综述：摄食行为中宏量营养素自我选择的激素调控

《Current Opinion in Insect Science》：Endocrine modulation of macronutrient self?selection in feeding behavior

　　

昆虫摄食行为可被概念化为两个相互作用的控制系统：调控口器运动程序与肠道收缩的机械控制，以及涵盖营养素感知与内分泌信号的营养控制。蟋蟀等杂食性昆虫成功实现营养素自我选择是其正常生长发育的关键。后续研究将聚焦于以脑-亚食道神经节-额神经节（brain–suboesophageal ganglion–frontal ganglion）轴为核心的神经环路解析，以及内分泌信号如何调控和协调整体运动模式与动机状态，进而驱动偏好的觅食与自我选择性摄食行为。

Introduction

摄食是所有动物维持生命与繁殖所必需的核心基础行为，该行为由调控摄入与消化的机制及系统序列整合完成，可将膳食来源转化为营养素，其过程受神经与内分泌控制的调节，即便在昆虫中也可感知营养状态与生理需求的变化。本综述将昆虫摄食定义为两类相互作用控制系统的协同：机械控制——支配口器运动学与肠道收缩的运动程序；营养控制——调控偏好与摄入的营养素感知与内分泌信号。解析这两类系统的互作不仅有助于阐明产生序列摄食行为的近因机制，也为重构满足所需营养素的觅食策略提供支撑。

昆虫摄食生态具有显著多样性，植食性摄食生境的演化获得凸显了感觉运动与内分泌架构的可塑性。演化过程中向植物基饮食的转变及其摄食生境的多样化，要求化学感受检测、运动执行与生理调节（包括解毒与营养素平衡）的协同变异。虽然营养素调控是所有昆虫的普遍特征，但处于肉食与植食之间的杂食性特征，产生了满足所需或缺失营养素的独特觅食行为：需要从动植物来源中精准平衡不同的营养素来源，这很可能筛选出了精准的食物选择行为，即自我选择性摄食行为（self-selective feeding behavior，self-selection），可在多变环境条件下优化宏量营养素摄入。直翅目动物尤其是杂食性蟋蟀相对原始、已获得植食性特征，为研究上述问题提供了易处理的系统，因为其适合度高度依赖于维持来自动物源与植物源食物的平衡选择，这使得营养素选择在行为上可测量、生理上具有显著性。此外，该系统可用于利用多种直翅目物种开展比较研究，例如植食性蝗虫，其摄食神经控制与内分泌控制已被广泛研究。

既往比较研究表明，植食性与杂食性在多个昆虫谱系中通过适应不同扩张的生存生态位独立起源。源自适应的植食原理将通过以特定神经系统为核心的环路水平知识得到强化。后续内容将阐述脑、亚食道神经节（suboesophageal ganglion，SOG）与额神经节（frontal ganglion，FrG）与营养素感知神经系统的关联，以及肽激素信号对摄食动机的内分泌调控，最终产生补充所需营养素、满足自身宿主偏好的适宜摄食行为。本综述聚焦“自我选择”这一基础营养选择性摄食机制，涉及营养素传感器、传递内部营养状态的内分泌因子，以及调整感觉输入与运动程序的以SOG为核心的神经环路之间的动态互作，这些互作或可揭示内分泌-神经整合如何塑造杂食性昆虫的适应性摄食决策。

Mechanical control: neural regulation of mouthparts

尽管植食性与杂食性的摄食生境与取食对象存在差异，但直翅目物种的口器形态仍高度相似，仅齿缘或不对称结构存在微小变异。此外，食物识别与摄入的机制在不同昆虫物种间高度保守。外周器官尤其是触角与下颚须对食物的识别是摄食行为的初始阶段：来自食物的挥发性与接触性刺激通过味觉受体或相关受体被这些附肢上的感觉感器检测，产生的传入信号投射至脑与SOG。SOG是口器运动程序的中枢整合者，协调上颚、下颚、下唇、上唇及相关肌肉的活动，产生咬切与咀嚼所需的序列模式化运动，因此SOG是调控昆虫摄食相关机械系统的中枢神经节。事实上，下颚须的运动同样受中枢控制，并主动参与目标膳食项的触觉与味觉评估。尽管亚食道神经节（SOG，或亚食道区；SEZ）的形态因昆虫物种而异，但其连接口器的功能结构高度保守：具体而言，SOG分别通过上颚神经、下颚神经与下唇神经连接上颚、下颚须与下唇部分。

