《Agriculture》：Varroa destructor and Varroosis Control in Apis mellifera L.: Current Strategies, Resistance, Residues, and Future Challenges
狄斯瓦螨（V. destructor) A. & T. 被普遍认为是全球饲养的西方蜜蜂（Apis mellifera L.）蜂群面临的最重要的体外寄生威胁，也是导致蜂群损失的主要因素之一。该螨通过直接寄生取食和传播病毒病原体（尤其是残翅病毒（deformed wing virus, DWV）），显著损害蜜蜂健康与蜂群表现。尽管经过数十年的研究且已有众多防治方法可供选用，由于杀螨剂抗药性、残留物累积、再次入侵动态以及影响防治效果的环境因素，螨害（varroosis）的可持续管理仍具挑战性。本综述基于已发表的科学文献和监管信息，整合当前关于V. destructor的生物学、流行病学、致病机制和管理策略的知识。与以往主要聚焦于单一防治方法的综述不同，本综述对治疗效力、抗药性机制、残留相关担忧、监管框架、基于RNA干扰（RNA interference, RNAi）的新兴技术以及影响螨害长期可持续管理的未来挑战进行了综合评估。当前证据表明，没有任何单一的防治方法能够持久且普遍有效地抑制螨群数量。相反，最可持续的管理效果是通过综合虫害管理（integrated pest management, IPM）方案实现的，该方案结合常规监测、治疗轮换、育虫管理技术和使用耐螨蜂种。本综述进一步表明，抗药性发展、蜂箱基质中的残留物累积以及来自未处理蜂群的再次入侵仍是限制长期防治成功的主要因素。应对这些挑战将需要协调的监测项目、基于抗药性信息的治疗策略以及新型防治技术的持续开发。
**1. 引言**
狄斯瓦螨（Varroa destructor Anderson & Trueman，蜱螨亚纲：瓦螨科（Acari: Varroidae)）被公认为导致饲养的西方蜜蜂（Apis mellifera Linnaeus，膜翅目：蜜蜂科（Hymenoptera: Apidae)）蜂群死亡的主要生物因素之一，因其兼具直接寄生与高效传播和放大多种蜜蜂病毒的能力。该 parasite 最初与东方蜜蜂（Apis cerana；膜翅目：蜜蜂科）相关联，于20世纪期间转移至西方蜜蜂，随后扩散至几乎所有饲养A. mellifera的地区。由于该 parasite 与西方蜜蜂未经历协同进化，这一宿主转移导致了尤其有害的宿主-寄生互作，持续对现代养蜂业构成重大挑战。
研究人员对瓦螨致病机制的理解近年来已发生重大转变。早期研究认为螨主要消耗蜜蜂血淋巴（hemolymph），但新近研究证实V. destructor主要取食蜜蜂脂肪体（fat-body tissue）。脂肪体是参与营养储存、解毒过程和免疫调节的关键代谢和免疫器官。该组织的损伤有助于解释为何即使中等程度的螨感染也能破坏蜂群健康，尤其在考虑病毒感染和季节性蜂群动态的情况下。
除取食造成的直接生理损伤外，瓦螨作为多种蜜蜂病毒载体和放大器发挥着关键作用。其中最重要的是残翅病毒（Deformed Wing Virus, DWV）和急性蜜蜂麻痹病毒（Acute Bee Paralysis Virus, ABPV），二者均与蜂群衰弱和崩溃密切相关。螨感染增加蜂群内的病毒传播，并导致免疫抑制、工蜂寿命缩短及蜂群表现受损。在温带气候下，高螨群数量的未处理蜂群常因这些综合效应在一至两年内崩溃。
在全球许多地区，饲养蜂群的年损失率经常超过20-30%，众多研究将V. destructor确定为导致这些损失的首要生物因素。该 parasite 的全球分布、快速繁殖周期以及通过迷巢和盗蜂行为在蜂群间传播的能力，使其有效管理对维持蜂群健康至关重要。
