《Cognitive Neurodynamics》：Investigation of the effects of balance exercises on visuospatial skills using EEG brain oscillations
视空间注意（Visual-Spatial Attention, VSA）负责选择相关感觉信息并支持对该信息的反应准备。心理旋转（Mental Rotation, MR）是指将某一视角观察到的物体在空间中旋转至新方位的能力。运动作为一种前景广阔的非药物性认知功能干预手段日益受到关注。平衡控制已知与视觉系统密切相关。因此，本研究旨在通过脑电图（EEG）脑振荡探究视频化平衡游戏及结构化平衡训练对视空间注意和心理旋转的干预效果。研究纳入30名健康受试者，通过随机化分组将其分为结构化平衡训练组（Structured Balance Exercises Group, SBEG）和视频化平衡训练组（Video-Based Balance Exercises Group, VBBEG）。两组均接受每周2次、持续6周的运动干预。认知功能评估选用文献中已验证的测试工具。在视空间注意任务中，6周训练后VBBEG组枕部θ（4–7 Hz）功率降低，而SBEG组升高；在心理旋转任务中，检查中央-顶叶区域时，VBBEG组高α（11–13 Hz）功率降低，SBEG组则升高。研究结论认为，两种不同的训练方法可能以不同方式影响视空间注意和心理旋转技能。
视空间技能（Visual-Spatial Skills, VSS）对于功能性独立至关重要，其使个体能够与环境建立二维及三维空间关系，感知物体形状，理解物体空间位置以及自身身体的空间定向（Marshall and Fink 2001; de Bruin et al. 2016）。该技能需要前庭系统、躯体感觉系统、本体感觉系统、视觉系统、听觉系统以及重力传入信息的协同加工处理（Kozlovskaya et al. 1985）。视空间技能可细分为视空间 enquanto（VSA）、视空间记忆和心理旋转（MR）等子成分（Mountcastle 1995）。视空间注意能够对 incoming 视觉信息进行选择与抑制（Gallotto et al. 2020）。心理旋转则被定义为将特定视角观察到的物体在空间中旋转至新方位并判断其新视角下形态的能力（Moore and Johnson 2020）。
认知功能与运动技能在儿童及老年人群中均呈协同发展趋势，二者存在本质关联（Frick and M?hring 2016）。Embrechts等（2021）针对脑卒中患者开展的研究揭示了VSS与平衡功能的关系，发现VSS下降可导致平衡与姿势控制障碍。研究表明，视空间输入对于动态复杂环境下的前瞻性计划及稳定性调整至关重要，能够实现安全运动与姿势控制的运动模式预防性调节（Mak et al. 2021）。运动作为非药物性认知干预手段展现出良好前景（Huang et al. 2022）。大量证据表明，运动对正常人群及神经退行性疾病患者的脑健康与认知功能均具有保护作用（Cassilhas et al. 2016）。尽管运动影响脑的确切机制尚未完全阐明，神经可塑性（Neuroplasticity）被认为是关键机制之一，急性和慢性运动暴露均可诱导神经可塑性改变（Vints et al. 2022）。
目前针对VSA的治疗方案尚未达成共识，这可能源于VSA受多种变异因素影响且常伴随多种疾病出现。Darestani等（2020）发现名为RehaCom的认知训练软件可能对多发性硬化患者的VSS有益；Adomavi?ien?等（2019）采用Armeo Spring上肢康复机器人联合Xbox Kinect系统进行干预，发现两种方案对脑卒中患者的视空间技能均有积极影响。关于MR与运动关系的研究相对匮乏，Jansen等（2010）发现包含跑步、跳跃及健美操的45分钟训练可改善MR表现。现有研究多关注健康人群的平衡训练效果（Bateni 2012; Nicholson et al. 2015; Wu et al. 2023），其中经典平衡训练与视频化游戏疗法为主要干预方式。DiStefano等（2009）综述证实经典平衡训练可改善健康成人平衡功能；Chen等（2021）发现视频化游戏对健康受试者的平衡功能具有积极影响。
