综述：鲸鲨（Rhincodon typus）行为谱及其觅食可塑性研究

《Marine Biology》：An ethogram for the whale shark (Rhincodon typus) with insights into foraging plasticity

　　

摘要：
鲸鲨（Rhincodon typus）是大型滤食性动物，栖息于贫营养的热带水域。研究人员对表层以下这些鲨鱼如何在如此营养贫乏的环境中生存的摄食行为知之甚少。本研究通过结合文献报道的观察（106篇文章）与在西澳大利亚宁加洛礁（Ningaloo Reef）一个已知觅食地点对五头鲸鲨部署的动物携带相机（22.5小时）收集的数据，开发了一个物种行为谱（ethogram）并综合了觅食行为。该行为谱得出36种行为，其中12种涉及觅食，6种是由动物携带相机记录的新颖摄食行为。为了理解并情境化这六种新颖摄食行为，研究人员开发了一个觅食框架，区分了摄食模态（suction或ram filtration）、具体摄食行为以及摄食类别（stationary、slow或active movement）。从动物携带视频片段中，研究人员发现慢速摄食行为最为频繁。该行为谱揭示了鲸鲨利用不同的摄食类型和运动方式进行觅食，并且可能以成本效益高的方式在非常广泛的猎物密度范围内摄食，这与其它大型滤食性动物（如须鲸和姥鲨）形成对比，后者针对并限制在密集的猎物聚集中摄食。这种行为的灵活性可能是使这些大型滤食性鲨鱼在贫营养热带环境中生存的关键属性。

**论文主体总结**

**引言**
海洋环境中的脊椎动物滤食者是地球上最大的动物（Cavin 2010; Goldbogen et al. 2019）。这种摄食方式通过高效获取丰富的浮游动物和游泳动物猎物，促进了巨大体型的发展（Gleiss et al. 2013; Meekan et al. 2015; Goldbogen and Madsen 2018; Goldbogen et al. 2019, 2023），并通过短而高效的三步食物链（浮游植物→浮游动物/游泳动物→滤食者）促进能量传递（Sims et al. 2005; Meekan et al. 2022）。然而，在热带地区，高产区域往往是短暂现象，在空间和时间上尺度有限（Gasol et al. 2002; Teira et al. 2019）。尽管滤食性巨型动物栖息在贫营养水域看似违反直觉，但诸如大村鲸（*Balaenoptera omurai*）（Cerchio et al. 2019; Browne et al. 2024）和侏儒蓝鲸亚种（*Balaenoptera musculus brevicauda*）（Ilangakoon and Sathasivam 2012; De Vos et al. 2014; Thums et al. 2025）等物种已适应了这一生态位。鲸鲨（*Rhincodon typus*）是所有滤食性鲨鱼中最大的（可达18米；Dove et al. 2021），永久栖息在热带贫营养水域。然而，与大型鲸类不同，该物种被认为主要是ram滤食者。鲸鲨在表层的行为已有充分研究（Ketchum et al. 2013; Rohner et al. 2013），但在深度的行为则知之甚少（Cade et al. 2020）。鲸鲨的摄食策略可能涉及行为灵活性，通过交替使用ram filtration和suction feeding（Motta et al. 2010; Ferry et al. 2015）。文献中常混淆摄食模态与摄食行为，例如“表面ram filtration”可能被解释为慢速的被动摄食，也可能是快速扭曲的主动摄食。此外，大多数观察集中于表层，而动物携带标签的加速度计数据表明鲸鲨可能在水下深度进行大量摄食（Cade et al. 2020）。本研究通过在西澳大利亚宁加洛礁（Ningaloo Reef）部署动物携带相机标签，解决了这些问题。

**方法**
**野外工作**：2017年和2018年5月，研究者在宁加洛礁的挪威湾（Norwegian Bay）对10头鲸鲨部署了定制动物追踪解决方案（CATS）Cam标签（HD模型2016）。使用侦察机定位表层鲸鲨，引导研究船靠近。潜水员通过夹钳将标签包固定在背鳍前缘。标签包包括CATS Cam、VHF发射器和Wildlife Computers Fastloc GPS标签。标签通过电化腐蚀连接在约24-48小时后释放，然后通过Fastloc GPS和Argos位置回收。CATS标签编程记录从黎明到黄昏每小时30分钟的视频片段，并以10 Hz连续测量深度。由于技术问题，最终只有5头鲨鱼（雌性2头，雄性3头）的45个视频片段（共22小时27分钟）用于行为观察。

**物种行为谱（ethogram）**：行为谱是系统描述物种已知行为/运动/姿势/发声的目录（Lorenz 1981）。通过Google Scholar系统搜索文献（2025年8月），关键词包括“whale shark”和“ethogram”（707结果）、“behaviour”（26,900结果）、“feeding”（40,600结果）。筛选前200篇文章，提取行为名称、定义、摄食模态（如ram filtration）、观察位置、深度范围、观察方法、性别和体型范围。