尽管经过数十年研究，没有任何单一方法能够提供始终可靠的螨害控制。合成杀螨剂（synthetic acaricides）可提供高短期效力，但其长期效用常因瓦螨种群的快速抗药性进化以及在蜡和其他蜂箱组分中（尤其是亲脂性化合物）的持久残留积累而受限。相比之下，有机酸、精油和生物技术方法通常产生较少残留和较低的选择压力。然而，其效力往往强烈依赖于蜂群育虫状态、环境温度、施用精度和劳动力可得性。
因此，综合虫害管理（integrated pest management, IPM）已成为可持续控制螨害的最广泛支持框架。田间实验和比较研究的证据表明，有效的管理方案结合定量螨监测、精心安排的季节性治疗（旨在保护越冬蜂）、不同作用机制治疗的轮换以限制抗药性发展、治疗后效力验证，以及在可能的情况下使用育虫周期调控或耐螨蜂种。
近期发展进一步凸显更新整合螨害管理策略的必要性。特别是，关于广泛使用杀螨剂（包括拟除虫菊酯（pyrethroids）和双甲脒（amitraz））抗药性报告的增加，螨-宿主互作分子理解的进展，以及基于RNA干扰（RNAi）方法等新型控制技术的出现，正在迅速重塑该领域。
本综述旨在批判性评估当前关于V. destructor的生物学、致病机制和管理知识，并识别影响饲养A. mellifera蜂群中控制策略长期可持续性的因素。
**2. 材料与方法**
**2.1 文献检索策略**：研究人员采用结构化的文献检索策略，在Web of Science核心合集、Scopus和PubMed数据库中进行检索，并通过Google Scholar和相关监管资源库（如EPA、欧盟委员会和国家农药登记机构）进行补充查询，以获取灰色文献和官方产品文件。检索涵盖2000年1月至2026年3月的出版物，检索词组合包括V. destructor、varroosis、A. mellifera、honey bee mite、acaricide、amitraz、flumethrin、pyrethroid、coumaphos、oxalic acid、formic acid、thymol、essential oils、integrated pest management、IPM、mite monitoring、resistance、RNA interference、RNAi、biological control、biotechnical control、brood interruption和hygienic behavior等。
**2.2 研究筛选与纳入标准**：数据库检索后去除重复文献，对标题和摘要进行相关性筛选。纳入标准包括：定量螨群减少测量、记录的不良蜂群结局（如蜂王损失、幼虫死亡率、成蜂毒性或繁殖障碍）、蜂箱基质中化学残留测量、V. destructor种群中已确认的抗药性表型或基因型。优先纳入田间试验和实验室生物测定等原始实验研究。
**2.3 数据提取**：提取信息包括研究类型、地理位置和养蜂系统、治疗类型和活性化合物或干预方法、目标螨阶段（吸附态或繁殖态）、治疗效力、报告的不良蜂群结局、蜂产品中的残留测量、抗药性表型或遗传突变的证据。
**2.4 证据质量评估**：依据研究设计、方法学稳健性和与本综述目标的相关性对证据进行描述性解读。更重视在饲养蜂群中进行的控制田间试验，尤其是采用重复实验设计和定量螨监测的研究。
**2.5 证据综合**：采用比较分析框架而非简单列举报告的治疗方法，从四个主要维度评估控制策略：生物学可靶向性（区分针对成蜂上吸附态螨的治疗和影响封盖蜂房内螨的治疗）、进化稳健性（反映基于作用机制、治疗历史和已记录抗药性机制的抗药性发生可能性）、蜂群与消费者安全性（包括对成蜂和幼虫的潜在毒性以及蜂蜜和蜂蜡等产品中的残留积累）、操作可行性（涵盖成本、劳动力需求、施用精度和对不同养蜂系统的适用性）。
**3. 