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头足类动物（cephalopod）拥有任何无脊椎动物中最大的大脑和最高的视力敏锐度，可与许多脊椎动物媲美。头足类动物的大脑独立进化，具有完全独特的神经架构。研究头足类动物可以揭示跨不同神经架构的视觉共享和新颖计算机制。最近的研究已开始揭示神经回路组织和视觉响应
头足类动物（cephalopod）拥有任何无脊椎动物中最大的大脑和最高的视力敏锐度，可与许多脊椎动物媲美。头足类动物的大脑独立进化，具有完全独特的神经架构。研究头足类动物可以揭示跨不同神经架构的视觉共享和新颖计算机制。最近的研究已开始揭示神经回路组织和视觉响应特性。在此，研究人员描述了头足类动物视觉处理的独特特征，并概述了潜在的计算目标和机制。
摘要：视觉是动物王国中许多物种赖以生存的关键感官。为利用视觉输入，大脑必须从眼睛收集的光模式中提取有用信息。数十年的研究已确立多种计算机制，包括拓扑组织（topographic organization）、平行通路（parallel pathways）、侧抑制（lateral inhibition）、层级特征选择性（hierarchical feature selectivity）和兴奋-抑制平衡（excitatory-inhibitory balance），以及高效编码（efficient coding）、预测处理（predictive processing）和贝叶斯推断（Bayesian inference）等高级原则。然而，这些发现大多基于少数物种，尤其是哺乳动物，限制了我们对神经回路如何解决视觉场景分析的理解。本研究提出一个思想实验：如果发现一个完全独立的大型高分辨率视觉系统的实例，其哪些方面会与哺乳动物视觉系统和/或当前神经网络相同？哪些会不同？从计算角度，探索这个新视觉系统的算法和架构多样性，我们能学到什么？幸运的是，进化已在头足类动物（cephalopod）中创造了这样的视觉系统。鞘亚纲头足类动物（coleoid cephalopod），包括鱿鱼（squid）、乌贼（cuttlefish）和章鱼（octopus），是研究视觉处理的引人注目的模型。它们的大型复杂大脑完全独立于脊椎动物进化，最后一个共同祖先仅在约6亿年前拥有简单神经系统。在尺寸上，头足类动物的大脑比任何其他无脊椎动物大数个数量级，成年章鱼的大脑大小与包括小鼠在内的许多哺乳动物相似。其视觉分辨率同样令人印象深刻，某些物种的视觉敏锐度（visual acuity）约为5周期/度（cyc/deg），与猫相似。这种独立进化产生了可与许多哺乳动物相媲美但具有根本不同神经组织的视觉系统，没有与丘脑（thalamus）、皮层（cortex）或其他脊椎动物脑区直接同源的结构。此外，其独特的视觉系统支持精妙的行为，包括捕食、导航、识别同种个体，以及相对独特的伪装能力。这些行为能力引发关于底层视觉处理的引人问题，如：尽管独立进化且身体结构不同，类似回路和计算是否支撑共享行为？如何通过视觉输入转换实现快速伪装等新能力？回答这些问题有潜力为视觉系统设计和计算的多样性提供根本性见解。
简述头足类动物视觉系统组织：尽管章鱼、鱿鱼和乌贼在头足类动物中代表巨大多样性，它们在约2亿年前相互分化，但共享相似的整体视觉系统组织。头足类动物具有相机型眼睛（camera-type eye），与脊椎动物惊人相似，但独立进化。视网膜中唯一的神经元是朝向入射光的感光细胞（photoreceptor）。大多数头足类动物仅表达一种视蛋白（opsin），使其色盲，至少视网膜层面如此。然而，其横纹感光器（rhabdomeric photoreceptor）的排列使其能检测光的偏振（polarization of light），而哺乳动物通常无法做到。