综述：根发育对温度、土壤压实和光的响应：对气候韧性作物育种的启示

《Plant and Soil》：Root developmental responses to temperature, soil compaction and light: implications for climate-resilient crop breeding

　　

摘要：背景：与纬度变化相关的土壤升温、土壤压实和光环境改变，正成为限制作物生产力的新兴环境胁迫。由于根系在水分和养分获取中居核心地位，阐明这些胁迫下根系发育可塑性的调控机制，对于提升作物抗逆性至关重要。范围：本文综述了调控根系响应土壤温度升高、压实和光变化的遗传、分子与生理机制。根系对升温的响应可分为热形态建成（thermomorphogenesis, RTM）与热胁迫响应（heat-stress response, HSR）：前者促进中度升温下的适应性生长，后者在超适温条件下优先维持细胞保护。土壤压实会引起根系形态、解剖结构和生长动力学改变，包括周环运动（circumnutation）。气候变化预计将推动许多作物适宜种植纬度发生迁移，使其暴露于不同的光强、光谱质量与光周期之下，从而可能造成产量损失。因此，本文同时综述了根系对光的响应，包括直接根部光感知以及由地上部向根部传递的系统性信号。根系对热胁迫、土壤压实和光环境改变的适应性响应，最终汇聚于由生长素（auxin）、HY5、PIFs、乙烯、YUCCA基因以及PIN/AUX1转运蛋白等构成的相互连接调控网络，这些网络整合环境信号以协调根发育可塑性。结论：当前多数认识仍主要来自模式物种，面向作物的定向研究仍较有限。整合高通量表型分析、数量遗传学、组学方法、作物建模和基因编辑技术，将加速识别并利用适应土壤温度、土壤压实和光条件变化的根系性状，从而培育气候韧性作物。

综述：根系系统控制水分和养分吸收、地上固持、与土壤微生物互作及其他关键植物功能。因此，培育具有优化根系性状的作物品种，对应对气候变化与推动可持续农业具有重要潜力。然而，根系性状在育种中的利用仍不足，主要原因包括：根系表型鉴定困难且成本高、根系性状与地上部性状及产量、抗逆性的相关性不清晰且常不符合直觉，以及其遗传调控知识有限。尽管如此，根系性状已在部分育种实践中得到应用，例如通过选择窄木质部导管、粗直根和较小根生长角度来提升对干旱环境的适应性。研究还表明，在驯化和育种过程中，根系性状与相关基因经历了间接选择，例如现代大麦和小麦较野生祖先具有更多初生根，部分现代英国品种每株根数较少，且这一差异受耕作制度和密度显著影响；玉米现代品种较早期材料表现为更浅的根系、更少的节根及更窄但更多的后生木质部导管。不过，不同研究对根角变化方向的结论并不一致，提示遗传背景与选择环境差异的重要性。
根系育种的主要限制在于：多数作物中根系性状变异的分子基础仍不清楚，且现有研究所评估的根系性状类型较窄，常局限于二维根箱或幼苗阶段的胚根/胚芽根表型。由于实验成本和周期限制，许多生态或生理上更关键的性状难以测定。本文进一步聚焦第三个限制，即环境因子如何影响根构型性状，以及这些响应受何种遗传机制控制。作者重点讨论根系如何感知并响应土壤温度升高、机械阻力（由土壤压实引起）以及光信号，因为这些物理因子本身就是气候变化的重要组成部分，却长期受到相对忽视。文章同时评述这些因素下根系响应的遗传与生理基础、当前表型分析方法，以及如何将相关知识用于识别适应性根系性状并加速育种。
