《American Journal of Biological Anthropology》：Comparable Overall Copulation Rates Yet Rank-Biased Access to Likely Fertile Females in Male Bonobos at Wamba
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目的：雌性倭黑猩猩（Pan paniscus）在产后早期阶段恢复性肿胀并表现出延长的性接受期。尽管可接受交配的雌性同时可用，遗传证据显示该物种存在显著的雄性生殖偏斜。研究人员调查了雄性倭黑猩猩如何根据其优势等级和动态 party 水平的竞争情境，将交配努力分配
目的：雌性倭黑猩猩（Pan paniscus）在产后早期阶段恢复性肿胀并表现出延长的性接受期。尽管可接受交配的雌性同时可用，遗传证据显示该物种存在显著的雄性生殖偏斜。研究人员调查了雄性倭黑猩猩如何根据其优势等级和动态 party 水平的竞争情境，将交配努力分配给可能 fertile window（LFW）与非受孕阶段的雌性。材料与方法：研究人员对在 Wamba 自由放养群体中的成年及亚成年倭黑猩猩进行全天焦点动物取样。利用最大肿胀期（maximal swelling phase, MSP）结束来估算雌性 fertile window。使用广义线性混合模型（generalized linear mixed models, GLMMs）分析等级相关的交配模式。结果：总体交配率在雄性优势等级间无差异。然而，较高等级的雄性不成比例地获得了与 LFW 雌性的交配。在 party 水平，当 LFW 雌性在场时，较高等级雄性优先与 LFW 雌性交配，而随着 LFW 雌性数量增加，较低等级雄性更可能与非 LFW 雌性交配。讨论：研究人员的发现进一步证明，倭黑猩猩中显著的雄性生殖偏斜是由对 fertile 雌性的等级偏向接触而非总交配频率驱动的。从属雄性可能将交配努力重新导向可接受交配但非受孕阶段的雌性，而非直接与优势个体争夺 fertile 雌性或形成 consortships。这种交配目标的灵活转换代表了一种替代策略，使从属个体在优势个体高度垄断的情况下仍能边际增加其在精子竞争中的参与，或为未来交配优势发展与众多雌性的亲和关系。
论文解读：《Comparable Overall Copulation Rates Yet Rank-Biased Access to Likely Fertile Females in Male Bonobos at Wamba》
研究背景与问题提出
在灵长类动物中，性接受期（sexual receptivity）的生理与行为调控及其与排卵期的关联是理解交配系统与生殖策略的核心问题。大多数非灵长类哺乳动物的性接受期严格限制在发情周期的围排卵期，而类人猿（anthropoid primates）则可在 fertile window（LFW，likely fertile window）之外保持接受状态。倭黑猩猩（Pan paniscus）与黑猩猩（Pan troglodytes）均表现出延长的性接受期及明显的性皮肤肿胀（sexual skin tumescence）信号，但倭黑猩猩的延长程度更为显著，其产后肿胀恢复时间（平均0.7±0.4年）远早于黑猩猩。根据优先接触模型（priority-of-access, PoA model, S. A. Altmann 1962），多只雌性同时处于可接受状态时，单一优势雄性难以完全垄断交配机会，因此学界曾预期倭黑猩猩的雄性生殖偏斜（male reproductive skew）应低于黑猩猩。然而，近期来自 LuiKotale、Wamba 和 Kokolopori 等多个种群的遗传父权数据一致显示倭黑猩猩存在显著的雄性生殖偏斜，最成功雄性个体的后代占比（69%±11%）甚至高于黑猩猩（44%±25%），且生殖成功与优势等级（dominance rank）强相关。这一矛盾现象引出了核心科学问题：在雌性因延长性信号而导致排卵线索模糊的背景下，雄性如何通过分配交配努力产生如此高的生殖不平等？雌性社会结构（如高空间凝聚力、雌性联盟、母系支持）在此过程中起到何种作用？为此，研究人员在刚果民主共和国 Wamba 地区的 Luo Scientific Reserve 对自由放养的 E1 群倭黑猩猩开展了行为生态学研究。
