《Oecologia》：Cross-ecosystem engineers: the dual role of fruit bats in cave nutrient dynamics and landscape seed dispersal
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蝙蝠提供关键生态系统服务，然而其在地下生境中的双重作用仍研究不足。果食性物种如平宽吻果蝠（Artibeus planirostris）既可在地表环境中充当种子传播者，也可通过蝙蝠粪（guano）沉积成为洞穴中有机质的来源。研究人员在 Toca do Morri
蝙蝠提供关键生态系统服务，然而其在地下生境中的双重作用仍研究不足。果食性物种如平宽吻果蝠（Artibeus planirostris）既可在地表环境中充当种子传播者，也可通过蝙蝠粪（guano）沉积成为洞穴中有机质的来源。研究人员在 Toca do Morrinho 洞穴（巴西巴伊亚州）考察了这些功能，结合圈养实验与野外监测，评估蝙蝠粪产量、食性、沉积格局及种子命运。蝙蝠取食了 11 种植物的果实，平均每日产生 3.24 g 干蝙蝠粪。绝大多数粪便（91.1%）沉积于洞外，相当于每只蝙蝠每天约传播 275 粒种子，凸显其作为高效种子传播者的能力。相比之下，仅有 8.9% 的粪便沉积于洞内，而在无光（aphotic）条件下种子未能萌发。尽管如此，这种沉积丰富了地下（hypogean）环境，为无脊椎动物群落提供了有机质与水分支持。萌发试验表明，种子经消化道通过（gut passage）后，其生活力通常得以保持或增强，尤其是对于 Ficus gomelleira。结果突出表明，A. planirostris 具有多功能性，既是景观尺度植物补充更新的驱动者，也是地下养分动态的贡献者。虽然种子传播在地表（epigean）系统中极为有效，但地下沉积对植物而言属于拮抗性结果，对洞穴群落而言却是关键的补贴。通过连接地上与地下生态系统，A. planirostris 发挥着跨生态系统工程者的作用。因此，保护其洞穴栖群不仅对地下生物多样性至关重要，也对依赖蝙蝠介导连通性的更广泛生态过程具有重要意义。
该论文发表于《Oecologia》，聚焦果食性蝙蝠在地表—地下耦合生态系统中的功能联结问题。既有研究已充分认识到蝙蝠在授粉、控虫和种子传播中的生态系统服务价值，但对于其在洞穴环境中的双重生态功能，尤其是作为种子传播者与地下营养补贴提供者的并行角色，仍缺乏定量分析。洞穴属于典型的资源受限生境，缺乏初级生产，外源有机质输入决定了食物网维持和群落结构稳定；而果食性蝙蝠在夜间地表取食后返回洞穴栖息，会将果实残体、尿液、尸体及蝙蝠粪带入地下空间，从而形成重要的异源输入（allochthonous input）。与此同时，这类蝙蝠在地表生态系统中又承担有效的种子传播功能。由此产生一个关键问题：果食性蝙蝠究竟在多大程度上将物质用于地表种子传播，又在多大程度上将其转化为洞穴生态系统的能量与养分输入。开展该研究，正是为了阐明这一功能权衡，并评估平宽吻果蝠（Artibeus planirostris）是否可被视为连接地表与地下生态系统的跨生态系统工程者（cross-ecosystem engineer）。
研究人员以巴西巴伊亚州 Campo Formoso 的 Toca do Morrinho 洞穴为研究地点，围绕 A. planirostris 的洞栖种群开展了圈养实验、野外连续监测、蝙蝠粪定量采集、种子分拣与鉴定以及萌发试验。研究表明，该物种具有显著双重功能：一方面，大部分蝙蝠粪沉积在洞外，携带大量完整且具萌发能力的种子，说明其在地表景观中是高效种子传播者；另一方面，虽仅有少量粪便沉积于洞内，但这些物质在无光地下环境中成为重要的有机质和水分来源，支撑洞穴无脊椎动物群落和碎屑食物网。研究最终指出，地下沉积对植物而言是传播过程中的拮抗性结果，因为种子无法在无光区完成建植；但对洞穴生态系统而言，这种输入却是关键生态补贴。因此，A. planirostris 同时驱动植物更新与地下养分循环，体现出跨生态系统工程作用。该研究的重要意义在于，以定量证据揭示了蝙蝠介导的地表—地下生态连通性，说明洞穴蝙蝠栖群保护不仅关乎洞穴生物多样性，也关乎更广泛的景观生态过程。