狄斯瓦螨的生物学、生活史、流行病学与影响**
**3.1 宿主转移与全球分布**：V. destructor最初与东方蜜蜂（Apis cerana）相关联，转移至A. mellifera后在20世纪迅速全球扩散。1970年代进入欧洲蜜蜂种群，1980年代进入美洲，现分布于大多数饲养A. mellifera的地区。温带气候下，未有效控制的蜂群通常在感染后两到三年内崩溃。
**3.2 生活史与繁殖生物学**：V. destructor的生活史与蜜蜂发育紧密同步，包括两个主要阶段：成蜂上的吸附态（phoretic phase）和封盖蜂房内的繁殖期（reproductive phase）。繁殖仅在封盖蜂房内进行。雌螨产下通常包括一雄多雌的卵序列，后代在蜂房内发育并交配。雄蜂幼虫房（drone brood）在螨群动态中起尤其重要作用，因其更长的封盖期使 parasite 获得更大繁殖成功，导致雄蜂房感染率常为工蜂房的数倍。这一生物学偏好是雄蜂房清除（drone brood removal）等管理策略可降低蜂群内螨群增长的原因之一。
**3.3 致病机制与病毒传播**：V. destructor的致病性源于直接寄生取食及其作为病毒病原体高效载体的作用。新近证据表明其主要取食蜜蜂脂肪体组织，该组织是代谢、解毒和免疫调节的关键器官。除直接生理损伤外，V. destructor促进多种蜜蜂病毒的传播和放大，包括DWV和ABPV，导致发育异常（如残翅）、成工蜂寿命缩短和飞行能力受损。
**3.4 蜂群水平后果与再次入侵动态**：寄生取食、病毒放大和免疫抑制的综合效应可导致蜂群渐进性衰退。感染蜂群通常表现工蜂寿命缩短、采集性能受损和长寿越冬蜂生产中断。晚夏和初秋的高螨感染与越冬蜂群损失密切相关。螨群动态不仅受蜂群内繁殖影响，还通过迷巢或盗蜂行为从周边蜂群再次入侵，即使治疗后螨群数量也可快速增加，凸显定期监测和IPM策略对维持可持续控制的重要性。
**4. 螨害防治策略概述**
研究文献确认了几类用于控制饲养A. mellifera蜂群中V. destructo种群的方法，可大致分为四类：合成杀螨剂、有机酸和精油、生物技术或育虫管理方法，以及新兴的生物或分子控制策略。
**4.1 主要干预措施的比较矩阵**：合成杀螨剂通常提供最有效的短期螨群抑制，但长期应用常因抗药性发展和蜂箱基质中的残留积累而受限。有机酸和精油的持久残留风险较低，但效力变异性较大，取决于蜂群条件、环境因素和施用精度。生物技术和物理方法通常作为IPM的补充措施而非独立治疗。
**4.2 合成杀螨剂**
**4.2.1 双甲脒（甲脒类）**：全球广泛使用的杀螨剂之一，通过破坏螨的章鱼胺能信号通路发挥作用。尽管广泛应用，近年来抗药性报告日益增多，与章鱼胺受体功能突变相关。抗性机制可能为多因素，包括受体功能改变和增强的解毒途径。残留物以降解产物形式存在，包括2,4-二甲基苯胺（2,4-DMA）及其代谢产物。
**4.2.2 拟除虫菊酯（氟胺氰菊酯、氟氯苯菊酯）**：通过破坏螨神经系统电压门控钠离子通道（voltage-gated sodium channel）导致麻痹死亡。广泛使用导致许多地区出现抗药性，与钠离子通道基因925位点突变密切相关。另一重要局限是其强亲 properties，易在蜂蜡中积累，导致发育中的幼虫和蜂王持续暴露，可能维持对 resistant 螨群的选择压力。
**4.2.3 有机磷类（蝇毒磷）**：作为乙酰胆碱酯酶抑制剂发挥作用。因抗药性发展和残留持留担忧，其使用在许多地区已下降。残留可在蜂蜡中积累并长时间检出，浓度可达影响蜂王发育和繁殖的水平。还可影响工蜂的交哺食物传递行为。
**4.3 有机酸**
**4.3.1 甲酸**：独特之处在于能穿透封盖蜂房，因此在螨生活史的繁殖期发挥作用。田间研究常报告高螨死亡率（常超过90-95%），但伴随增加幼虫死亡率和蜂王损失率的权衡。处理结果 strongly 受蜂群强度和环境温度影响。抗药性一般认为不可能或相对较低，但仍需持续监测。
**4.3.2 草酸**：全球广泛使用，尤其在无幼虫期作为治疗手段。实验室生物测定显示对V. destructor有强接触毒性，对成蜂毒性相对较低。主要局限是对封盖蜂房内螨的效力低，因此在自然无幼虫期或结合育虫中断策略时最有效。缓释制剂（如VarroxSan
?）的开发改善了对有幼虫群的处理。