神经影像及脑损伤研究表明，VSA调控涉及广泛的功能网络，包括额叶、顶叶、颞叶及枕叶皮层的多个中枢（Wiesman et al. 2017）。文献中关于VSA的研究多集中于θ（4–7 Hz）和α（8–13 Hz）振荡（H?ndel et al. 2011）。节律性行为模式，特别是服务于环境主动探索（如眼动）或交流（如言语产生）的神经元活动，通常激活于θ频段约3–8 Hz的频率范围（Benedetto and Morrone 2019）。研究报道θ振荡能够以特定顺序或空间组织编码多元素信息，并调控远距离脑区之间的信息流（Rawle et al. 2012）。Bengson等（2014）要求被试将注意指向特定方向，发现额区和顶叶区在250–350毫秒（ms）及400–800 ms时段出现电位增高。MR任务期间，额区、前运动区、枕区、顶上小叶、颞下皮层、辅助运动区等部位均积极参与（Nishimura et al. 2020）。文献多关注MR中的α功率变化，感觉运动皮层μ（8–13 Hz）功率降低被认为与任务中的潜在运动旋转有关（Gardony et al. 2017）。该区域α活动降低（与其抑制功能相关）被归因于MR相关表征的形成及需求（De Lange et al. 2005）。研究表明高α（High Alpha, HA）（11–13 Hz）聚焦可提供更高的空间聚焦度（Gardony et al. 2017），且HA功率变化可有效揭示视觉与运动过程参与及任务需求之间的关系（De Lange et al. 2005; van der Helden et al. 2010）。本研究选择11–13 Hz范围进行α分析。Horst等（2013）采用手图像评估MR，发现任务期间中央区、中央-顶叶区及枕部HA（11–13 Hz）功率降低。然而，尚无研究采用EEG脑振荡方法探讨平衡训练对VSA和MR的影响，故本研究旨在探究两种不同平衡训练方法对VSA和MR的影响效应。
研究在伊斯坦布尔Medipol大学认知神经科学与EEG实验室、技术治疗实验室、物理治疗与康复实验室开展，遵循《赫尔辛基宣言》伦理准则，获伊斯坦布尔Medipol大学非介入性临床研究伦理委员会批准（文件编号：E-10840098-772.02-7152，日期：2023年11月9日），并在ClinicalTrials.gov注册（NCT06151093）。纳入标准为18–35岁、右利手、无影响平衡的系统性疾病（如眩晕或肌肉骨骼疾病）、无既往平衡训练史、无神经精神诊断或用药史、无足踝手术史。排除标准包括骨科或神经系统疾病史、癫痫、肌肉骨骼疾病、活跃使用虚拟现实游戏主机（如Nintendo Wii、Xbox Kinect）、规律运动锻炼（如健身房、瑜伽、普拉提）以及色盲。
40名志愿者经评估后，6人不符合纳入标准，34名受试者签署知情同意书后入组，经随机化分为SBEG和VBBEG两组。SFemale受试者于月经周期后14天先行基线评估，以确保前后测均处于排卵期。两组均接受每周2次、持续6周共计12次训练课程，结构化平衡训练在物理治疗与康复实验室实施，视频化平衡训练在技术治疗实验室实施。结构化平衡训练包含渐进难度的平衡练习，每项练习睁眼和闭眼各完成3次，全部于镜前进行以增强视觉反馈，每次训练约30–40分钟。视频化平衡训练采用Nintendo Wii Fit系统，该设备包含运动感应传感器、Wii遥控器、平衡板及显示屏，通过三轴加速度计反映人体运动于屏幕，提供实时反馈，每次训练约30–40分钟。
EEG记录采用Brain Vision Recorder系统（Brainproducts, Munich, Germany），通过国际10–20系统放置的30导联Ag-AgCl电极帽采集，采样率500 Hz，带通滤波0.1–250 Hz。参考电极置于双侧耳垂前部（A1+A2），接地电极置于右耳垂后部，另设眼电电极以记录眼动。阻抗值控制在10 kΩ以下，于隔音、避光的法拉第笼内进行 recordings，并通过内部摄像机进行瞬时监控。
VSA范式参照Green和Bavelier（2006）的设计，屏幕上呈现6个圆圈及中央注视点"+"，圆圈内及注视点旁随机分布7种不同形状（三角形、倒三角形、平行四边形、正方形、五边形、倒五边形、菱形）。目标刺激为"正方形"或"菱形"，每个试次仅有一个目标刺激出现于圆圈内。刺激分为"一致"（congruent）和"不一致"（incongruent）两类：一致刺激中注视点旁干扰刺激与圆圈内目标刺激相同；不一致刺激中二者不同。