研究方法概括：研究人员于 2013 年 1—2 月在 Toca do Morrinho 洞穴开展研究，以洞内 A. planirostris 栖群为对象。主要方法包括：在洞内搭建半自然圈养装置，测定单只个体每日蝙蝠粪产量并通过红外视频记录行为；在野外对栖群下方蝙蝠粪进行 29 d 连续采集、称重、烘干、分离种子并结合影像计数估算单位个体洞内物质输入；以圈养产粪量与洞内沉积量之差估算洞外种子传播规模；对来自洞内粪样、圈养粪样、果实对照及洞外叶面粪便中的种子开展萌发试验，并以方差分析（ANOVA）和 Scott–Knott 检验比较萌发率及萌发速度指数（GSI）。
以下结合论文结果部分的小标题，对研究主体内容进行浓缩解读。
Captivity
圈养实验部分旨在获得 A. planirostris 单位个体每日蝙蝠粪产量，并评估圈养条件是否足以反映其自然行为。研究人员先通过温湿度监测比较洞外与不同洞室的小气候，在温度与湿度更接近自然栖息条件的位置设置 3.0 × 2.0 × 1.6 m 的围栏，以减少应激。实验共持续 16 d，获得 15 个完整 24 h 样本。结果显示，圈养个体平均每日产生湿重蝙蝠粪 7.16 ± 3.15 g、干重 3.41 ± 1.93 g。实验期内蝙蝠共取食 8286 g 果实，平均摄食量为 36.51 ± 8.53 g/只/d，接近该物种平均体重。体重监测和红外录像表明，蝙蝠较快适应圈养环境，仍表现出飞行、携食与取食等自然行为，但相对体重略有增加。为避免圈养中食物过剩或活动受限导致产粪量偏高，研究人员进一步引入校正指数，将后续单位个体日均干蝙蝠粪产量修正为 3.24 g。该部分结果为比较洞内沉积与洞外传播提供了基准。
Energy input
这一部分关注 A. planirostris 对洞穴地下生态系统的能量与物质输入。研究人员连续 29 d 在第三洞室的目标栖群下方布设采集装置，对蝙蝠粪进行定量回收，并通过照片与软件统计每日参与沉积的蝙蝠数量。结果表明，研究期间平均有 78.96 ± 22.2 只个体参与沉积，累计产生鲜重蝙蝠粪 1181.5 g、干重 612.48 g，折算为单位个体每日鲜重 0.56 ± 0.27 g、干重 0.29 ± 0.18 g。洞内蝙蝠粪中的水分和尿液成分约占一半，这种湿润有机沉积有助于形成局部微生境。除蝙蝠粪外，研究还记录到 6 具尸体和被带入洞内的部分啃食叶片，进一步说明该蝙蝠种群向地下系统转移的不仅是粪便，还有多种形式的植物性和动物性有机物。结合既有背景，研究指出 Toca do Morrinho 为永久性干洞，蝙蝠粪是维持洞内无脊椎动物群落的核心资源，因此即便单位个体洞内沉积比例不高，其生态意义仍然突出。
研究人员还通过粪样中种子与叶片残体分析了该物种在 Caatinga 生物群系中的食性。结果表明，A. planirostris 为严格植食性，取食来源涉及 11 种植物；蝙蝠粪中检出 Solanum sp.、Ficus gomelleira、Ficus sp.、Lauraceae sp. 和 Aechmea sp. 的种子，洞内还发现 3 种大戟科（Euphorbiaceae）和 2 种桑科（Moraceae）叶片，以及 Prosopis juliflora 的叶片和果实残体。共回收种子 61105 粒，其中 Solanum sp. 占 99.3%，且仅 0.18% 的种子有部分咀嚼痕迹，绝大多数保持完整。这说明进入洞穴的植物繁殖体多非被破坏，而是以完整传播体形式输入地下环境，但在无光条件下不能完成后续建植。
此外，通过红外摄像对夜间活动的监测显示，两组蝙蝠的活动模式相似。约 80% 个体会在 22:00—02:00 间离洞至少 4 h，约 50% 个体会在 19:30—04:30 间离洞长达 9 h，仅约 20% 个体留在洞内，这些主要为幼体、练习飞行的亚成体和间歇返洞哺乳的雌体。该行为数据说明，成年个体大部分时间在洞外取食和移动，解释了为什么洞外沉积在总量上远高于洞内沉积。
Seed dispersal