**4.3.3 乳酸**：作为低强度治疗选项使用，但劳动力密集，需直接施用于成蜂。近期机制研究表明乳酸可能通过改变螨的附垫（arolia）结构和功能，降低其在宿主体表附着和移动能力。
**4.4 精油和植物源产品**
**4.4.1 百里酚及其混合物**：最广泛使用的精油成分。实验室研究表明百里酚可与螨的γ-氨基丁酸（GABA）受体（特别是RDL受体亚型）相互作用。田间效力因制剂、环境温度和蜂群条件而有相当大变异。可在蜂箱组分中长期存在，主要消费者相关担忧为对蜂蜜风味和香气的影响。
**4.4.2 啤酒花β酸**：通常视为接触性杀螨剂，具体分子机制尚未完全阐明。实验和半田间研究表明在适当时机应用可实现 substantial 螨减少。
**4.4.3 其他植物源或"生物农药"产品**：包括蔗糖辛酸酯和谷氨酸基条带等，声称通过物理或生化机制作用，潜在选择压力较低，但同行评审的田间文献相对有限。
**5. 生物技术和物理方法**
**5.1 筛网底板**：设计用于增加自然落螨率并降低落螨返回蜂群的概率。荟萃分析综合7项研究（145群）证明，与实心底板相比，配备筛网底板的蜂群中V. destructor种群统计学显著降低。但冬季过度通风可能增加蜂群饿死风险。
**5.2 雄蜂房清除和诱捕**：利用V. destructor对雄蜂房的强繁殖偏好。定期清除可降低蜂群内螨群增长率。但实际存在劳动力需求增加和对蜂群繁殖动态影响的局限。
**5.3 育虫中断策略**：基于V. destructor需要封盖蜂房繁殖的生物学需求。蜂王笼闭（queen caging）、诱捕巢脾系统和完全育虫清除等方法暂时中断育虫，从而使螨暴露于仅对吸附态螨有效的处理。与后续草酸处理结合可 substantial 降低螨感染。但临时减少育虫可能影响蜂群生产力，需要增加劳动力和管理投入。
**5.4 高热疗法（热疗）**：利用螨与蜜蜂对高温的耐受性差异。控制性加热育虫区可在不造成蜜蜂致死损伤的情况下抑制螨群，但处理效力因设备、加热方案、处理持续时间和蜂群条件而有相当大变异。
**5.5 糖粉机械清除**：使用糖粉除尘的机械除螨方法。近期实验研究表明，糖粉机械脱落结合蜂群拥挤和搅动可实现可测量的感染水平降低，但证据相对有限，大规模商业化应用的可扩展性不确定。
**6. 生物控制、RNA干扰和抗螨育种**
**6.1 昆虫病原真菌**：长期研究的潜在生物控制剂，包括白僵菌（Beauveria bassiana）、绿僵菌（Metarhizium anisopliae、M. brunneum）和汤普森多毛菌（Hirsutella thompsonii）等。关键进展涉及菌株改良和制剂策略，但育虫巢温度和湿度波动可能降低真菌存活、产孢和感染力，限制田间效力。
**6.2 捕食性螨**：斯氏镰螯螨（Stratiolaelaps scimitus）等已进行实验评估，实验室条件下可捕食瓦螨，但蜂群中的有效性仍不确定，目前视为有前景的研究方向而非常规管理策略。
**6.3 RNA干扰（RNAi）和dsRNA方法**：快速发展领域，通常涉及递送靶向沉默螨必需基因的双链RNA（dsRNA）分子。美国EPA已批准dsRNA活性成分（vadescana）的注册。高序列特异性被认为是主要优势，但可靠递送、dsRNA分子田间稳定性、潜在脱靶效应和序列特异性抗药性的长期进化等挑战仍有待解决。
**6.4 抗螨蜜蜂选育**：有前景的长期策略。