根系对土壤温度升高的响应：全球升温对作物产量和粮食安全构成重大威胁。根系作为植物与土壤的主要界面，在水分和养分获取、根际微生物互作及热信号感知中发挥基础作用。近几十年来，浅层土壤温度总体随地表温度同步升高，且土壤干旱会因削弱蒸散冷却而进一步加剧热胁迫。当前已知根系对升温主要存在两类适应性响应：一类是促进适应性生长的热形态建成（RTM），另一类是偏重细胞保护的热胁迫响应（HSR）。二者在感知、信号传导和生理输出上具有明确差异。阐明 RTM 与 HSR 的机制，是理解根系如何感知并整合土壤温度变化、进而支撑气候韧性作物育种的关键。
根热形态建成：RTM 是根系在中度升温条件下维持生长的适应性程序。在拟南芥中，26–28℃可促进主根和侧根伸长，说明中度升温主要诱导生长而非防御反应。该过程的核心是根自主性的生长素模块：升温可在根尖分生组织（RAM）中提高局部生长素积累，并通过TAA1/TAR–YUCCA依赖的生物合成和PIN介导的极性运输维持细胞分裂与伸长。缺失相关生长素生物合成基因的突变体在温暖条件下无法维持根生长，提示 RTM 主要依赖局部信号，而非单纯系统性输入。进一步地，PILS蛋白减少、TIR1共受体在HSP90–SGT1伴侣复合体作用下稳定化，以及SAUR介导的质膜 H⁺-ATPase 激活，共同增强生长素信号并促进细胞壁松弛和细胞扩张。与此同时，温暖条件还可解除RBR介导的细胞周期抑制，促进分裂并维持主根伸长，使根系能够探索更深、更冷的土层。
RTM 还受多激素网络调控。研究表明，生长素是主要驱动因子，而细胞分裂素与油菜素内酯（BR）共同平衡根系增殖与分化。BR可通过BRI1受体和ERF115维持分生组织活性，并通过抑制PILS蛋白促进生长素信号增强；乙烯和细胞分裂素也可在升温时促进新的生长素生物合成。RTM 并非纯粹局部过程，地上部温度感知同样参与调控：在拟南芥中，PIF4主要在地上部发挥作用，而HY5在根中协调根伸长响应。phyB 与 hy5 突变体无法正常调节后续生长反应，说明地上部与地下部温度感知存在功能整合。营养条件也是重要的系统性调控层面，氮和磷供应会显著影响升温诱导的根伸长，营养限制则可消除这一适应性反应，其中HY5通过调控NRT1.1表达将营养信号与温度调控连接起来。总体而言，RTM 是根自主激素程序与光、温度、养分等系统性信号整合的结果。
根热胁迫响应：当根区温度超过热形态建成的适宜范围时，根系进入 HSR 阶段，生长可塑性转向胁迫耐受。在超适温下，根系会发生广泛代谢重编程，优先保障细胞保护而非继续伸长。不同物种的阈值存在差异，但在拟南芥中，约30–32℃以上即可出现生长抑制，表现为分生组织活性下降和应激保护途径激活。近期研究还提出，根系可通过内源性热感知机制直接感受高温，例如FUST1在根尖细胞中发生温度依赖性的生物分子凝聚并促进应激颗粒形成，缺失FUST1会延缓应激颗粒组装并削弱基础及获得性耐热性。
HSR 的显著特征之一是氧化与细胞损伤加重，包括活性氧（ROS）积累、脂质过氧化、蛋白氧化和DNA损伤。根系依赖超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化氢酶（CAT）和抗坏血酸过氧化物酶（APX）等抗氧化系统维持稳态，同时由热激因子（HSF）调控的热激蛋白网络维持蛋白稳态。玉米中HSP101与基础和获得性耐热性密切相关，番茄中的HSFA1a和HSFA7a也与耐热增强有关。持续高温还会触发DNA损伤应答，因此FCA通过抑制SOG1活性保护分生组织，防止细胞周期过度停滞。长期层面上，DNA甲基化、H3K4me3等表观遗传标记以及miR319d、miR169等小RNA网络，均参与热记忆与热耐受调控。益生根际微生物还能通过乙烯或ABA相关途径诱导可塑性染色质状态，从而增强热韧性。组织层面上，超适温会重塑根系结构：在拟南芥中，32℃会抑制分生组织细胞分裂并阻碍侧根发生；玉米单细胞转录组研究则显示，皮层是主要热响应组织，且皮层厚度与耐热性正相关。