主要关键技术方法
研究人员于2022年12月1日至2023年5月2日（共153天）对 Wamba 地区 E1 群（45–48只个体，含10只成年及2只亚成年雄性，17只成年及3只亚成年雌性）进行全天焦点动物取样（all-day focal animal sampling）。通过每日评估雌性性皮肤评分（1=无肿胀，2=中等肿胀，3=最大肿胀）定义最大肿胀期（maximal swelling phase, MSP），并依据去肿胀（detumescence）时间点估算可能 fertile window（LFW，定义为 MSP 结束前7–2天的6天窗口），同时应用四项排除标准筛选可能的排卵周期以剔除无排卵 MSP。利用攻击交互矩阵计算 David 得分（David's scores）确定雄性优势等级。采用广义线性混合模型（generalized linear mixed models, GLMMs）与广义线性模型（generalized linear model, GLM）分析等级相关交配模式，以一小时时间块（one-hour time block, OTB）为单元评估 party 内动态竞争下的交配概率，并通过参数自举（parametric bootstrap）进行模型比较与残差诊断。
研究结果
3.1 Descriptive Statistics of the Observed Copulation Events
研究人员在雄性焦点随访期间，92.7%的观测日存在最大肿胀雌性，41.5%的日存在至少一只 LFW 雌性，雄性在86.8%的可接受雌性在场日发生交配，平均交配率为0.20±0.08次/小时。雌性焦点数据显示 LFW 雌性交配率（0.42次/小时）高于非 LFW 最大肿胀雌性（0.25次/小时），且 LFW 雌性的交配事件中86.7%由高等级雄性（rank 1–5）完成，alpha 雄性占33.3%；非 LFW 雌性事件中高等级雄性仅占41.2%。全样本中所有雄性对 LFW 雌性的交配占比均值为19.6%，但 alpha 雄性及其母系兄弟（KY, NB）分别达54.8%、51.4%与35.7%。可见射精确认率在 LFA 交配中（12.9%）显著高于非 LFW（4.5%, Fisher精确检验 p=0.033）。
3.2 Effects of Male Dominance Rank on Overall Copulation Rates
研究人员通过泊松 GLMM 分析发现，雄性优势等级对其与成年雌性（log-likelihood ratio=0.19, p=0.503）及青少年雌性（log-likelihood ratio=0.13, p=0.623）的总体交配计数均无显著改善模型拟合，表明总体交配率在不同优势等级间无差异，支持了“多只可接受雌性同时存在使交配机会在等级间相对可比”的预测。
3.3 Rank-Biased Access to Females in the LFW
基于雌性焦点的二项 GLMM 显示，雌性 LFW 状态显著改善模型拟合（log-likelihood ratio=3.6, p=0.010），LFW 雌性比非 LFW 雌性更倾向与高等级雄性交配。基于所有交配事件的二项 GLM 亦显示雄性等级显著影响其与 LFW 雌性交配的比例（log-likelihood ratio=28.3, p<0.001），等级越高该比例越大。证实优势雄性优先获得对 fertile 雌性的接触权。
3.4 Effects of Within-Party Male Dominance Ranks on Mating Partners
