在海拔梯度上，蚁蚜互利关系调控着橡树叶片的食害情况及其物理防御机制

《Ecological Frontiers》：Ant–aphid mutualism modulates oak leaf herbivory and physical defense along an elevational gradient

　　

张玉欣|张双|马凯明

中国科学院生态环境研究中心区域与城市生态学国家重点实验室，中国北京100085

摘要

在环境梯度上，食草作用模式存在显著差异，这需要建立能够同时考虑自下而上、自上而下以及非生物驱动因素的整合框架。保护性互作是一种重要的自上而下的力量，但它们如何影响不同环境梯度下的食草作用模式至今尚未得到充分量化。我们利用中国北京东灵山地区辽东栎主要生长区内的海拔梯度数据，构建了一个因果网络模型，探讨了蚂蚁-蚜虫互作强度随海拔的变化规律，以及该互作如何影响橡树叶片的防御机制和食草作用。结构方程模型分析显示，互作强度随海拔呈驼峰状变化，在中等海拔处达到峰值。互作强度会降低植物的物理防御能力，但对化学防御没有影响。无论是物理防御还是化学防御都会对食草作用产生抑制作用。互作强度对食草作用具有很强的直接负向影响，其强度与海拔的直接正向影响相当，同时还通过物理防御产生较弱的间接正向影响。食草作用和物理防御与海拔之间的双变量关系均为U形，这与结构方程模型所显示的海拔的直接正向影响有所不同——这种差异是由于互作强度在中等海拔处达到峰值，从而掩盖了潜在的非生物趋势。我们的研究结果表明，关键互作的强度会从根本上改变环境梯度上的食草作用模式和植物的防御策略，为解释依赖环境的食草作用机制提供了依据。

引言

食草作用是构成植物群落并推动生态系统能量流动的基本生态过程[1]。解释其在纬度、海拔等环境梯度上的变化仍是生态学领域中一个尚未解决的核心问题。现有的元分析结果表明，像食草作用这样的关键生态相互作用，其强度确实存在明显的地理梯度[2]、[3]，这说明相互作用强度本身的变化也是一种重要的宏观生态学现象。然而，在这些总体趋势之下，食草作用的变异仍然很大[4]、[5]，而且其背后的驱动因素也存在争议，部分原因是由于方法上的差异和研究设计的不同[6]。这就迫切需要我们不仅要记录这种梯度现象，还要深入探究产生这种梯度的机制，尤其是在像海拔这样变化剧烈的环境梯度上。

海拔梯度能够在较短的距离内模拟广泛的气候变化，因此是研究这类机制的理想模型系统[7]。在这些系统中，食草动物的压力通常被认为是由自下而上的因素（植物特征）和自上而下的因素（天敌）共同作用的结果[8]。不过，现代的研究则呼吁开展更复杂的研究，即建立能够同时量化多营养级体系中自下而上和自上而下力量的整合框架，从而更好地理解生态系统的复杂性[9]。

响应这一号召，目前有一些研究开始同时测量多种驱动因素，但这些研究仍然面临诸多挑战。例如，一项欧洲的研究发现，无论是鸟类捕食压力还是植物的关键防御机制，都未能显示出能够解释食草作用变化的明显地理梯度[10]，这表明有必要将自上而下的研究范围从捕食行为扩展到保护性互作，因为后者可能会影响梯度上的细微食草作用模式。

蚂蚁-蚜虫“保镖”互作就是这种特殊自上而下来力的典型例子。这种互作属于典型的间接防御方式，植物通过蚜虫分泌的蜜露吸引捕食性蚂蚁，从而对食草动物施加自上而下的控制，进而重塑植物-食草动物-天敌之间的食物网结构[11]、[12]、[13]。这是一种已被广泛研究的间接防御机制，也是“关键相互作用”的典型代表，它会对节肢动物群落和植物的生存适应性产生深远影响[12]。重要的是，这种保护的强度——即互作强度——并非恒定不变，而是会随着环境梯度发生系统性变化。例如，其防护效果会随着海拔的升高而下降，而这种下降往往伴随着植物直接防御能力的上升作为补偿[14]，这说明互作强度是一种动态变量，能够改变植物的防御策略[15]。最新的理论进展还提出了更为复杂的互动机制，即“预期帮助”假说[16]。该假说认为，当植物感知到可靠的互作保护时，可能会主动减少在昂贵直接防御措施上的投入，从而在自身的防御系统中重新调整防御平衡。这意味着互作强度不仅是一种直接的自上而下来力，还是一种能够改变植物自身防御策略的中介因素。