尽管RTM和HSR机制进展迅速，目前知识仍主要来自受控环境，难以完全反映田间中土壤温度、水分、机械阻力及根际互作的时空异质性。未来需要更接近自然条件的温度梯度系统，并通过热感知、激素互作与胁迫保护网络的整合，推动作物改良。现有数量遗传研究仍较少，多集中于幼苗阶段的QTL定位。例如水稻中已鉴定出与热胁迫下根长相关的多个QTL，玉米和小麦也发现了根热耐受变异，但这些性状的根系特异性机制仍待明确。
根系发育与土壤压实：土壤压实会降低孔隙度和通气性，限制根系生长与生理活动，并进一步影响植物—微生物互作及最终产量。多个生产体系中均已观察到压实造成显著减产，包括大豆、玉米、大麦和小麦。土壤压实敏感性与含水量、质地和有机质等内在土壤因素有关；在气候变化背景下，极端干旱与暴雨交替会增强土壤易压实性，而大型机械作业也会进一步加剧这一问题。根系本身也会反过来影响土壤结构：在大孔隙连通性较低时，根可局部压实周围土壤，而连通性较好时，大孔隙则有利于根穿透。当前土壤压实的测定主要依赖容重和贯入阻力，但可用于遗传分析和选择的标准化体系仍明显不足。
土壤压实影响的根系性状：压实会引发根系在生长、构型与解剖上的广泛可塑性。根遇到机械阻力后，可选择持续向下穿透、绕行障碍，或二者并行。对育种而言，关键在于这些表型变异与产量的关联，以及其中有多少受遗传控制。较大的根径可增强轴向和径向压力，提高穿透能力；当根遇到硬土层时，常出现根尖膨大或径向扩张，主要与皮层细胞层扩大有关。乙烯在这一过程中起关键作用：它可在根尖周围积累，抑制伸长并促进径向扩张。研究显示，乙烯不敏感突变体更易穿透压实土壤。乙烯还可通过ABA生物合成和生长素调控共同促进细胞膨大。水稻研究进一步揭示，乙烯可诱导OsARF1表达并抑制纤维素合成基因，从而导致细胞壁变薄、皮层细胞径向扩张。
根尖膨大是否直接提高穿透能力仍存在争议。部分研究表明，尖端变粗并不总能增强穿透，相反，较小或更尖的根尖有时更有利于穿透压实土层。因此，根尖膨大可能更多与增加吸收面积、缓解水分吸收受限有关。根黏液分泌和根冠边缘细胞脱落可降低摩擦、改善水分入渗并影响根际微生物活动。多行皮层厚壁组织（MCS）是另一重要解剖特征，其外皮层细胞壁木质化、强度更高，可提升穿透力；该性状在玉米、大麦和小麦中均有发现，并可被外源乙烯诱导形成。其他有利性状还包括皮层细胞层数减少、通气组织增强以及根生长角变陡。
根冠趋性运动（circumnutation）与弯曲轨迹（tortuosity）也是重要适应机制。周环运动是一种由根尖内部生长动力产生的螺旋式周期运动，可帮助根系绕开机械障碍、探索土体并降低阻力。该过程受乙烯、生长素、细胞分裂素及微管动力学共同调控，且与环境因素如磷供应和高温相关。水稻中HK1/OsHK1/MHZ1 与 OsAUX1 是调控周环运动的关键基因，影响乙烯—生长素—细胞分裂素信号网络；OsCRW1 突变体则通过乙烯信号异常导致根卷曲与ROS积累，并在土壤机械阻力存在时表现出表型抑制。压实条件下，乙烯还可通过OsEIL1–OsWOX11轴促进冠根原基形成，但抑制伸长。单细胞与空间转录组研究显示，压实诱导的扩张蛋白、ABA响应、次生细胞壁和木栓质/木质素合成等基因在外皮层和皮层中上调，提示这些组织在应对机械阻力和局部水分胁迫中发挥作用。总体来看，QTL和GWAS研究已证明压实穿透能力具有数量性和多基因特征，但受表型测定成本高与遗传结构复杂所限，育种进展仍缓慢。
