《Ecology of Freshwater Fish》：Tapeworm Parasite Burden Is Linked to Diet, Body Size, Condition, Growth, Restocking and Habitat Use in Piscivorous Salmonids of a Subarctic Lake
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寄生虫通过与整个生态群落的相互作用而影响宿主。对于营养级传播（trophically transmitted）的寄生虫而言，这一现象尤为明显，例如双槽绦虫属（Dibothriocephalus）绦虫，其感染多种中间宿主鱼类，可能降低宿主适合度（fitness）
寄生虫通过与整个生态群落的相互作用而影响宿主。对于营养级传播（trophically transmitted）的寄生虫而言，这一现象尤为明显，例如双槽绦虫属（Dibothriocephalus）绦虫，其感染多种中间宿主鱼类，可能降低宿主适合度（fitness）及人类食用安全性。研究人员利用大尺度、多年度数据集，分析了双槽绦虫负荷与宿主特征及食性之间的生态学关联，具体评估了寄生虫负荷与北极红点鲑（Salvelinus alpinus）和褐鳟（Salmo trutta）的体型、体质、生长、放流来源及胃内容物之间的关系。研究结果显示，两种鲑科鱼类的双槽绦虫感染率均较高，但寄生虫负荷呈逐年下降趋势。两种鱼类中，体型较大个体以及胃含物中存在三刺鱼（Gasterosteus aculeatus）和/或九刺鱼（Pungitius pungitius）残渣的个体寄生虫负荷更高；而体质较好、生长较快、胃含物为非刺鱼类食物、放流来源（北极红点鲑）及河流栖息地（褐鳟）则与较低的寄生虫数量相关。这些发现表明双槽绦虫负荷可能代价高昂，而对非刺鱼食物的成功觅食则与较低负荷相关。总体而言，研究结果揭示了双槽绦虫营养级累积的复杂性，其中刺鱼类在其传播中发挥特殊作用。
寄生虫在动物群落中普遍存在，包括鱼类群落，在塑造群落结构方面发挥重要作用。寄生虫通过改变宿主生理、行为和存活率，不仅影响特定宿主物种，还影响其与其他物种的生态系统相互作用。从经济角度而言，鱼类高寄生虫负荷可降低捕捞量、降低其休闲或商业价值，并在某些情况下增加向人类传播的风险。
双槽绦虫属（Dibothriocephalus）的两种同属绦虫——D. ditremus和D. dendriticus（先前称为Diphyllobothrium dendriticum）常见于环极分布的鲑科鱼类中。其生活史涉及鸟类（特别是鸥属Larus）和哺乳动物作为终宿主，桡足类（copepods）作为第一中间宿主，小型鱼类作为中间宿主，以及大型肉食性鱼类作为第二中间宿主。在北欧地区，鱼类宿主包括刺鱼科（Gasterosteidae）、白鲑属鱼类及肉食性鲑科鱼类。在鲑科宿主中，双槽绦虫可引发组织炎症、生长减缓及肌肉变化，并可通过生食或半生食鱼类感染人类。
由于双槽绦虫属物种通过营养级传播，其感染风险和强度可能取决于潜在宿主的猎物选择及其他膳食因素。寄生虫负荷还可能随时间通过感染猎物的累积消费而增加。因此，猎物鱼类物种组成的空间或时间变化可能影响其在肉食性中间宿主中的数量。环境因素可进一步调节这些模式，例如高纬度地区预测的温度升高可通过影响宿主物种的丰度和分布而改变寄生虫传播和动态。
北极红点鲑和褐鳟是两种具有文化意义的鲑科物种，在诸多亚寒带湖泊中形成标志性物种对。异域分布时，它们占据相似的生态位；但同域共存时，褐鳟通常占主导地位，而北极anyon红点鲑则被限制在底栖或浮游栖息地，两者在猎物选择上既有显著重叠又有分化。两种物种在生长过程中通常转向肉食性，只要合适猎物鱼类足够丰富。这种膳食转变可能促进寄生虫（如双槽绦虫）的传播。研究人员利用大尺度、多年度数据集，以伊纳里湖（Lake Inari）为研究对象，分析了双槽绦虫在北极红点鲑和褐鳟中的营养动态，该地区鲑科鱼类历史上双槽绦虫感染率较高。研究具体探讨了寄生虫负荷与宿主胃内容物、体型及体质的关系，还检验了季节和研究期间的时间趋势、两种宿主物种间的差异、对生长的影响、与增殖放流的关联，以及褐鳟的栖息地类型（湖泊与河流）影响。
