越南北部活禽市场中影响禽流感病毒传播风险的各类因素分析

《Poultry Science》：Characterization of practices influencing avian influenza virus transmission risk in live bird markets in Northern Vietnam

　　

Dai Nguyen Van|Hoa Pham Thi Thanh|Anne Conan|Fiona Tomley|Damer Blake|Lorraine Chapot|Tuan Han Anh|Duc Do Van|Luan Nguyen Thanh|Ngoan Vu Dinh|Thuy Hoang Thi|Trang Huyen Nguyen|Hung Quoc Nguyen|Ngoc Pham Thi|Vuong Bui Nghia|Guillaume Fournie|Huyen Le Thi Thanh

VIAVS，越南动物与兽医科学研究所

摘要

在越南，活禽市场在禽流感病毒的传播和持续存在中起着核心作用，但交易方式对于区分不同风险等级的活禽市场的重要性仍不明确。我们根据可能影响禽流感病毒进入活禽市场及后续传播的交易方式，对越南北部的活禽市场卖家进行了分类，并评估了这种分类是否能够根据禽流感病毒的流行程度对活禽市场进行划分。

我们在越南北部的四个省份的27个活禽市场开展了横断面研究。通过观察活禽市场的状况以及与市场管理者和禽类销售者的结构化访谈，了解了他们的经营方式。通过对混合数据进行的因子分析以及层次聚类分析，确定了活禽市场及其卖家的分类类型。此外，还使用零膨胀贝叶斯模型分析了不同类型活禽市场中鸡只的H9N2禽流感病毒流行程度的差异。

研究发现了不同类型的活禽市场（周期性小规模、每日中等规模和每日大规模）以及不同类型的卖家（小规模高剩余量卖家、中等规模农户供应卖家和大规模低剩余量批发商）。由于这些小规模高剩余量卖家频繁从其他商家采购禽类，且未售出的禽类比例高，再加上禽类在市场上的停留时间较长，因此他们被认为更有可能推动禽流感病毒的传播。拥有这类卖家的活禽市场H9N2病毒流行程度最高，而以大规模高周转率卖家为主的活禽市场则流行程度最低。相比市场整体特征，卖家构成能更有效地区分H9N2病毒的流行程度。这些发现强调了禽类交易方式在影响活禽市场中禽流感病毒传播方面的作用，同时也表明考虑活禽市场中卖家的构成有助于提高监测和控制措施的有效性，从而降低人畜共患疾病的风险。

引言

越南被认为是人畜共患疾病出现和复发的热点地区（Carrique-Mas和Bryant，2013；Huong等人，2020）。其中，禽流感病毒尤其值得关注，因为包括H5Nx和H9N2在内的多种亚型仍在家禽中传播（Mellor等人，2018；Nguyen等人，2023），并且偶尔还会导致人类感染（Long等人，2022；世界卫生组织网站，2024；Duong等人，2025；EFSA、ECDC和EURL，2025）。这些病毒在活禽市场中经常被检测到，而这些市场依然是家禽生产和流通网络中的核心节点（Nguyen Thi Dien等人，2023）。由于活禽市场汇集了来自不同种类和来源的禽类，且往往卫生条件较差，因此为禽流感病毒的出现、传播和持续存在创造了有利条件（例如Cardona等人，2009；Fournie等人，2012；Fournié等人，2013、2016；Kang等人，2015；Zhou等人，2015；Dharmayanti等人，2020；Chung等人，2022）。一旦进入活禽市场，禽流感病毒可能会在这些市场中持续存在，成为病毒储存库，具体取决于市场卖家的操作方式（Fournie等人，2012）。因此，活禽市场在越南以及其他活禽市场较为普遍的地区，都是禽流感病毒传播的重要场所（Carrique-Mas和Bryant，2013；Gilbert等人，2014），也被视为禽流感病毒监测和控制的重点区域（Fournié等人，2013）。

先前的研究表明，活禽市场中的禽流感病毒传播风险受市场内商家经营方式的影响（Zhou等人，2015；Sealy等人，2019）。在越南，此前已经根据那些可能导致禽流感病毒在活禽市场中持续传播的禽类管理方式，对活禽市场卖家进行了分类，尤其是那些会增加禽类在市场上停留时间的经营方式（Fournie等人，2012）。然而，还有其他可能影响病毒进入活禽市场风险的经营方式，尤其是与禽类供应来源相关的经营方式，尚未被纳入考量。此外，近年来越南的家禽生产发展迅速，2010年至2018年间平均每年增长8%，2019年至2022年间则平均每年增长13%（FAOSTAT，2026），这一长期的增长趋势在2019年发现非洲猪瘟病毒后进一步加快，同时猪肉产量也有所下降（Nguyen等人，2021）。目前尚不清楚这些变化是否影响了活禽市场卖家的经营方式，以及之前确定的卖家分类对于监测工作的意义。另外，虽然有人提出根据卖家の经营方式对活禽市场进行分类，以此识别出高风险市场以便有针对性地开展监测工作，但这些分类方式尚未经过基于实际禽流感病毒流行数据的验证。它们能否根据感染风险对活禽市场进行区分，进而为监测和控制策略提供实用依据，目前仍不确定。

