表面复杂度与腹足类动物排除驱动潮间带生态工程结构（eco-engineered structure）的生物定殖（colonization）

《Journal of Applied Ecology》：Surface complexity and gastropod exclusion drive colonization of an intertidal eco-engineered structure

　　

摘要：海堤（seawall）改造并使海洋海岸栖息地均质化，但在许多地区仍是必要的海岸防护设施。生态工程（eco-engineering）旨在通过增加凹坑和裂隙等微生境（microhabitat）来抵消生物多样性的降低。研究人员检验了旨在提升生物多样性的增加的生境复杂度（habitat complexity），连同无脊椎动物牧食（grazing）的作用，以了解何种因素驱动群落结构与生态系统功能——通过在暴露（emersion）期间使用红外气体分析仪（infrared gas analysis, IRGA）测定二氧化碳（CO2）通量来估算。固着无脊椎动物物种丰富度（sessile invertebrate species richness）随生境复杂度显著增加，而大型藻类（macroalgae）的丰度和丰富度主要受无脊椎动物牧食控制。群落总生产力（gross community productivity, GCP）受大型藻类盖度的影响强于受生境复杂度的影响。【综合与应用】研究结果表明，向海岸防护构筑物添加微生境具有价值，同时也强调了生境复杂度、群落组成与生态系统功能之间微妙的关系。由不同生境拼缀（mosaic）而成的表面——包含平坦面与不同微生境表面——可能提供最大的整体生态效益。

论文解读：《Surface complexity and gastropod exclusion drive colonization of an intertidal eco-engineered structure》发表于《Journal of Applied Ecology》

一、研究背景与目的

传统海堤（seawall）及硬质海岸防护结构通常具有低表面粗糙度（low surface rugosity）、均质光滑的特点，导致潮间带生境异质性（habitat heterogeneity）丧失，使定殖于此的固着无脊椎动物（sessile invertebrates）与大型藻类（macroalgae）物种多样性显著低于天然岩岸。为缓解此负面生态影响，生态工程（eco-engineering of seawalls）通过在混凝土表面预制凹坑（pits）、沟槽（grooves）或模拟潮池（rockpools）等微生境（microhabitats），试图提高生境复杂度（habitat complexity / surface rugosity）从而促进生物多样性。然而，以往研究多关注物种多样性等一阶响应，较少同时考量生物互作（如腹足类牧食 grazing）及生态系统功能（ecosystem functioning，如群落叶面光合与呼吸产生的碳通量）。此外，微生境内环境（遮阴、保水）对不同功能群（藻类 vs 固着无脊椎动物）的差异化影响尚不清楚。因此，研究人员在美国旧金山湾海堤开展现场中尺度实验，设置三种表面复杂度（平坦flat、简单simple含10个凹坑、复杂complex含25个凹坑加中心环形沟槽）与两种腹足类处理（允许牧食 grazer exposure / 人工草皮围栏+定期移除排除牧食 grazer exclusion），经19个月野外定殖后测定物种丰富度、群落组成及暴露期（emersion）CO₂通量（净群落生产力 NCP、群落呼吸 CR、总群落生产力 GCP = NCP ? CR），以回答：（1）生境复杂度如何影响固着无脊椎动物与藻类物种丰富度及群落组成；（2）腹足类牧食如何跨复杂度梯度影响上述指标；（3）复杂度与牧食如何共同影响物种丰富度、群落组成及生态系统功能。

二、主要关键技术方法

研究人员于美国加州旧金山码头小艇港北向海堤（+2.0 m 平均低低水位 Mean Lower Low Water, MLLW）布设波特兰水泥铸模20 cm × 20 cm 瓷砖（tile），含三水平生境复杂度——平坦无微生境（flat control）、简单（10个直径15 mm圆柱形凹坑）、复杂（25个凹坑含φ15 mm与φ30 mm加一条φ25 mm中心环形沟槽），由CASU软件随机排布凹坑位点、3D打印原型翻模浇注；辅以人工塑料草皮围栏（artificial turf fencing）粘贴瓷砖边缘并定期手工移除腹足类实施牧食排除（grazer exclusion），对照为开放允许牧食（grazer exposure）。采用随机完全区组设计（randomized complete block design, RCB）布置6个区组共36块砖，野外定殖19个月后取回实验室。生物多样性评估包括：记录固着无脊椎动物与藻类至种/最低可行分类阶元，100点网格目估盖度（复杂砖微生境面与平直面各50点），分别统计固着种丰富度与腹足类多度；腹足类以Lottia属为主。生态系统功能测定采用闭路空气循环红外气体分析仪（IRGA, LI-830）在暴露（emersion）条件下进行——先30 min光照（估算净群落生产力 NCP）再30 min黑暗（估算群落呼吸 CR），总群落生产力 GCP = NCP ? CR，按砖实际表面积校正CO₂通量（mmol mol^?1min^?1换算 per cm²）。统计分析使用线性模型（LM）/广义线性模型（GLM）检验生境复杂度与牧食处理的固定效应及交互作用，PERMANOVA与负二项多元回归（mvabund包）分析群落组成差异，广义线性混合模型（GLMM）比较同砖内微生境vs平直面物种数（砖为随机效应），SNK事后检验比较组间均值。