MR范式基于Peters和Battista（2008）的图像库构建，包含18,000张三维立体图像。以10个相同立方体组成的立体图形为参照（左侧），右侧呈现该图形沿x、y、z轴旋转后的匹配图形（一致刺激）或其镜像对称图形（不一致刺激），旋转角度包括30°、60°、90°、120°、150°。
EEG数据分析采用Brain Vision Analyzer软件，对原始数据进行0.01–60 Hz数字滤波、独立成分分析（ICA）去除眼眨、眼动及肌电伪迹、分段及降噪处理。VSA范式分段为刺激前2000 ms至刺激后3000 ms（–2000~3000 ms），MR范式为刺激前2000 ms至刺激后7000 ms（–2000~7000 ms）。事件相关功率谱（Event-Related Power Spectrum, ERPS）分析采用连续小波变换（Continuous Wavelet Transform, CWT，Gabor归一化），分别对θ（4–7 Hz，3个周期）和HA（11–13 Hz，3个周期）频段进行分析，基线校正采用刺激前–500至–300 ms时段。行为数据记录正确反应次数，因设置独立反应窗口以规避运动计划及运动执行对EEG的影响，故未纳入反应时数据。
统计分析采用SPSS 22.0和Jamovi 2.5.27软件，正态性检验采用Shapiro-Wilk检验，重复测量方差分析（Repeated Measures ANOVA）用于各范式的事件相关振荡分析，组间 comparison 采用独立样本T检验，正确反应次数比较采用Mann-Whitney U检验。组内前后测比较采用配对样本T检验或Wilcoxon检验，显著性水平设为p<0.05，采用Greenhouse-Geisser校正及Bonferroni校正。
研究结果部分显示，34名入组者中3名被排除、1名退出，最终30名受试者完成研究。两组在年龄、性别、身高、体重及受教育年限等人口学数据上无统计学差异。
行为数据结果显示，VSA范式中两组在一致刺激（p=0.343）和in一致刺激（p=0.678）的正确反应数上均无显著差异；MR范式中两组正确反应率亦无显著差异（p=0.967）。组内前后测比较：SBEG组VSA范式一致及in一致刺激正确反应数无显著变化（p=0.068），但MR范式后测正确反应数显著高于前测（p<0.001）；VBBEG组VSA范式一致刺激（p=0.057）和in一致刺激（p=0.093）前后测均无显著差异，MR范式前后测存在显著差异（p=0.038）。
VSA范式θ功率分析结果显示，一致刺激分析中，group*time*location交互作用显著（F(2.29, 64.02)=3.87, MSe=5.48, p=0.021, η
p2=0.122），仅枕部位置主效应显著。进一步分析显示，SBEG组前后测无显著差异（p=0.244），VBBEG组无显著差异但接近显著（p=0.078）。in一致刺激分析中，group*time*location交互作用显著（F(3, 84)=4.56, MSe=5.52, p=0.005, η
p2=0.140），仅枕部位置显著（F(1,28)=20.5, MSe=12.70, p=0.003, η
p2=0.273）。SBEG组枕部θ功率前后测显著增加（p=0.025, d
z=0.62），VBBEG组无显著差异但呈现降低趋势（p=0.052）。
MR范式α功率分析中，600–1000 ms时间窗的time*group交互作用显著（F(1, 28)=4.56, MSe=53.48, p=0.041, η
p2=0.140）。SBEG组前后测无显著差异（p=0.416），VBBEG组前后测显著差异（p=0.035, d
z=0.58）。1000–2000 ms时间窗time*group交互作用不显著（F(1, 28)=2.72, MSe=27.23, p=0.110, η
p2=0.089），但变化趋势与600–1000 ms一致：VBBEG组α事件相关去同步化（Event-Related Desynchronization, ERD）增加，SBEG组降低。