咀嚼完成后，吞咽动作将摄入的食物碎片转运至前肠，以实现后续的蠕动处理与中肠营养素吸收。前肠收缩活动主要由额神经节作为中枢模式发生器调控，其调节吞咽活动以执行摄入后转运与消化蠕动。有趣的是，蟋蟀中的研究显示，额神经节不仅参与摄食行为调控，还参与高级行为的调制，提示该神经节具有更广泛整合作用。例如，触角运动模式无法仅由脑解释，而是依赖连接SOG与胸神经节（thoracic ganglia，TG）的分布式环路；此外，TG1与飞行、用于发声的翅摩擦及呼吸节律相关的肌肉组织关联。重要的是，脑、SOG与额神经节通过神经通路相互连接，这种网络化连接对摄食的协同控制至关重要：脑通过一对围食道连索（circumesophageal connectives，CEC）与SOG相连，这是参与行为控制的下行信号的主要通路；前脑 tritucerebrum 发出额神经（frontal nerve，FrN）投射至位于食管前壁的中央额神经节，从该神经节发出的运动与调制纤维延伸至前肠与咽。作为口胃神经系统的组成部分，额神经节整合来自脑、SOG与肠道来源的传入信号，调控与摄食及其他行为事件相关的前肠运动。这一复合体是昆虫摄食行为机械系统保守的神经系统，表明脑-SOG-额神经节神经环路与摄食行为的机械控制高度相关，可支持依赖情境的行为重构。

Feeding center of central nervous system involving endocrine control

摄食决策不仅受外周机械感受与味觉线索塑造，还受传递全身营养状态的内部内分泌因子影响。昆虫中，心侧体（corpora cardiaca，CC）作为内分泌枢纽，储存并释放脂动激素（adipokinetic hormone，AKH）——一种胰高血糖素样肽，可动员脂肪体中的碳水化合物与脂质储备，从而将代谢与行为优先级转向能量获取。伴随代谢改变，AKH信号减弱会降低黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）的摄食与类似觅食行为。类似地，肠内分泌细胞与脂肪体为该内分泌网络提供互补的、营养素特异性的输入：肠道衍生肽如神经肽F（neuropeptide F，NPF）传递已消化膳食中的营养素信息。事实上，咽侧体促泌素（allatotropin，AT）、CCH-amides、磺化激肽（sulfakinin，SK）及其他神经肽同样传递摄食状态信息，最终导致摄食行为减少。综上，肠道神经肽同时影响昆虫的机械行为与动机行为，因此营养调控系统扩展至摄食行为神经环路的CC与肠道域，这一扩展的摄食神经网络由大量内分泌细胞构成，强烈提示内分泌因子参与摄食调控。与此一致的是，CC位于脑旁并与脑关联，同时支配SOG，中肠直接通过神经索支配SOG。

另一方面，额神经节也是重要的内分泌神经节，可分泌多种神经肽包括AT与短神经肽F（short neuropeptide F，sNPF）。事实上，AT是影响家蚕（Bombyx mori）前肠收缩的抑制因子；此外，不同鳞翅目物种的额神经节表达包括AT与咽侧体抑制素在内的咽侧体调节肽，可影响摄食活性。

大量内分泌因子对膳食营养素组成具有响应性。通过这些因子的作用，摄食的启动与终止通过调控口器运动实现。除机械控制外，蟋蟀等杂食性昆虫必须通过超越摄食回合时间控制的机制，选择满足其营养需求的适宜膳食。下一节将讨论内分泌因子如何驱动并调控这种营养素选择性摄食行为。

Nutrient-selective behavior via endocrine control

通过敲低AKH受体操纵AKH信号，会引起血淋巴代谢物与能量储存的显著变化，关键是会改变摄食动机与营养素偏好，表明AKH是连接代谢需求与觅食策略的状态信号。值得注意的是，AKH敲低会诱导对膳食脂质的偏好增加，提示内部脂质状态直接影响摄食决策；这一观察结果为脂质感知与行为输出的功能关联提供了证据。一致地，通过敲低载脂蛋白（lipophorin）操纵血淋巴脂质水平，会改变蟋蟀的摄食动机。这种血淋巴脂质水平调控摄食动机的动机波动可能在其他昆虫中保守。CC很可能作为内部营养素传感器发挥作用，监测血淋巴成分（如糖、氨基酸），并相应调节CC的AKH分泌。

