot蚁也在短短几代内演化出了类似的具社会寄生性的类蜂王个体，随后的基因组分析显示这些个体携带两份推测的超基因拷贝，而野生型个体为杂合。上述例子表明，与产雄孤雌生殖个体相比，产雌孤雌生殖品系所特有的有限遗传交换，连同基因组结构的某些特征，可有效保守其生态与行为特征，从而使部分品系倾向于种内社会性寄生。

3 内共生微生物及其在膜翅目性别决定中的作用

属于Arsenophonus、Cardinium、Rickettsia、Spiroplasma属及大多数宿主物种中的Wolbachia属的细菌内共生体，已在包括膜翅目在内的许多昆虫中被检测到。这些内共生体可影响其宿主的存活、生殖及其他生活史性状。具体而言，至少在拟寄生蜂中，Wolbachia、Cardinium与Rickettsia被报道可引起产雌孤雌生殖。因此，在许多情况下，由内共生体诱导的产雌孤雌生殖可通过抗生素或热激处理逆转为产雄孤雌生殖。有时，这种处理会产生完全不育的雌性或二倍体雄性。种群遗传学建模表明，单双倍体物种感染诱导产雌孤雌生殖的沃尔巴克氏体可迅速导致受精率下降，进而不可逆转地丧失有性生殖，并最终使感染种群完全依赖内共生体。这种转变是由于负责逐步降低雌虫受精能力的遗传变异被选择所致，最终，完全干扰受精的“处女等位基因”被选择胜过那些仍允许一定程度受精的等位基因。

研究者提出膜翅目中所有产雌孤雌生殖案例中，内共生体诱导的比例可能超过30%。然而，该目中许多产雌孤雌生殖个体的具体类型（如配子加倍或中央融合）仍不清楚。此外，感染宿主种群的性别比受许多因素影响，例如拟寄生蜂的繁殖率。迄今为止，所有经细胞学研究的由沃尔巴克氏体引起的膜翅目产雌孤雌生殖实例均被归类为配子加倍。有趣的是，沃尔巴克氏体诱导的二倍体化通常在发育卵的第一次有丝分裂后期失败时实现，而在另一种蝇蛹俑小蜂中，卵的二倍体化发生在该分裂完成后，通过子核融合实现。此外，推测中央融合存在于感染Cardinium的其他Encarsia物种中，但内共生体在孤雌生殖诱导中的因果作用仅在后一种物种中得到证实。另一方面，在无融合生殖的产雌孤雌生殖中发现了感染Rickettsia的Neochrysocharis formosa。

近期研究还提出了沃尔巴克氏体诱导产雌孤雌生殖的两种主要机制。在少数案例中，仅卵的二倍体化就足以支持产雌孤雌生殖雌性的成功发育。然而，在许多其他系统中，无论是涉及沃尔巴克氏体还是Cardinium，都需要配子二倍体化与对雌性特异性分化的共同影响才能诱导产雌孤雌生殖。尽管在大多数膜翅目中这种共生体诱导的雌性化的详细机制尚不清楚，但对与产雌孤雌生殖烟粉虱恩蚜小蜂相关的沃尔巴克氏体的最新研究显示，该拟寄生蜂的关键性别决定tra基因为截短且无功能的。相反，沃尔巴克氏体显然获得了parthenogenesis-induction feminization factor基因，这是tra的一个功能完全的同源基因，起源于鞘翅目（甲虫）中某个未知物种的基因组水平转移。此外，在诱导烟粉虱恩蚜小蜂产雌孤雌生殖的沃尔巴克氏体菌株中，还检测到了piff的同源基因pifA，该基因也存在于诱导赤眼蜂与Leptopilina clavipes产雌孤雌生殖的某些沃尔巴克氏体菌株中。此外，这两种沃尔巴克氏体菌株都携带独特的pifB基因，该基因可能与pifA一起，通过干扰正常的中心体组装过程，参与后两种物种的配子加倍。也有研究提示沃尔巴克氏体可将Habrobracon hebetor的二倍体雄性转化为雌性，显示出其雌性化特征。然而，Cardinium在Encarsia物种中诱导的两步式产雌孤雌生殖显然涉及不同的基因。此外，在Trichogramma kaykai中还检测到沃尔巴克氏体与上述B染色体的互作，B染色体是另一种性别比例扭曲因子，可将二倍体合子转化为单倍体合子。在该系统中，诱导产雌孤雌生殖的内共生体无法在整个种群中完全建立，因为如果沃尔巴克氏体与父本性比B染色体同时存在于同一个卵中，B染色体引起的父本基因组消除效应总是压倒沃尔巴克氏体可能产生的相反效应。事实上，本章提到的所有数据共同表明，研究人员才刚刚开始理解寄生性膜翅目产雌孤雌生殖诱导内共生体惊人的多样性与特征。

4 结论

过去几十年中，研究人员积累了大量关于膜翅目产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖的模式与机制以及性别决定的新数据与假说。例如，目前已知晓多个采用互补性别决定与非互补性别决定物种孤雌生殖的基本细胞学与遗传学特征。在几个模式生物中，还鉴定了产雄孤雌生殖与产雌孤雌生殖下的主要基因与性别决定级联的核心通路。当前，对膜翅目内共生体诱导孤雌生殖的了解远多于几年前。尽管如此，这项研究提出的许多问题与难题仍未解决。其中仅列举几例：单位点与多位点互补性别决定之间可能的转换机制、大多数膜翅目昆虫的关键性别决定基因、大多数缺乏互补性别决定的物种的性别决定机制、该目大多数类群（包括由不同共生细菌引起的）的产雌孤雌生殖类型，以及许多内共生体用于诱导产雌孤雌生殖的遗传工具包。因此，研究人员相信未来几年将在该领域带来更多重要且迷人的发现与理论。