**视频分析**：使用BORIS软件（Friard and Gamba 2016）分析。观察者根据行为谱手动分类每个行为，记录开始和结束时间。鲨鱼栖息地分类为：近海底（海底在视野内）、水柱（表面和海底不在视野内）、表面（水面在视野内）。记录伴随的群游鱼（通常是鲹科小饵鱼）的行为。由于相机位于背鳍，距离鲨鱼口部约1.5-2米，无法直接拍摄口部，因此通过鳃裂张开和鳃弓开放作为水流（和猎物）通过开口的代理指标。假设鲨鱼不会故意旋转或进行与摄食无关的鳃弓运动（Bigman et al. 2018）。“咳嗽”（clearing）事件（可见颗粒羽流，图S2e）被计算为每种摄食行为的百分比。当发现新颖摄食行为时，按照图1的流程分配到摄食类别。术语“circling”指鲨鱼转圈或急转弯（图1）。对于快速或慢速动量的区分，未指定具体速度，而是建议研究者考虑个体鲨鱼动量的相对差异。

**行为分析**：所有观察以1秒间隔从BORIS导出。加速计和深度数据在Igor Pro 64中使用Ethographer插件处理（Sakamoto et al. 2009）。计算垂直速度（VV），得出下降（VV>0.1 m/s）、上升（VV<-0.1 m/s）和水平（VV -0.1-0.1 m/s）游泳阶段。通过连续小波变换和谱分析提取尾拍周期和振幅。计算身体俯仰角（pitch）和横滚角（roll）。活动度由动态身体加速度的矢量和（VeDBA）得出。将分类潜水阶段与视频行为观察时间匹配，并重新分类水柱慢摄食为上升慢摄食或潜水摄食。通过深度数据验证表面（≤10米）和水柱（>10米）的分配。计算每个行为的平均时间百分比和总体均值，以及每个行为事件的持续时间和深度。

**结果**
从600篇文章中筛选出106篇。为构建物种行为谱，确定了描述鲸鲨摄食的四个关键要素：
1) **过滤机制**：考虑水和猎物进入口咽腔后如何通过鳃耙（Paig-Tran et al. 2011）。鲸鲨可能使用交叉流过滤（cross-flow filtration）（Motta et al. 2010），但其他机制如筛滤和涡流过滤仍是替代可能性（Paig-Tran et al. 2011）。
2) **摄食模态**：描述水和猎物如何进入鲨鱼口部。ram filtration通过游泳前进产生口内流；suction（也称gulping）通过口腔和鳃腔的节律性扩张和收缩吸水（和猎物）。
3) **摄食行为**：具体行为，如行为谱所示（表2），可通过鲨鱼身体角度、游泳运动学、轨迹和水柱位置区分。
4) **摄食类别**：包括慢速（slow）、主动（active）和静止（stationary）摄食（图1）。

**行为谱**：共收集36种离散的鲸鲨行为（6种新颖行为来自当前视频分析，30种来自文献）。其中12种是摄食行为（表面主动、表面慢速、水柱慢速、上升慢速、表面垂直、lunging、底栖慢速、底栖倒置、水柱垂直、滑翔慢速、潜水、表面波动慢速摄食；表2），伴随两种摄食指标（鳃扇动和clearing）、三种运动类型（滑翔、巡航、表面波动）和20种与其他个体、其他物种及旅游互动的行为。

**文献中报道的行为观察**：鲸鲨表面慢速摄食发生在表层10米内，慢速游泳，嘴张开收集猎物。主动表面摄食和lunging摄食发生在高猎物密度区域，鲨鱼快速前进，交替使用suction和ram filtration。表面垂直摄食时鲨鱼垂直于表面，通过gulping吸入猎物。底栖倒置摄食时鲨鱼头朝下垂直于海底吸入猎物。水柱垂直摄食在深度约180米处发生，未直接观察。在印度尼西亚瑟德拉瓦西湾，鲸鲨还会进行网吸行为（net sucking）从渔网中提取鱼类。

**动物携带视频观察到的行为**：在宁加洛礁，观察到了13种行为（表3），其中5种先前未描述。行为发生在1-68.8米深度，持续时间1-1290秒，总体平均103±145秒。表面波动（surface undulation）涉及鲨鱼身体持续缓慢摇摆，发生在顶部1米水柱，平均持续74±55秒，最多重复7次。当鳃张开时，将其归类为表面波动慢摄食（surface undulation slow feeding）。未观察到clearing。滑翔慢摄食（gliding slow feeding）是滑翔的变体，发生频率更高（平均6%），持续时间53±41秒。上升慢摄食（ascent slow feeding）沿整个上升阶段发生，持续22±6秒。潜水摄食（dive feeding）在下降阶段全程张鳃，垂直速度0.34 m/s，俯仰角-17.8°。水柱慢摄食（water column slow feeding）发生在水柱中，持续时间27±28秒，是第二常见行为。底栖慢摄食（benthic slow feeding）沿海底发生，持续37±25秒。鲨鱼偶尔触碰海底产生沙羽（scratching）。巡航（cruising）占观察时间的16%。当遇到其他鲸鲨时，会bank和circling。Clearing事件主要与摄食行为相关（图2b-c），可见羽流clearing（44次）和非羽流clearing（29次）发生率高于非摄食行为。伴随的饵鱼群在鲨鱼摄食时51%的时间也在摄食。