研究样本采自2011年至2023年间伊纳里湖渔业长期监测项目，包括当地商业性和休闲性捕捞鱼类，全年收集；褐鳟补充样本来自流入湖泊的两条最大河流——Juutua河和Ivalo河。鱼类样本包括完整样本和部分处理样本（含头部、内脏、鳞片及全长和体重测量）。主要采用刺网捕捞（网目40–65毫米），辅以拟饵和延绳钓。
样本处理在Luke伊纳里研究站（68.9° N, 27.0° E）进行，测量全长、采集鳞片和耳石、称重、评估胃内容物（按猎物物种或类别：白鲑、刺鱼、底栖大型无脊椎动物、昆虫、未鉴定物质），并记录性别。核心数据集包括1,969尾北极红点鲑（全长424 ± 121毫米，体重844 ± 654克）和6,148尾褐鳟（全长507 ± 111毫米，体重1,617 ± 1,101克），具有完整的双槽绦虫计数、体质和来源数据。
寄生虫负荷估计通过识别和计数胃肠道中的寄生虫包囊，按以下分类尺度记录：0：未检出；1：1–10个；2：11–30个；3：>30个。绦虫包囊依据其特征形态鉴定：位于体腔的苍白圆形包囊（直径0.5–1厘米），内含约0.5–4厘米长的裂头蚴（plerocercoid）。D. dendriticum和D. ditremus是芬兰已知感染北极gaim红点鲑和褐鳟并在体腔形成裂头蚴包囊的仅有的绦虫物种，其中D. dendriticum被认为更为常见。本研究未对两种同属绦虫进行区分，因包囊目视检查不足以进行物种鉴定，而每个裂头蚴的解剖和显微镜检查在物流上不可行。
胃内容物分析采用出现/不出现数据而非绝对重量，因该法对测量程序和摄食时间敏感性较低。体质采用标度质量指数（scaled mass index）作为代理指标，通过全长和体重数据计算，该指数被认为比基于体重–全长回归残差等传统方法提供更稳健的体质估计。因两种物种在给定长度下体型略有差异，故分别计算。鱼类来源（野生/放流）采用茜素红S（Alizarin Red S, ARS）标记法鉴定：将鱼卵或幼鱼浸入ARS溶液，使其与钙化结构（如耳石）结合，随后通过荧光显微镜检查耳石进行识别。
统计分析使用R 4.2.2软件进行。因物种间体型差异，包含全长或标度质量指数的分析均分别拟合。首先，为比较种间寄生虫负荷，拟合有序回归模型（ordinal package），以有序的双槽绦虫计数类别（0–3）为响应变量，物种为唯一固定效应。其次，为探究宿主胃内容物、特征、来源及时间方面与寄生虫负荷的关系，对两种鱼分别拟合类似有序回归模型，固定效应包括：三刺鱼或九刺鱼残渣出现与否、其他鱼类残渣出现与否、非鱼类食物出现与否、全长、体质（标度质量指数）、季节（3–5月为春季、6–8月为夏季、9–11月为秋季、12–2月为冬季）、年份（2011–2023，整型变量，13个可能值）和来源（野生/放流）。褐鳟额外纳入栖息地为固定效应（湖泊N=4,842；河流N=1,306），北极红点鲑未纳入因仅2尾采自河流。
为便于图形展示和与其他研究比较，上述分析重复时将寄生虫计数类别作为计数变量处理，拟合负二项分布广义线性模型（GLM）。两种分析方法结果非常相似，仅单个案例结论不同（见结果）。因此，GLM输出可用于图形展示。
最后，为评估寄生虫负荷对生长的影响，对两种鱼分别拟合伽马分布GLM，以log转换全长为响应变量。寄生虫负荷（双槽绦虫计数类别）与年龄的交互项用于估计寄生虫负荷对年龄特异性全长（生长代理指标）的影响。
研究结果显示，双槽绦虫感染率北极红点鲑（1,497/1,969, 76%）和褐鳟（4,753/6,148, 77%）非常相似，物种间寄生虫计数类别无显著差异。胃含刺鱼残渣与两种鱼更高寄生虫负荷相关；相反，胃含其他鱼类或非鱼类食物与更低寄生虫负荷相关。但北极红点鲑中，胃含其他鱼类的效果在计数变量模型中不显著。体型较大的 Arctic charr 和褐鳟寄生虫更多；体质较差（较低标度质量指数）个体寄生虫负荷更高。寄生虫负荷在2011–2023年间线性下降。
季节模式方面，北极红点鲑寄生虫负荷秋季最高、夏季最低；褐鳟夏季最高、冬季最低。北极红点鲑中，野生来源与更高寄生虫负荷相关，褐鳟则否。褐鳟中，湖泊个体寄生虫负荷高于河流个体。寄生虫负荷与年龄对体长的交互作用在两种鱼中均显著，即随寄生虫负荷增加，年龄特异性体长（生长代理指标）减小。