在未区分雌性生育状态时，party 内雄性等级对 OTB 内是否发生交配无显著影响（p=0.598）。但当存在 LFW 雌性时，高等级雄性与其交配的概率显著更高（log-likelihood ratio=3.76, p=0.007）。进一步分析与非 LFW 雌性的交配发现，雄性等级与 LFW 雌性数量的互作项显著（log-likelihood ratio=2.99, p=0.027）：随 party 内 LFW 雌性数量从0增至2，低等级雄性与非 LFW 雌性交配的概率上升。表明在竞争约束下，从属雄性将交配目标重定向至受孕概率较低的雌性。
讨论与结论总结
讨论部分指出，尽管总体交配率无等级差异（归因于多只最大肿胀雌性同时可用分散了雄性努力，符合 PoA 模型对多雌性场景的预期），但高等级雄性通过对 LFW 雌性的偏向性接触驱动了显著的生殖偏斜，这与遗传父权数据及雄性能从分级肿胀信号中提取排卵信息的证据一致。母系在场与支持（如 alpha 雌性 Ki 对其子的干预）强化了儿子的竞争优势，而倭黑猩猩缺乏雄性间联盟（甚至母系兄弟间呈敌对）进一步巩固了等级垄断，无需求助生殖让步模型（concession model）。研究人员观察到即使 alpha 雄性也有近半数交配指向非 LFW 雌性且有射精确认，说明雄性对 fertility 的判断是概率性而非绝对分类的，但仍策略性将行为与生理投资偏向高受孕概率个体。party 水平分析揭示从属雄性采取“退而求其次”的替代策略（best-of-a-bad-job tactic），在 LFW 雌性增加时转向非 LFW 雌性，这可能边际增加精子竞争参与或通过与多雌性建立亲和关系以获取未来生殖优势。此外，延长性信号虽未掩盖排卵信息，但可能通过促进同性 GG-rubbing（genito-genital rubbing）等亲和互动强化雌性联盟以抵御雄性胁迫与杀婴，为雌性带来超越交配的社会收益。
研究结论翻译如下：
全天雄性倭黑猩猩焦点随访显示优势等级与总体（无论成年或青少年雌性）交配率无 detectable 关系；copulations 发生于41个焦点日中的33日（80.5%），各等级雄性在各自焦点日的一半以上均交配（约每日两次）。party 内雄性等级在不考虑雌性 fertility 状态时对交配概率影响甚微。每日同时存在的多只最大肿胀雌性（平均4.1±2.4只）可能将雄性交配努力分散并减轻优势雄性对机会的垄断，与优先接触模型（PoA model）中单一雄性无法同时控制多雌性的论点一致。尽管总体交配率无等级效应，但基于雌性焦点随访与 ad libitum 记录，高等级雄性不成比例地获得了可能 fertile window（LFW）雌性的交配，这与倭黑猩猩显著雄性生殖偏斜的遗传证据及雄性能从分级肿胀线索提取排卵期信息以集中努力的行为激素证据一致。优势雄性可能通过近距离跟随与位置控制限制从属个体接触 LFW 雌性，而非频繁直接打断交配。倭黑猩猩中母系存在与等级显著提升儿子生殖成功（通过攻击支持与促进接触），本研究 alpha 雌性（Ki）的三子（KT, KY, NB）对 LFW 雌性交配占比极高亦佐证此点；而雄性间（甚至母系兄弟 KT 与 KY 持续敌对）极少结盟，无生殖让步需求，故雄性生殖偏斜由母系社会影响与缺乏雄性合作共同强化。雄性预期战略分配努力优先围排卵期雌性，但即使 alpha 雄性近半数交配为非 LFW 且有射精，说明其对 fertility 为概率性评估，仍策略性将行为与生理投资偏向高受孕概率雌性同时保留对低概率个体的残余投资。LFW 雌体的可见射精率显著高于非 LFW（12.9% vs 4.5%, p=0.033）。party 水平显示高等级雄性优先与 LFW 雌性交配；随 LFW 雌性增加，低等级雄性更与非 LFW 交配，表明从属雄性通过转向未被优势个体守卫的雌性获取机会，此替代策略可边际增加精子竞争参与或通过发展雌雄亲和关系获未来优势。本研究支持延长性信号下排卵线索仍具信息量使优势雄性偏斜父权，同时非受孕交配可能服务于雌性杀婴混淆或社会性收益（如觅食容忍），而延长最大肿胀亦通过促进同性亲和（如 GG-rubbing）巩固雌性联盟以抗衡雄性胁迫，构成雌性适应收益。
论文发表于《American Journal of Biological Anthropology》。