感光细胞通过视神经束（optic nerve bundle）直接投射到脑中的视觉处理中心，即视叶（optic lobe），没有脊椎动物视网膜中复杂的中间回路。有趣的是，视叶也向视网膜本身发出主要投射。两个视叶占头足类动物中央脑的近2/3，并投射到许多其他脑区，包括促进学习记忆的垂直叶复合体（vertical lobe complex）、视觉运动中心的柄叶（peduncle lobe）以及控制运动的基底叶复合体（basal lobe complex）。由于视叶接收直接感光输入并直接投射到这些认知和运动中心，大多数视觉处理被认为发生在视叶内，因此对应于哺乳动物中整个视觉处理层级。
神经回路架构：头足类动物视叶由四个不同层组成，形成动物王国中任何其他脑结构都不同的神经架构。最浅层为外颗粒层（outer granular layer, OGL），由形态上类似于脊椎动物视网膜无长突细胞（amacrine cell）的神经元组成。OGL下方为丛状层（plexiform layer），一个包含感光细胞轴突终端的神经毡层。第三层为内颗粒层（inner granular layer, IGL），一个具有广泛解剖细胞类型多样性的胞体层，包括类似于脊椎动物视网膜双极细胞（bipolar cell）的神经元。由于解剖上与脊椎动物视网膜相似，这三层常被称为“深部视网膜”（deep retina），但无共享进化起源。视叶的核心和主要部分称为髓质（medulla），提供从视叶到其他脑区的主要输出。它由形态多样的神经元组成，胞体以奇特的树状分支方式聚集，周围被神经毡包围。总体而言，视叶呈现为层状视网膜样外部结构（OGL和IGL）与内部交织的胞体簇和神经毡基质（髓质）的融合。视叶的复杂架构引发关于其可能执行计算的回路基础的假设和问题。例如，OGL无长突细胞的水平形态非常适合感光输入的水平处理和向下游IGL神经元的分布，尽管尚未直接验证。早期解剖学研究表明这些无长突细胞具有不同树突直径的分层组织，而最近的转录组学研究表明这些层表达不同神经肽，提示不同神经肽通道可能负责处理不同空间尺度。IGL含有形态多样的神经元，包括双极细胞，目前未知这些不同细胞类型是否提取视觉场景的不同特征。与OGL/IGL表面类似脊椎动物视网膜不同，髓质的显著架构显得独特。在全局尺度上，胞体的分支树状组织暗示执行层级处理的基础，整合跨逐渐增大的视觉空间区域，与下文描述的感受野大小和调谐性质一致。与视叶神经元的详细形态学表征相反，直到最近，对其分子或功能身份的了解甚少，即使在神经递质使用层面。在章鱼和鱿鱼中的单细胞RNA测序研究揭示了基于神经递质使用的三类主要视叶神经元——多巴胺能（dopaminergic）、谷氨酸能（glutamatergic）或胆碱能（cholinergic），以及第四类共表达多巴胺和谷氨酸的神经元。此外，较小神经元亚群由神经肽表达定义，还有一群表达章鱼胺（octopamine）的独特群体。这些神经递质定义的细胞类型在视叶中占据不同位置。例如，OGL中的无长突细胞主要是多巴胺能，而髓质由交织的谷氨酸能和胆碱能神经元组成。值得注意的是，视叶中几乎没有GABA能神经元，尽管它们存在于其他脑区。然而，最近发现胆碱在视叶中起抑制作用，因此谷氨酸能和胆碱能神经元可能在髓质中扮演兴奋-抑制平衡的角色。这一神经递质使用的知识近期在一项结合钙成像与药理学的研究中提供了对视叶局部回路计算基序的初步见解。该研究确定了一个基于OGL无长突细胞多巴胺对IGL的新型离子型兴奋和IGL胆碱对OGL的相互离子型抑制的潜在回路。共同地，这种相互兴奋-抑制基序被认为在视叶中实现侧抑制，类似于脊椎动物视网膜中无长突细胞和双极细胞的作用。