讨论部分指出，伊纳里湖的优势肉食性鲑科鱼类均普遍感染双槽绦虫，感染比例均超过70%。胃含非刺鱼鱼类或非鱼类食物的个体双槽绦虫负荷较低；相反，体型较大、体质较差及胃含三刺鱼和/或九刺鱼残渣的个体平均寄生虫负荷更高。野生北极红点鲑及湖泊褐鳟寄生虫感染更重。两种鱼较高寄生虫负荷个体生长较慢。这些发现为营养级相互作用在塑造双槽绦虫感染风险中的重要性提供了野外证据，并突显刺鱼类在寄生虫传播中的关键作用；同时也证明了寄生虫负荷在两种鲑科鱼类中具有降低体质和减缓生长的代价。
胃含刺鱼（三刺鱼和/或九刺鱼）与更高双槽绦虫负荷的关联，与先前观察一致：栖息有刺鱼的湖泊中褐鳟比无刺鱼湖泊感染更重，可能由于刺鱼作为猎物物种的寄生虫传播特别高。当前及先前结果共同表明刺鱼在亚寒带鲑科鱼类绦虫传播中具有关键作用。刺鱼虽常被亚寒带肉食性鲑科鱼类捕食，但其作为绦虫携带者可能比替代性猎物更为常见，推测归因于其食性和栖息地利用。更一般而言，猎物可得性和丰度以及个体膳食偏好可能影响物种和个体水平的猎物消费变异，而此类猎物选择最终与这些亚寒带鱼类的寄生虫负荷相关联。
研究人员提出两个主要机制解释为何寄生虫感染更重个体体质更差、生长更慢。首先，重度感染个体可能经历失血、营养耗竭、组织损伤或继发感染，进而导致活力降低及相对于体型的质量减少（以标度质量指数为代理），而体质降低可能进一步负面影响生长、存活和补充。其次，体质较好或生长较快个体可能具有更强免疫力，使其比体质较差或生长缓慢个体更慢地累积寄生虫。类似地，寄生虫负荷与非刺鱼胃内容物的关联也存在两种非互斥解释：重度感染个体可能较无能力或无动机捕获刺鱼以外猎物；或对此类猎物的高觅食成功率与抗寄生虫的强健免疫力相关。这些情形并非互斥，长期实验研究评估其相对贡献将为未来研究提供有价值的见解和有前景的方向。
除寄生虫负荷与膳食、体质和生长的关联外，寄生虫负荷还随体型增大而增加。双槽绦虫可存活多年，解释了其在较大、较老个体中的累积，这也得到先前亚寒带鲑科鱼类研究的支持。此外，因北极红点鲑和褐鳟随生长趋向愈加肉食性，其寄生虫暴露可能随膳食转变而增加，尤其是越来越多地消费刺鱼时。有趣的是，本研究未检测到两种鱼总体寄生虫负荷的显著差异，这与先前北挪威两湖北极红点鲑双槽绦虫丰度高于褐鳟的发现看似矛盾，尽管两者在栖息地利用、食性和寄生虫动态方面存在已记录的差异。为提高跨系统概括性，未来研究在可行时应采用精确寄生虫计数而非分类分组。
研究发现两种鱼的寄生虫数量在2011–2023年间均下降，这与先前认为亚寒带湖泊鲑科鱼类双槽绦虫感染相对稳定的建议形成对比。时间变异的一个可能因素是群体中放流个体比例，近年来捕捞中野生北极红点鲑比例增加，而数据显示放流北极a红点鲑个体寄生虫负荷较低，可能因其早期生活于无绦虫环境。但需注意，即使统计模型中纳入鱼类来源，时间下降趋势仍显著。褐鳟捕捞中放流个体比例相对稳定，且未检测到野生与放流褐鳟间寄生虫负荷的显著差异，提示除放流率外的因素（如环境条件变化）也对寄生虫负荷的时间趋势有贡献。
河流褐鳟寄生虫负荷低于湖泊个体，可能反映湖泊系统内更大的寄生虫传播机会；此外，重度感染削弱的个体可能较不可能从湖泊洄游至河流。寄生虫负担亦呈季节性变化，北极红点鲑秋季（9–11月）最高，褐鳟夏季（6–8月）最高。就年份间环境趋势而言，越来越多证据表明伊纳里湖环境状况正经历显著变化：该湖受到多种环境压力，包括时空变异的外来宿主物种丰度、水位调控、水温升高和冬季冰盖变化。此外，轶事报告表明鱼食性鸟类（鸥属和秋沙鸭属）数量在该地区下降，而刺鱼以外的猎物对两鲑科鱼类的可得性增加。许多变化始于本研究之前，但部分持续并可能对寄生虫动态产生持久遗留效应。尽管气候变化可能继续改变鱼类–寄生虫相互作用，此类趋势难以预测，因温度机制和寄生虫暴露变化的综合效应仍了解甚少。
研究结论指出，研究结果突显了营养级相互作用对伊纳里湖北极红点鲑和褐鳟双槽绦虫负荷的强烈影响。刺鱼猎物的消费发挥关键作用，与更高感染强度相关。尽管两鲑科物种存在生态差异，其寄生虫动态相似。研究还发现双槽绦虫感染的代价：较高寄生虫负荷与体质降低和生长减缓相关。此外，北极红点鲑寄生虫负荷与野生/放流来源相关，褐鳟与栖息地利用相关。研究结果将激励 future experimental research aimed at further unravelling parasite transmission and infection dynamics in subarctic lake ecosystems。