根系对光的响应：在气候变化背景下，适宜种植区域可能向高纬度迁移，作物将面临新的光强、光谱和光周期条件。对于从事育种的研究者而言，非典型光周期本身已可视为一种非生物胁迫。植物已进化出精细的光感知体系，但根系光形态建成长期被忽视。根系虽通常生长于黑暗土壤中，但在幼苗阶段、气生根、根表层或裂隙孔隙附近，根仍可能直接感知光；此外，地上部感知到的光信号也可通过系统性途径传递到根部。
根的直接光感知：根中存在与地上部相同类型的光受体，包括感知红/远红光的光敏色素（PHYs）、感知蓝/UV-A光的隐花色素（CRYs）和向光素（PHOTs），以及感知UV-B的UVR8。根直接感光后通常产生ROS和黄酮类物质，抑制生长素运输并改变生长素梯度，从而多表现为负向光趋性，即根远离光照、向更深更暗更湿润土层生长。红光感知方面，PHY通过Pr/Pfr转换调控YUCCA基因表达并降低根尖生长素积累，从而抑制根伸长；phyA/phyB 突变体失去光抑制根生长的能力。蓝光方面，CRY1/CRY2协同调控根生长，PHOT1/PHOT2通过PKS4和NPH3介导不对称生长素分布，驱动负向光趋性。UVR8则在UV-B信号下抑制侧根发生，并可能影响根系与微生物互作。
地上部来源的光信号：地上部感知到的光强、光质和光周期可通过多种移动信号影响根发育，包括糖、肽、激素、小RNA和转录因子。光合产物中的蔗糖不仅是碳源，也可作为代谢信号调节主根伸长和侧根形成。生长素是最重要的系统性信号之一，黑暗通常促进向根的生长素运输，而光照会改变这一流量并降低根部生长素积累。ABA和茉莉酸（JA）也参与光胁迫诱导的ROS/Ca²⁺波和系统信号。
HY5 是地上部向根传递光信号的核心整合因子。黑暗下，COP1-SPA复合体促进HY5降解；光照下，光受体抑制该复合体，使HY5在地上部稳定并可移动至根部。在根中，HY5通过抑制YUCCA依赖的生长素生物合成和PIN介导的运输，调控主根生长、侧根分枝、向地性和根毛发育，同时促进光合碳同化与蔗糖运输相关基因表达。NPH3/RPT2样基因家族参与蓝光向根弯曲响应，MED18、PIFs、miR163、miR397b、miR775 和 miR858 等也可通过影响生长素、黄酮代谢和转运网络，间接调节根系对光的适应。根系还可与水分响应协调，例如MIZ1和GNOM/MIZ2同时参与向水性和向光性。
总体而言，直接根感光与地上部介导的系统性信号共同塑造根构型，但关于作物中光环境变化、光周期适应与根系性状之间的定量遗传研究仍明显不足。未来需要结合高通量表型、移动RNA追踪与功能基因组学，明确哪些光响应网络可被用于育种。
结论：未来作物改良将越来越依赖于能够在升温、土壤压实和纬度变化导致的光环境改变等多重气候限制下维持性能的根系。根对高温的响应体现为热形态建成与热胁迫耐受并存；对土壤压实的适应依赖于穿透、固持和土壤探索能力的增强，包括解剖结构改变和周环运动；对光的响应则整合局部感光与地上部传导信号，以调整根构型和资源获取。尽管机制研究不断推进，但目前对这些性状的认识仍主要来源于拟南芥等模式系统，面向作物与农业相关物种的研究相对不足。作者认为，推进这一转化至少需要三类工具：适用于作物的根系高通量表型平台、高效基因编辑体系，以及可连接基因变异与田间表现的作物模型。面对气候变化引发的多重并发胁迫，深化根系遗传与生理机制研究将是提升育种成效的关键。