讨论部分，研究人员指出本研究首次采用EEG脑振荡方法探究两种不同平衡训练干预对VSA和MR的影响。6周干预后，VSA任务中VBBEG枕部θ功率降低而SBEG升高；MR任务中VBBEG中央-顶叶HA功率降低而SBEG升高，表明两种训练通过不同神经生理机制影响认知任务的电生理过程。
VBBEG在VSA范式一致及in一致刺激后测得分更高，但前后测差异未达统计学显著。Green和Bavelier（2006）研究报告了反应时数据但未报告正确反应数；Lavie等（2004）通过反应时比较选择性注意与工作记忆。研究人员指出未预期该范式会出现正确反应数的差异，研究目标在于探究训练对空间搜索过程的影响。MR范式中两组正确反应数均增加，SBEG改善具有统计学显著性，与Jansen等（2010）发现运动者MR正确反应更多的结果一致。Jost等（2023）发现骑行时间延长时MR正确反应增加。Rogge等（2017）发现平衡训练可提升老年人纵向认知技能评分。本研究未发现专门探究平衡训练对MR影响的文献，但结合已有证据，本研究所实施的训练提高了MR任务表现。
关于VSA范式的讨论，研究人员指出尚无以本研究范式进行EEG分析的既往研究。一致刺激分析中，枕部位置group*time交互作用显著，VBBEG呈降低趋势而SBEG升高；in一致刺激中SBEG枕部θ振荡显著升高，VBBEG降低接近显著。这表明两种训练对VSA任务中的事件相关θ振荡产生差异化影响。分析中未显示半球差异。背侧注意网络（Dorsal Attention Network）的额叶和顶叶区域负责注意定向（Hopfinger et al. 2000），本范式刺激来源于屏幕左、右或中央，故分析纳入所有方向的刺激。各种检测和辨别范式中，自主或内源性视觉选择最一致地激活背侧顶叶和额叶皮层（Corbetta 1998），本研究虽观察到这些区域激活但未达统计学显著。
早期视觉皮层的振荡活动局部增强与视觉加工和知觉组织相关。枕叶皮层参与一般视觉加工，尤其与知觉组织密切相关（Castellano et al. 2014）。fMRI研究显示额叶、顶叶激活同时伴枕叶皮层短暂激活，该短暂反应可能反映视觉刺激加工（Corbetta and Shulman 2002）。虽然颞叶、顶叶区域参与视觉加工早期阶段，但外纹状皮层特别是V4区在注意指向或记忆刺激时频繁激活（McAdams and Maunsell 1999）。外纹状皮层亦位于枕叶，在物体辨别时激活（Corbetta 1998）。Dugué等（2015）发现视觉搜索任务中刺激后θ相位活动在正确反应时增加，峰值6.6 Hz，适用于枕部、顶叶和额叶区域。Dugué等（2016）采用经颅磁刺激（Transcranial Magnetic Stimulation, TMS）发现枕叶早期视觉区θ频率去激活会损害空间注意，提示枕部θ频率参与空间注意定向。Green和Bavelier（2006）比较动作video游戏玩家与非玩家的VSA能力，发现前者反应时更短，认为video游戏对VSA有积极影响。Video游戏 reportedly 具有异常高的注意需求，远超日常暴露水平，且需同时加工多个元素。基于此，研究人员认为VBBEG通过video化平衡游戏暴露的注意元素，相比结构化平衡训练促进了枕部区域的视觉加工，θ降低归因于视觉加工促进所致认知负荷降低，VBBEG降低未达显著可能源于样本量不足，增加样本有望达到显著性。SBEG枕部θ振荡显著增加，文献中关于后部θ活动的研究较少。有研究提示早期θ活动可能参与非目标刺激的抑制：对于仅呈现于屏幕半侧的刺激，对侧刺激后出现同侧θ增加，随后立即出现对侧θ增加（Lubbe and Utzerath 2013）。另一研究检测目标与非目标颜色形状的选择，发现刺激后枕部θ同侧和对侧增加（Van Der Lubbe et al. 2014）。Haciahmet等（2023）使用一致和in一致干扰刺激，发现in一致干扰刺激的对侧θ增加大于一致干扰刺激。本研究因刺激来源于各个方向，与上述研究不同，故出现双侧θ增加。选择性注意期间的θ活动不仅与期望刺激的选择有关，还直接抑制无关刺激（Asanowicz et al. 2023）。基于此，研究人员认为SBEG的枕部抑制能力增强。两种训练对VSA任务中两种不同刺激加工具有相同效应，因刺激类型差异未观察到训练效应差异。