种子传播部分通过将圈养条件下校正后的总产粪量与野外洞内沉积量进行比较，估算 A. planirostris 对地表生态系统的传播贡献。结果显示，单位个体每日干蝙蝠粪总量为 3.24 g，其中约 2.95 g 沉积于洞外，约占 91.05%；仅 8.95% 沉积于洞内。按种子数量估算，每只蝙蝠每日在洞外可传播约 274.5 粒种子，而在洞内平均仅沉积 27 ± 31.56 粒种子。该结果直接表明，A. planirostris 的主要生态功能仍发生在地表系统，表现为高效种子传播；然而洞内那一小部分沉积虽然对植物无益，却对洞穴生态系统具有重要补贴意义。
萌发试验进一步验证了该物种传播的有效性。对于 Ficus gomelleira，来自野外栖群蝙蝠粪的种子萌发率达到 81 ± 13.4%，显著高于其他处理，包括未被摄食的对照种子。虽然不同处理间萌发速度指数（GSI）差异不显著，但野外粪样种子的 GSI 最高。该结果说明，经过消化道通过后，种子生活力并未降低，且在某些情况下可能增强。对于 Solanum sp.，不同采集日期的种子萌发率与 GSI 存在差异，其中早期样本最低，后期样本最高。论文将这种差异归因于种子储存条件或母源差异，而非消化道通过的不利效应。样本量较少的 Aechmea sp.、Ficus sp. 与 Lauraceae sp. 也表现出中等至较高萌发能力，其中 Aechmea sp. 萌发率达 100%。综合而言，研究结果支持 A. planirostris 是传播者而非种子捕食者，其消化过程通常不削弱、甚至可能提高部分植物种子的萌发潜力。
Discussion
讨论部分将上述结果置于跨生态系统物质流动与功能联结框架下加以解释。研究人员指出，能够跨越生态系统边界转移能量、养分或繁殖体的生物，可被视为跨生态系统工程者。对洞栖果食性蝙蝠而言，这一功能通过地表取食与洞穴栖息之间的持续往返实现：在地表系统中，其通过传播活种子促进植物更新和植被动态；在地下系统中，其通过输入蝙蝠粪、部分消化的植物材料、尸体及水分维持资源匮乏洞穴内的碎屑食物网。A. planirostris 的研究结果正体现出这种双重功能的定量结构：超过 90% 的粪便服务于地表传播，而不足 10% 的粪便进入洞穴，形成功能上的权衡（trade-off）。因此，该物种既不是单纯的种子传播者，也不是单纯的洞穴营养输入者，而是连接两类系统的生态过程介导者。
讨论还强调，Toca do Morrinho 洞穴作为该物种持续占据近 30 年的栖息地，为其提供了防御天气与捕食者的安全繁殖和栖息空间，同时容纳其他 8 种蝙蝠，共同构成地下系统有机质输入的主体。在方法学层面，论文认为洞内半自然圈养设计有助于降低实验应激，提高蝙蝠行为的自然性，但圈养与野外仍不可完全等同，因此对产粪量进行校正是必要的。关于洞穴能量输入，讨论强调蝙蝠粪和尿液带来的湿度对无脊椎动物群落尤为关键，因为在永久干燥洞穴中，水分与有机质共同决定资源可利用性。关于种子传播，讨论指出蝙蝠可在夜间将果实带至多个取食点并在飞行中排便，从而提高种子落在适宜萌发地点的概率；但传播成功最终仍受植物自身生态与生理特性的制约。论文特别指出，将种子沉积于洞穴无光区是一种对植物不利的拮抗性结果，这是本研究明确提出的关键视角之一。不过，这种负面后果在整体比例上相对较小，因为绝大部分种子仍被有效传播至地表生境。
研究结论部分可译为：综合来看，研究结果表明，栖居洞穴的果食性蝙蝠能够同时支持地下食物网，并促进周边景观中的植物补充更新。平宽吻果蝠（Artibeus planirostris）一方面将具有生活力的种子传播至地表（epigean）生境，另一方面又将有机质和水分带入资源受限的洞穴系统，从而介导连接地表与地下环境的双向生态流。通过这一过程，该物种有助于维持这些相互连通系统中的生物多样性与生态系统功能。在 Caatinga 这类半干旱环境中，资源可利用性在空间和时间上均表现出异质性，这种功能连通性可能在增强植被韧性的同时，维持依赖蝙蝠粪资源的洞穴无脊椎动物群落。从保护角度看，对洞栖蝙蝠种群的保护不应仅被理解为庇护栖息场所，更应被视为对关键生态过程的维护，因为这些过程支撑着地表—地下耦合景观中的多种生态系统服务。