如果这一植物层面的机制得到证实，那么它就表明互作是一种动态的、系统层面的调节因子，其影响力远远超出单纯抑制食草动物的作用。尽管已有大量证据表明这类关键互作具有重要的生态意义[12]、[17]，但在研究环境梯度上的现象时，人们大多将其视为二元因素（存在/不存在），很少关注其强度的变化情况[15]。因此，关于关键互作强度的变化如何影响梯度上的食草作用的定量研究仍然十分匮乏[9]，在温带森林中这一现象尤为明显[18]。

为弥补这一不足，同时也为了进一步了解互作在多营养级相互作用中的动态作用，我们开发并应用了一种整合型因果网络框架（见图1）。要验证这一框架，就需要在蚂蚁-蚜虫互作已经非常普遍的系统中进行针对性的实证研究。与以往那些单独研究自上而下和自下而上力量，或将生物相互作用视为独立实体的梯度研究不同[9]、[18]，我们的框架明确地将蚂蚁-蚜虫互作强度纳入因果网络之中。它将海拔梯度与自下而上的力量（植物防御）以及这种动态的自上而下来力（互作强度）联系起来，同时还考虑了“预期帮助”机制，即互作强度可能会降低植物的直接防御能力[16]。这种网络分析方法使我们能够量化这种关键互作对食草作用的直接和间接影响，将其总效应分解为直接抑制食草动物和通过植物特征产生的间接调控作用[12]、[15]，从而揭示物种相互作用如何塑造生态格局。

我们运用结构方程模型，将这一框架应用于研究辽东栎森林中蚂蚁-蚜虫互作的关键作用。该森林中的蚂蚁-蚜虫互作十分普遍，且已知具有保护叶片的作用[19]、[20]，同时我们也考虑了互作存在可能影响植物防御投入的反馈机制[16]。我们的分析旨在验证两个核心假设：（1）蚂蚁-蚜虫互作是否会对食草作用产生净自上而下的抑制作用；（2）更高的互作强度是否会降低寄主植物的防御投入。通过区分直接和间接作用路径，我们的方法能够定量评估保护性互作在该生态系统中的营养级相互作用中的作用。

章节要点

研究地点与采样设计

本研究在中国北京西约100公里的东灵山地区的中国科学院北京森林生态系统研究站进行，该研究站所在的森林以辽东栎为主。研究区域的海拔范围在1020米到1770米之间，这一范围与辽东栎的分布范围完全重叠。这里的植被以栎树为主的森林为主，另有少量其他阔叶树种混生。

研究结果

最合适的模型（模型2；模型比较结果见表A.1）表明，蚂蚁-蚜虫互作强度是影响植物物理防御的重要因素。为了提高模型的简洁性，我们将海拔的线性和二次项合并为一个综合变量，进一步优化了模型（见图2；路径系数及95%置信区间见表A.2）。最终模型能够很好地解释食草作用（R² = 0.60）、互作强度（R² = 0.59）等方面的变异。

讨论

要了解物种相互作用如何随环境梯度变化，就需要建立能够综合考虑自下而上和自上而上驱动因素的整合框架[9]。通过实证研究一种包含互作介导的自上而下控制作用以及植物防御机制的因果网络，我们的研究表明，关键互作能够从根本上调节不同海拔梯度上的营养级相互作用。结构方程模型表明，蚂蚁-蚜虫互作起到了关键作用。

CRediT作者贡献说明

张玉欣：写作——审稿与编辑，写作——初稿撰写，可视化，验证，软件使用，项目管理，方法论，数据收集，资金获取，正式分析，概念构思。张双：写作——审稿与编辑，方法论，数据收集，概念构思。马凯明：写作——审稿与编辑，概念构思。

利益冲突声明

作者们声明不存在任何利益冲突。

致谢

本研究得到了国家自然科学基金的支持（项目编号：32071543、31370451）。张玉欣和张双对这项研究做出了同等贡献。我们还要感谢徐振辉和乔格霞在蚂蚁和蚜虫种类鉴定方面提供的帮助。

。不同因果结构模型之间的比较。

模型	描述	自由度	AIC值	BIC值	?AIC值	?BIC值
Model0	基准模型	21	1926.16	1981.695	0.00	0.00
Model1	防御→互作	21	1926.16	1981.695	0.00	0.00
Model2	互作→防御	20	1924.26	1977.15	?1.90	?4.55
Model2a	互作→防御	26	1825.873	1894.627	–	–

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最终模型