功能组织与神经编码：由于记录技术有限，头足类动物视觉系统的功能特性理解落后于解剖学理解。然而，已有记录表明一些计算原则与其他视觉系统共享，但常常通过不同的神经实现，而另一些则显示出独特的头足类动物特化。在离体视网膜中，电生理记录显示感光细胞对光去极化，与无脊椎动物光转导一致。它们主要具有ON中心感受野，并显示侧抑制，这是脊椎动物和无脊椎动物视觉系统中增强对比度、抑制冗余信号的标准计算基序。头足类动物中侧抑制的机制尚不明确，因为其视网膜中没有其他神经元来介导，但证据表明可能源于视叶神经元向视网膜的离心投射。有趣的是，虽然感光细胞主要是ON型，但根据刺激历史（如基线亮度）它们也能获得OFF反应。在哺乳动物视网膜中不典型，但类似于斑马鱼视网膜中的最新发现，显示ON与OFF反应的程度受抑制控制。在头足类动物中，感光细胞向视叶提供谷氨酸能兴奋输入。这种兴奋输入也被证明受突触前胆碱能抑制分流门控，该分流被认为作为时间滤波器，减少对静态刺激的反应。这种通过突触前分流的时域滤波可能代表一种新颖机制，用于实现相对于背景的运动物体分割，直接在信号进入视叶时起作用。在视叶内，章鱼的钙成像提供了视觉响应特性功能组织的初步见解。使用稀疏噪声刺激的反相关分析显示存在空间定位的ON（光）和OFF（暗）群体感受野。ON反应始于丛状层，与感光细胞轴突终端一致，并传播至更深层。计算上，这些ON信号需要经过符号反转以产生OFF反应，后者在IGL中观察到并遍及整个髓质。这让人想起脊椎动物感光细胞到双极细胞突触处的符号反转，导致平行ON和OFF通路，尽管头足类动物中驱动此反转的机制未知。值得注意的是，空间定位的感受野呈视网膜拓扑组织，表明跨视叶存在视觉空间的映射。这是动物王国中普遍存在的组织，表明可能是复杂视觉系统的基本特征，尽管存在显著例外。虽然这些发现证明了ON和OFF通路及视网膜拓扑组织的共享原则，但也揭示了空间整合方面的差异。对ON刺激的反应显示出大小选择性，即对大刺激的反应减小，而对OFF刺激的反应则随斑点增大而持续增加。这阐明了处理明暗机制的明显差异，可能基于水下场景的统计实现高效编码，类似于哺乳动物中ON/OFF不对称反映陆地场景。最近在头固定鱿鱼中的研究提供了对视叶回路中神经编码的更深入理解。浅层（OGL/IGL）的钙成像显示单个神经元对全视野光增量与减量的不同时间模式产生反应，从而可划分功能细胞类型。有趣的是，反应特性被组织成不同的亚层，且感受野大小从OGL到IGL增加，表明信息整合。此外，OGL和IGL中一小部分神经元表现出复杂反应特性，包括朝向和方向选择性。通过髓质深度的神经像素记录显示，感受野大小和朝向/方向选择性细胞的比例持续增加。这种进展与通过视叶的层级处理一致，可能再现通过哺乳动物视网膜-膝状体-皮层通路观察到的层级处理。此外，该研究考察了偏振信息整合，下文将更全面讨论。
走向行为支撑的计算原则：视觉系统功能和回路的初步研究开启了进一步探索的许多有趣领域。本文强调围绕头足类动物视觉系统及其行为作用的关键计算问题，以及关于驱动这些作用的潜在算法和神经机制的新兴结果。与视觉环境交互的一个关键计算挑战是估计物体距离。在眼睛朝前的动物中，主要机制是基于比较两眼视网膜图像的立体视觉（stereopsis）。为测试头足类动物的立体视觉，最近一项针对乌贼的研究使用置于两眼上的彩色眼镜，呈现具有不同视差（disparity）的虚拟猎物图像。引人注目的是，动物将攻击瞄准由视差定义的虚拟位置，证明了立体视觉的作用。然而，与哺乳动物中央视野中基于相同亮度像素配准的立体视觉不同，乌贼在两眼图像具有相反亮度值时也能准确攻击。这表明立体视觉的通用计算在头足类动物中进化，但同等适用于两眼间的相关和反相关亮度。值得注意的是，最近一项研究显示人类可在周边视野检测反相关，但导致深度反转感知。此外，另一种无脊椎动物螳螂使用另一种立体视觉算法，基于动态变化的对应而非静态相关。相比之下，立体视觉可能不适用于章鱼，它们没有显著双眼重叠，因此可能依赖单眼线索。有趣的是，有报道章鱼在攻击前垂直摆动头部，类似于哺乳动物估计距离，这可通过运动视差（motion parallax）产生计算距离的线索。