研究的关键性状包括瓦螨敏感卫生行为（Varroa-sensitive hygiene, VSH）、螨不繁殖性（mite non-reproduction, MNR）、理螨行为（grooming behavior）和咬螨行为（mite-biting behavior）。VSH表达可显著降低螨繁殖和蜂群感染水平，但表达在不同蜂群和世代间变异很大。广泛采用取决于遗传进展、协调育种项目、市场结构和支持resistant stock生产的知识转移。
**7. 治疗决策框架与IPM实施**
**7.1 基于监测的行动阈值**：定量螨监测是循证治疗决策的基础，常用方法包括酒精洗涤法、糖粉滚动法和粘板落螨计数。行动阈值因地区、季节和管理系统而异，但活跃季节约每100只成蜂3只螨为实用干预阈值。
**7.2 治疗时机与育虫动态**：许多治疗的效力受蜂群育虫状态强烈影响。草酸主要影响吸附态螨，因此在无幼虫期或结合育虫中断技术时效力最高。甲酸可部分穿透封盖蜂房，可用于有幼虫群。晚夏或初秋的治疗尤其重要，因此期高螨负荷可损害长寿越冬蜂的生产。
**7.3 控制方法轮换与抗药性管理**：重复使用同一种杀螨剂可产生强选择压力。IPM项目强调不同作用机制治疗的轮换，以及化学与非化学方法的整合。结合育虫中断或雄蜂房清除可减少总体治疗频率并延缓抗药性发展。
**7.4 实用养蜂系统中的综合管理**：可持续螨害管理通常涉及全年组合多种控制策略。监测阈值指导治疗决策，而季节时机、蜂群状况和环境因素影响具体干预的选择。
**8. 抗药性机制、监测和抗药性管理**
**8.1 抗性的机制基础**：V. destructor中抗性的进化遵循多种农药暴露节肢动物害虫的典型模式。抗性机制因化学类别而异：拟除虫菊酯抗性与电压门控钠离子通道基因的kdr突变（尤其925位点替换）密切相关；双甲脒抗性 increasingly 与螨β-肾上腺素能样章鱼胺受体突变相关；蝇毒磷抗性涉及更复杂的生化机制，研究提示可通过细胞色素P450酶活性改变影响前体杀虫剂激活。
**8.2 抗性监测工具**：有效抗性管理需要持续监测螨群。监测程序通常在三个互补层面运作：田间效力追踪、实验室生物测定和分子诊断。田间效力追踪最广泛实施，涉及治疗前后定量评估螨感染。实验室生物测定提供更受控的框架以区分真实抗性和其他因素导致的治疗失败。分子诊断目前对拟除虫菊酯抗性最先进，双甲脒抗性的诊断工具也在开发中。
**9. 残留、毒理学和环境考量**
**9.1 蜂箱基质中的残留及其影响**：V. destructor控制产品的残留动态因其化学性质而有 substantial 差异。亲脂性杀螨剂（尤其拟除虫菊酯和蝇毒磷）易在蜂蜡中积累，可通过多次蜡回收持续存在，形成对发育幼虫和蜂王的长期暴露途径。北美大规模残留调查检测到蜡和花粉中杀螨剂的广泛存在，常为氟胺氰菊酯和蝇毒磷的同时出现。近期研究开始将这种混合物暴露与生物学效应联系，如联合暴露于双甲脒、氟胺氰菊酯和蝇毒磷可破坏蜜蜂肠道微生物组并增加对新烟碱类（neonicotinoids）毒性的敏感性。
蝇毒磷残留尤为令人担忧，蜂房蜡中浓度可达mg/kg范围，与影响蜂王发育的实验毒性阈值重叠。百里酚残留主要关注感官效应而非蜜蜂毒理学风险。双甲脒母体化合物降解相对较快，但代谢产物可在治疗后检出。有机酸属于根本不同的残留类别，正确施用预计不会使蜂蜜残留超过自然背景浓度。