营养状态的波动驱动营养素特异性食欲。虽然多种内分泌信号调控摄食过程本身的启动与终止，但若干内分泌因子已被证实是营养素选择性摄食的动机调控因子。例如，黑腹果蝇的研究表明，肠道源性NPF可调控AKH通路，进而影响营养素选择。这些数据表明肠道信号影响昆虫摄食行为的机械与动机调控。除NPF对营养素选择性行为的调控外，黑腹果蝇中蛋白质-碳水化合物选择性行为已被证实受CCHamide-2与速激肽（tachykinin）调控。类似地，代谢状态通过肠道咽侧体抑制素A（allatostatin-A）与咽侧体抑制素C（allatostatin-C）信号，关联胰岛素样肽（insulin-like peptide，ILP）与AKH，影响稳态摄食决策。事实上，肠内分泌细胞（enteroendocrine cells，EECs）响应肠道内容物中的营养素，分泌包括速激肽、NPF与CCHamides在内的一系列肽类激素。此外，滞育激素44（diapause hormone 44；DH44）、Leucokinin、Sulfakinin与sNPF也是对膳食营养素响应的神经肽。结合这些营养素响应神经肽，宏量营养素（蛋白质、碳水化合物与脂质）的自我选择可通过协调整合关键内分泌因子AKH、NPF与ILP实现。重要的是，这三种基础内分泌因子——AKH、NPF与ILPs——介导自我选择性摄食的作用不仅限于黑腹果蝇，在目前研究的所有昆虫物种中具有功能保守性。

Self-selective feeding in Omnivorous insects

蟋蟀在本综述中是关键的模型，不仅因其行为可塑性，还因为可与植食性直翅目动物直接比较，为脑-SOG-额神经节轴的神经环路如何重构以支持杂食性摄食策略提供演化视角。直翅目杂食性动物如蝗虫与蟋蟀，被认为在发育阶段、社会环境与生殖状态下，通过内分泌调控发生摄食行为的显著变化。然而，尽管行为现象已有充分记录，将特定激素机制与这些行为因果关联的报道仍然有限。

从若虫到成虫的过渡期间，随着生长与发育，最优摄入目标与摄食速率发生改变。飞蝗（Locusta migratoria）与Oedaleus spp.中，营养组成改变ILP信号组分及脂质与碳水化合物代谢相关基因的表达，且ILP–AKH–保幼激素轴已被证实调控营养依赖性生长与代谢。部分直翅目物种随年龄增长更具肉食性，这为通过比较生物学研究理解蛋白质需求提供了重要线索。表现出型多型的飞蝗与沙漠蝗（Schistocerca gregaria）中，社会环境强烈影响行为，且涉及NPF的通路已被提示参与其中。摩门蟋蟀（Anabrus simplex）中观察到的严重同类相食行为被认为反映了蛋白质与盐的需求，但该行为的内分泌机制仍基本未知。类似地，交配后雌性的生殖状态依赖性蛋白质偏好偏移，可能与满足卵子发生蛋白质需求的卵巢生长暂时协调，但直翅目中直接的激素验证仍然缺乏。然而，由于大多数神经肽具有多效性，参与多种生物与生理过程，AT影响多种直翅目性状，包括雄性蟋蟀精准计时的生殖周期，还可调控与蟋蟀抗寒性（寒昏迷）相关的运动活性。这些观察结果与AT在调控摄食活性与膳食偏好对环境变化的响应中的作用一致。与直翅目物种相比，黑腹果蝇与蚊子是研究生殖状态与卵巢发育驱动的蛋白质偏好的优秀模型：例如，黑腹果蝇中已知sNPF参与随着状态进展向蛋白质选择性摄食的行为决策转换。

综上，包括蝗虫与蟋蟀在内的直翅目物种是连接自我选择性营养素摄食的整合研究的 promising 模型系统。经典上与动物基饮食（zoo diet）和植物基饮食分别关联的必需宏量营养素蛋白质与碳水化合物，可能与内分泌因子AKH、NPF和ILP关联。然而，针对若干引人入胜的现象——发育性饮食转变、同类相食、交配后蛋白质偏好，以及植食性获得的演化过程——的特定内分泌通路的因果关联仍然有限。

Conclusion

蟋蟀等杂食性昆虫为解析自我选择性摄食行为提供了优秀的模型，该行为需沿两个互补的轴线展开研究：营养控制与机械控制。营养控制由内分泌与神经肽系统介导，通过以脑-亚食道神经节-额神经节轴为核心、受CC与肠道调控的神经轴，调整能量稳态与动机状态；其中AKH、NPF与ILP是宏量营养素偏好与选择性摄食的关键调控因子。与之互补，机械控制——序列口器运动与前肠收缩——由独立的神经程序调控，本身也受AT等神经肽调制。综上，直翅目为关联营养素选择与激素控制、阐明内分泌机制如何塑造植食性的演化获得以适应其生境，提供了强有力的比较框架。