作为另一种可能机制，鱿鱼中这种头部摆动行为由“视网膜隆起”（retinal bump）补充，该隆起在与典型猎物攻击距离匹配的焦点处产生不连续性；在目标上扫描该隆起可提供动物是否处于适当距离的度量。尽管这些行为研究提示了距离估计的底层算法，但尚无神经记录来确定这些信息在大脑中如何编码和处理。水下世界带来独特视觉挑战，包括浑浊度和减少的颜色信息。头足类动物克服这些挑战的一种方式是利用偏振光信息。虽然头足类动物在行为上已知能检测偏振光并用于分析形状和识别物体，但偏振处理的机制尚未完全确立。一种可能性是偏振信息以类似于其他视觉系统处理颜色的方式处理，即专用通道针对特定偏振，通过拮抗过程组合以重建整个视觉场景的偏振图像。另一方面，不是完全重建，视觉系统可能只提取由偏振差异定义的特定触发特征，例如猎物的存在。对后一种模型的支持来自最近对鱿鱼视叶的记录，该记录显示OGL和IGL中的神经元调谐于偏振角度，而在髓质中，这些信息被整合以产生对偏振度递减的反应，并与亮度信息相加性组合。这符合增加附近水下目标有效对比度的作用，并得到自然场景偏振内容现场研究的进一步支持。或许头足类动物最引人注目的视觉驱动行为是其伪装能力。当头足类动物伪装以匹配视觉背景时，它们显然不是像素对像素地复制视觉场景到皮肤上，而是勘察视觉环境以匹配场景的视觉统计。此过程由从视叶到运动前区侧基底叶（lateral basal lobe）的通路介导，后者投射到直接控制皮肤中色素细胞（chromatophore）的色素细胞叶（chromatophore lobe）。虽然将视觉输入转换为伪装皮肤图案的底层神经回路未知，但最近的行为研究已开始揭示潜在算法。传统上，研究基于一组可组合以产生全部观察到的图案的独特基础图案（basis pattern）对伪装身体图案进行分类。这种方法表明某些视觉特征诱发少量这些基础图案，提示它们以大致一对一的方式被视觉触发。这意味着视觉系统必须在将不同特征路由到不同运动输出之前分别提取这些特征。最近在色素细胞层面的高分辨率伪装分析提供了进一步见解，揭示了该微观层面的图案具有高维度，不同色素细胞级图案导致宏观上看起来相似且与动物视觉背景相关的图案。这表明视觉系统可能也在提取相应的高维基础集，支持类似于灵长类视觉系统中描述的纹理元（texture metamer）。同一研究还揭示伪装过程是高度动态的，通过多个步骤迭代接近最终图案，表明伪装是一个涉及反馈和潜在视觉输入的主动搜索过程。伪装图案代表视觉场景的底层结构而非直接重建场景的观察，促使了伪装通路作为自编码器（autoencoder）的假设。在该模型中，视叶代表高维视觉信息，而侧基底叶将其降为低维表示，该表示随后可解码并扩展回色素细胞的高维空间。直接测试此类模型需要在伪装行为期间进行神经记录，以确定视觉信息如何沿通路转换到运动输出。为补充此点，最近一项现场研究生成了自然水下场景数据库，以及在这些场景中伪装的乌贼行为视频，可为视觉场景统计和相应伪装策略的定量分析提供基础。
结论：如本文所述，最近的技术进步提供了对头足类动物视觉系统的新一瞥，揭示尽管独立进化且解剖组织迥异，脊椎动物和其他无脊椎动物中观察到的许多低层计算机制在头足类动物中保守，包括视网膜拓扑组织、侧抑制、朝向和方向选择性，表明这些机制是大型复杂视觉系统的关键组成部分。在某些情况下，虽然观察到这些特性，但存在独特变异，例如ON/OFF大小选择性的不对称性，以及立体视觉中同等使用相关和反相关的能力。尽管如此，该视觉系统仍有许多未知。特别是，对神经编码的了解如此之少，以至于尚无法开始推断高层计算原则，如高效编码和预测处理，这些原则为脊椎动物视觉提供了理论框架。此外，头足类动物视觉的研究仍主要停留在最初几个突触层面，使用有限的视觉刺激。将研究扩展到大脑更深层、使用更丰富的刺激并在自然行为背景下进行，将揭示相似性和差异性的全貌，并有可能揭示头足类动物视觉特有的计算新颖性。