**9.2 对蜜蜂品级和幼虫的影响**：蜂群水平毒性不能仅通过成工蜂存活评估。亚致死剂量对繁殖和幼虫发育的影响可能显著影响蜂群表现。蝇毒磷暴露可严重损害育王，降低蜂王发育和体重。甲酸治疗可导致 certain 条件下幼虫死亡和偶发蜂王损失。草酸在错误施用或活跃育虫期也可影响幼虫。
**9.3 环境毒性和非靶标风险**：环境考量 increasingly 纳入V. destructor控制产品的监管评估。部分蜂箱内使用的杀螨剂带有关于水生毒性或废弃物处置的明确环境警告。不当处置处理过的蜂蜡、设备清洗或受污染的蜂箱材料可能使这些化合物进入环境途径。
**10. 监管、采纳经济学和研究优先事项**
**10.1 各地区的监管状态和批准治疗**：监管框架因司法管辖区而异。美国大多数蜂箱内螨害治疗作为农药需联邦注册；欧盟许多国家作为兽药产品监管；英国Brexit后由兽药管理局管理；加拿大主要由健康部害虫管理监管局协调；澳大利亚2022年首次发现V. destructor，目前依赖紧急许可；新西兰春季和秋季常联合使用氟氯苯菊酯和双甲脒。
**11. 采纳障碍、经济学和研究优先事项**
**11.1 实用性、成本和采纳障碍**：实验条件下证明的治疗效力与常规养蜂实践中螨害管理策略的有效性之间存在 persistent 差距（"efficacy-in-practice" gap），因素包括劳动力可得性、设备成本、温度对挥发性处理的限制、流动蜂场系统中蜂群访问受限以及养蜂人风险感知。
**11.2 数据空白和研究优先事项**：（一）效力和抗性测试的标准化：生物测定方法、暴露条件和报告指标的差异阻碍研究间比较；（二）育虫、蜂王和雄蜂终点的安全性评估：繁殖参数在实验室和field研究中评估不一致；（三）残留生态学和混合物毒理学：需建立安全蜂蜡再利用的实用阈值；（四）field可规模化的生物控制策略：需优化真菌制剂稳定性、递送效率和与现有IPM项目的整合；（五）RNAi技术的耐久性和治理：需改善field条件下递送可靠性、评估脱靶生态效应和序列抗性进化；（六）减少抗性的管理系统：需评估结合治疗轮换、育虫中断、巢脾更换和区域协调管理的系统级策略。
**12. 再次入侵生态学和景观水平动态**
治疗后V. destructor的再次入侵日益被认识为景观水平的生态过程。螨可通过迷巢工蜂、盗蜂行为和高感染水平崩溃蜂群的采集蜂转移。这些过程可导致先前处理蜂群的螨负荷突然增加，尤其晚夏和秋季蜂群密度和采集互作 high 时。线性蜂群排列可能促进更大蜜蜂漂移和 parasite 传播。有效螨害管理需要景观或区域水平的协调，包括邻近养蜂操作间的同步监测和治疗。
**13. 气候变化对螨害控制的含义**
气候变化预期影响V. destructor种群动态和多种控制策略的效力。升高的季节温度可能通过促进延长育虫和更大工蜂种群增加秋季螨感染水平。温度对多种常用治疗（尤其基于挥发性有机酸和精油的治疗）的性能和安全性也起关键作用，极端温度条件可能改变治疗效力并增加不良蜂群效应风险。
**14. 蜂群微生物组互作**
蜂箱内农药和杀螨剂残留可能改变蜜蜂肠道微生物组的组成和稳定性。field研究证明常用蜂箱化学品（如蝇毒磷和氟胺氰菊酯）可显著改变工蜂肠道细菌群落结构。螨感染和化学应激因子的互作可能进一步加剧蜂群脆弱性，螨感染可增加对农药（如吡虫啉（imidacloprid））的敏感性，同时降低发育蜜蜂的肠道微生物多样性。减少蜡中长期化学积累和避免重叠处理的策略可能有助于维持微生物稳定性并改善蜂群健康结局。
**15. 未来展望**
V. destructor研究已从蜂群水平化学控制逐步转向整合再次入侵动态、环境驱动因子和多胁迫因子互作的框架。蜂群衰退很少由单一因素驱动，而是螨感染、病毒病原体、农药、营养和环境stressors之间复杂互作的结果。
**16. 本综述的局限性**
本综述未作为正式的系统评价或荟萃分析进行，未执行正式的研究质量评分系统或定量偏倚风险评估。主要依赖英文科学数据库索引的同行评审文献和选定的监管文件，可能引入发表偏倚，且可能未收录非英文发表的研究。
**17. 结论**
证据表明没有任何单一干预能提供持久且普遍有效的V. destructor控制。成功管理依赖于整合多种互补策略，同时考虑螨生物学、蜂群状况、环境因素和当地抗药性模式。综合虫害管理（IPM）仍是最有科学依据的可持续控制框架。