MR范式EEG分析显示，600–1000 ms HA振荡前后测VBBEG结果具有统计学显著性，1000–2000 ms无显著性但变化趋势一致：VBBEG α ERD增加而SBEG降低。本研究采用Peters和Battista（2008）库创建包含10个等立方体的参照图形进行MR任务。文献中MR任务主要与α/β ERD相关。Rie?ansky和Katina（2010）基于α振荡（8–13 Hz）和反应时解释MR能力，发现反应更快者顶叶皮层α ERD更少，归因于认知负荷降低。根据神经效率假说（Neural Efficiency Hypothesis），认知需求增加则α ERD增加，任务更易执行时α ERD降低（Rie?ansky and Jagla 2008）。
另一视角涉及MR与运动计划（Motor Planning）的关系。运动计划可解释为收集和整合动作信息以实现目标运动的过程（Hoshi and Tanji 2007），其能力增强与MR技能直接相关（Tomasino and Gremese 2016）。MR过程中被试 reported 想象并执行如同用手旋转的旋转过程，表明MR过程不仅与心理过程还同时与身体过程协同作用（Gardony et al. 2017）。感觉运动皮层与运动相关的EEG振荡（8–13 Hz）称为μ节律，其功率降低发生于运动刺激及运动准备和执行过程中（Pfurtscheller and Lopes Da Silva 1999; Llanos et al. 2013），反映皮层内抑制降低和初级运动皮层锥体神经元放电增加（Gardony et al. 2017）。Chen等（2013）发现MR任务中感觉运动皮层和顶叶皮层μ功率降低，归因于被试试图将屏幕上手图像与自身手匹配而进行心理旋转。本研究结果亦通过感觉运动皮层电极显示该降低，且两组研究初期均存在此降低：训练后VBBEG该降低增加，SBEG降低减少（即正向偏移）。
顶叶皮层是MR的另一重要脑区，参与心理视空间表征，在动作导向的心理表象形成和维持任务中活跃（Zacks 2008; Sasaoka et al. 2014），fMRI研究支持MR任务期间顶叶半球反应增加（De Lange et al. 2005; Gogos et al. 2010）。HA聚焦 reportedly 提供更高空间聚焦度（Horst et al. 2013），且HA功率变化可有效揭示视觉与运动过程参与及任务的关系（van der Helden et al. 2010）。Horst等（2013）采用手图像评估MR，发现任务期间中央区、中央-顶叶区和枕部HA功率降低。Reiner（2016）发现接受HA（10–12 Hz）神经反馈训练的受试者MR任务表现显著改善，认为HA频率与MR直接相关。
本研究意外发现与已有文献矛盾的结果：VBBEG在6周训练后HA ERD显著增加，伴随任务表现改善。这与当前文献中ERD与认知负荷增加直接相关的观点相悖，是未来研究需探讨的重要发现。比较两种训练方式，研究人员认为SBEG更 strongly 促进运动计划过程，因其练习涉及支撑面增减、静止支撑面变为移动支撑面等多种挑战，且睁眼闭眼练习可能影响运动计划。相比之下，video化平衡训练不涉及支撑面变化或地面移动。6周训练后VBBEG α ERD增加而SBEG降低，研究人员将VBBEG的HA增加与任务期间的视觉化联想：被试在video化平衡游戏中暴露于大量视觉刺激，导致MR任务中图形的心理表征更好形成。就α ERD变化而言，结构化平衡训练比video化平衡训练更好地调节MR能力。
本研究局限性包括：视觉范式前后测刺激相似，初期评估暴露200张图像，虽6周后不太可能保留记忆，但不能完全排除潜在学习效应；缺乏非运动锻炼对照组，限制了结论强度；刺激窗口与反应窗口相互独立，未能获得反应时数据；女性排卵期未通过激素测量客观验证，虽基于月经周期追踪预期主要处于早期黄体期（孕酮水平增高期），未来研究应考虑此因素。
研究结论为：VSA任务中，干预后SBEG θ功率增加、VBBEG降低，提示两种训练通过不同机制影响VSA；MR任务中，VBBEG HA（11–13 Hz）功率增加、SBEG降低，可能分别表明SBEG运动控制改善和VBBEG心理表象增强。总之，两种训练似乎以不同方式影响MR能力。建议未来研究采用更长干预周期、测量反应时并进行脑连接分析以验证本研究发现。