三、研究结果

3.1 Species richness and community composition（物种丰富度与群落组成）

3.1.1 Habitat complexity（生境复杂度）

线性模型显示生境复杂度显著提高总固着物种丰富度（LM, Habitat: F_2,30=22.819, p<0.0001），简单与复杂砖均显著高于平坦砖，增量主要由苔藓虫（bryozoa）、被囊类（tunicates）、双壳类（如Ostrea lurida奥林匹亚牡蛎）及Fucus distichus等独有类群贡献。其中固着无脊椎动物丰富度随复杂度显著增加（F_2,30=49.082, p<0.0001），而藻类丰富度不受复杂度影响（F_2,30=1.654, p=0.208）。PERMANOVA表明生境复杂度显著影响群落组成（p=0.025）。同一复杂砖内部比较发现微生境元素（凹坑、沟槽）比平直面支持更多物种（GLMM, Microhabitat: F_1,10=16.236, p=0.00240），微生境内出现5门9个分类单元含多毛类、蔓足类、红藻等，平直面仅3个类群（如Chthamalus spp.藤壶、Mastocarpus sp.）；大型藻类与藤壶更频现于平直面，部分藻类完全不出现于凹坑内，推测与坑内遮阴低光有关。简单与复杂砖间物种丰富度与组成无显著差异。

3.1.2 Grazer exclusion and exposure（腹足类排除与暴露）

牧食显著降低所有砖类型的固着物种丰富度（LM, Grazing: F_1,30=105.813, p<0.0001），排除牧食砖平均固着种>10种，平坦排除牧食<4种；排除牧食使大型藻类物种数约翻倍。交互作用不显著（p=0.226）。排除牧食砖大型藻类盖度高（Ulva spp., Mozzarella spp.等叶状/匍匐藻），暴露牧食砖以藤壶为主偶见红藻草皮Caulacanthus okamurae或Mastocarpus sp.。PERMANOVA显示牧食处理强烈驱动群落组成（p<0.001），暴露牧食群落彼此更相似。mvabund分析示排除牧食显著提高4种大型藻类与螺旋虫（Spirorbidae）相对多度，降低Chthamalus spp.藤壶相对多度；Ostrea lurida与Spirorbidae受生境复杂度正影响（更复杂→更多）。腹足类（主要为Lottia属石鳖Limpet）本身多度随复杂度增加（F_1,30=10.127, p=0.00044），人工草皮+定期移除有效降低但未完全排除腹足类（排除处理腹足类显著少于暴露处理）。

3.2 Ecosystem functioning（生态系统功能）

群落呼吸（CR）、净群落生产力（NCP）、总群落生产力（GCP）均受生境复杂度与牧食处理显著影响（GLM, Habitat: p≤0.0025; Exclusion: p≤0.004），牧食效应更强。排除牧食（藻类多）碳通量高于暴露牧食；同处理内简单砖GCP最高，复杂砖最低（额外表面积稀释单位面积藻盖度且藻不增），平坦介于其间。简单排除牧食砖CR也显著高于其余处理。整体GCP>NCP>CR，反映暴露期大型藻类光合主导碳通量。

四、讨论与结论总结

讨论指出：增加微生境（哪怕最低程度如简单砖）可提升固着无脊椎动物多样性并为本研究区域关键修复目标种Ostrea lurida（奥林匹亚牡蛎，native Olympia oyster）提供附着与潜在避难所，但微生境（凹陷、遮阴）不利于大型藻类定殖故不影响藻类丰富度——与以往垂向粗糙度不促进藻类研究一致；水平潮池等其他生态工程元件可能对藻类更友好。简单与复杂砖生物响应相近，提示本实验微生境尺寸跨度（15–30 mm）相对当地常见生物体形差异不足引发组成质变，生态工程设计应依目标种体型定制微生境尺度。微生境内也定殖非本地种（如Watersipora subatra苔藓虫、Botrylloides violaceus群体海鞘），旧金山湾高度入侵背景下此现象难避免，需权衡。腹足类牧食是藻类丰度与组成的首要驱动因子，微生境增加腹足类丰度但通过提供避难所（refugia）使Spirorbidae等在牧食压力下仍定居；平直面虽少独特种但对藻类与藤壶重要，建议生态工程采用平坦与微生境拼缀（mosaic）布局以最大化总体生物多样性。人工草皮围栏较不锈钢笼更少改变水动力且有效限制腹足类迁移。生态系统功能主要受大型藻类盖度调控（受牧食抑制），生境复杂度通过单位面积藻盖度微弱影响GCP，复杂砖因额外表面积未伴生藻增量致单位面积碳通量偏低，印证生态系统功能不一定随生境复杂度单调上升。

【研究结论翻译】

研究结果表明，生态工程栖息地中增加复杂度通常能提高生物多样性，并与腹足类牧食压力产生交互影响，进而对生态系统功能产生后续影响。本研究所测设计中，即便最低程度的微生境添加（简单砖）相较平坦面已使固着无脊椎动物多样性受益，而更高粗糙度（复杂砖）进一步增加了具保护价值的本地种——奥林匹亚牡蛎（Ostrea lurida）的出现率。微生境较多的砖上非本地种多样性亦更高，凸显了为更广类群创造适宜生境时伴随的意料但可能不可避免的后果。同样显著的是，凹槽与圆柱凹坑不影响大型藻类物种丰富度——后者主要受腹足类牧食动物有无驱动。鉴于大型藻类在碳通量中的关键作用，微生境带来的附加表面积并未均一提升生态系统功能；仅适度增加微生境可获得性（简单砖）对应大型藻类及碳通量的升高。鉴于响应存在变异，在特定区域针对特定目标类群或群落开展验证后再推广至关重要。由不同生境类型拼缀、起伏复杂度各异的表面散布组合，可能提供最大的整体生态效益。