为弥补这些不足，我们在越南北部开展了横断面研究，旨在了解活禽市场卖家不同的禽类交易方式，以及这些方式如何影响禽流感病毒进入市场及其后续的传播风险。基于这些交易方式，我们建立了活禽市场卖家的分类体系，并分析了不同类型卖家在地理分布以及不同活禽市场中的分布情况。随后，我们根据每个活禽市场中卖家类型的构成，将市场划分为不同的风险类别。这种基于卖家构成的分类方法与另外两种活禽市场分类方法进行了比较：一种是根据批发市场和零售市场的区别进行分类，另一种则是基于活禽市场自身特征进行的分类。我们使用零膨胀贝叶斯二项模型分析了不同分类方法下市场上鸡只的H9N2禽流感病毒流行程度的差异，以此评估这些分类方法在为基于风险的活禽市场禽流感监测工作提供参考方面的有效性。

章节节选

研究区域

我们在越南北部的两个地区开展了横断面研究：红河三角洲地区（河内省和海阳省）以及北部山区（广宁省和北江省）。这些省份无论是人口数量还是家禽养殖规模，在越南北部都处于领先地位，这里既有重要的家禽生产基地，也有为大型城市消费者提供家禽产品的流通中心（见图1）。所谓批发型活禽市场，指的是那些卖家将家禽直接出售给

活禽市场的特征描述

在所调查的27个活禽市场中，89%（n=24）每天营业，11%（n=3）定期营业。有70%的活禽市场（n=19）既销售家禽也销售其他商品，而家禽通常集中在市场的特定区域。几乎所有活禽市场都出售鸭子（93%，n=25），大多数市场也出售其他种类的家禽（74%，n=20）（见表1）。除了一个每周清洁一次的市场外，其余所有市场每天都进行清洁和垃圾清理工作。大多数市场（63%，n=17）会使用吸尘器或压力清洁器，同时还会使用水进行清洁

讨论

有研究认为，活禽市场卖家所采用的交易方式可以作为判断市场是否可能被禽流感病毒污染以及病毒是否会在市场中进一步传播的重要指标（Fournié等人，2012）。如果卖家从多个不同的供应商处购买多种种类的家禽，而且这些家禽来自不同的来源，尤其是在复杂的供应链体系中，那么病毒就更容易进入活禽市场。一旦病毒进入市场，较长的营业时间以及

结论

通过根据卖家的采购、交易以及剩余禽类管理方式对它们进行分类，我们发现了不同类型的卖家，无论他们所在的活禽市场具有何种特征，这些不同类型的卖家都会导致H9N2病毒的流行程度出现差异。那些有小规模高剩余量卖家的活禽市场，H9N2病毒的流行程度最高。这些发现表明，在分析活禽市场中的禽流感病毒传播问题时，除了考虑市场整体特征外，还需要重视卖家的经营方式

未引用参考文献

（Alexakis等人，2025；Bao等人，2013；DLP，2022；Fournié等人，2011；Guinat等人，2021；He等人，2015；H?g等人，2021；Husson等人，2011；Irin等人，2021；Jagne等人，2021；Kwon等人，2020；PhamThanh等人，2022；Naysmith，2014；Pagès，2004；Sulaiman等人，2021；Thuy等人，2017；Wang等人，2018；Webster等人，1992）

资金支持

本研究得到了英国研究与创新机构资助的12个跨学科研究项目之一——UKRI GCRF One Health Poultry Hub（项目编号BB/011269/1）的支持。

CRediT作者贡献说明

Hung Quoc Nguyen：验证、研究。Pham Hoa Thi Thanh：正式分析。Pham Ngoc Thi：验证、概念构建。Anne Conan：写作——审稿与编辑、写作——初稿撰写、概念构建。Hoang Thuy Thi：验证、研究。Trang Huyen Nguyen：验证、研究、数据整理。Nguyen Dai Van：写作——初稿撰写。Vu Ngoan Dinh：研究、正式分析、数据整理。Le Huyen Thi Thanh：写作——审稿与编辑、写作——初稿撰写，

利益冲突声明

我们声明，在本研究的撰写过程中，我们与任何金融机构均不存在利益冲突。作为通讯作者，我确认所有列名的作者都已经阅读了这份手稿，并同意将其提交发表。

致谢

所有作者都参与了实验的设计，以及在研究过程的各个阶段对手稿进行审阅并给予批准。

Dai Nguyen Van：负责整个研究工作，包括撰写研究计划书以及开展相关研究。Hoa Pham Thi Thanh和Guillaume Fournie：负责所有的数据分析工作。Tuan Han Anh、Duc Do Van、Luan Nguyen Thanh、Ngoan Vu Dinh、Thuy Hoang Thi、Trang Huyen Nguyen、Hung Quoc Nguyen、Ngoc Pham Thi、Vuong Bui Nghia：共同承担研究工作。Anne Conan、Fiona Tomley、Damer