**讨论**
行为谱显示的鲸鲨行为可塑性为其在贫营养热带水域有效觅食提供了见解。识别出十二种摄食行为，与姥鲨等其他大型滤食性软骨鱼类的有限行为形成对比。鲸鲨是须鲨目（orectolobiform），其近亲使用suction模态，而姥鲨是鼠鲨目（lamniform），颌部活动性和口腔控制能力较弱（Wilga 2005）。在约120小时动物携带相机视频中，姥鲨仅观察到一种水面下摄食行为（sub-surface feeding）（Rudd et al. 2021），类似于鲸鲨表面慢速摄食。而鲸鲨在22.5小时视频中观察到八种摄食行为，使用两种摄食模态。这种差异可能反映了地点特异性的猎物影响，以及鲸鲨在贫营养热带环境中所需的觅食可塑性。鲸鲨在短时间序列中表现出行为可塑性，以及通过摄食模态和口裂变化表达的变化。两种摄食模态使鲸鲨既能像露脊鲸一样连续摄食（慢速摄食），又能像须鲸一样间歇性ram lunging（主动和lunging摄食），或像灰鲸一样suction摄食（静止摄食）。鲸鲨的口裂开口度变化（50-85%），以及相应的阻力变化，允许其根据猎物密度调整摄食能量成本。相比之下，弓头鲸和北大西洋露脊鲸等ram滤食鲸类以“嘴开或闭”的二元方式摄食，阻力增加六倍或两到五倍（Simon et al. 2009; Goldbogen et al. 2017）。鲸鲨根据猎物场和环境条件调整ram滤食的能力提供了优化猎物捕获的另一种手段。

本研究开发的行为谱为研究者提供了标准化工具，用于比较不同地点、体型、人为干扰范围和背景下的鲸鲨行为。通过标准化离散行为，研究者可以在已知时讨论具体行为状态，或使用觅食框架（图3）引用更广泛的摄食类别。该行为谱代表沿海聚集点的行为，缺少远洋环境的行为以及非离散性质的行为（如体温调节、迁徙、归巢等）。动物携带视频描述了新颖的运动（表面波动）和摄食行为（潜水摄食、表面波动慢摄食、上升慢摄食、水柱慢摄食、滑翔慢摄食、底栖慢摄食）。表面波动行为可能涉及运动，而表面波动慢摄食可能与摄食相关，但未观察到羽流clearing，其功能尚不明确。可能涉及利用波浪作用增加鳃的氧气交换或利用波浪向上力推动鲨鱼。动物携带视频揭示了鲨鱼频繁下降到海底，强调潜水深度受局部地形约束（Brunnschweiler and Sims 2011; Tyminski et al. 2015）。在潜水底部阶段，鲨鱼常转为沿海底巡航或底栖慢摄食。鲨鱼经常在整个上升阶段上升慢摄食，扩展了先前对该行为的理解。由于视野、相机质量、可见性和游泳速度的限制，无法检测视频中的猎物。但通过观察鳃裂张开和鳃泵送，结合clearing行为（图2c），可推断摄食活动。Clearing行为支持了先前的观点：主动、静止和慢速摄食行为分别对应高到低猎物密度。Clearing观察为理解鲸鲨摄食的功能形态学提供了机会。先前研究提出鲸鲨使用交叉流过滤（cross-flow filtration）分离食物颗粒（Motta et al. 2010）。视频证据支持这一观点，但尚未在实地或实验中验证。颗粒羽流（图S2e）和clearing事件的存在强烈表明鲸鲨的滤垫会堵塞。在羽流出现前，鲨鱼短暂闭合鳃裂，可能造成反向水流，然后剧烈摇头，再张开鳃裂排出颗粒云。非羽流clearing可能源于鲨鱼试图摆脱鳃室中的小鱼。

**结论**
通过动物携带相机，我们开发了包含新颖行为的鲸鲨行为谱，捕捉了从水面到海底栖息地的行为。该行为谱可作为标准工具用于各种人为或自然条件下的行为比较。通过综合行为谱，我们开发了觅食框架，以清晰区分摄食模态、摄食行为和更广泛的摄食类别。我们认为鲸鲨利用摄食类别、摄食行为、摄食模态、口裂/阻力变化以及猎物来源的多方面可塑性（Meekan et al. 2022），结合高效游泳策略（Gleiss et al. 2011; Meekan et al. 2015），在贫营养热带海洋环境中占据了巨型滤食者的生态位。