综述：地中海海藻属物种的表型可塑性与入侵动态：一项系统综述与概念框架

《Marine Pollution Bulletin》：Phenotypic plasticity and invasion dynamics of Caulerpa species in the Mediterranean Sea: A systematic review and conceptual framework

　　•表型可塑性比最大生长能力更能解释物种入侵的成功与否。•为阐明不同的入侵模式，本文提出了“可塑性广度假说”。•栖息地完整性决定了物种是作为生态变化的被动参与者还是主动推动者。•早期监测与栖息地保护被认定为关键的管理措施。

引言
地中海是全球海洋生物多样性最丰富的区域之一，目前已记录的物种近17,000种，其中约四分之一为特有物种（Coll等人，2010年）。该海域的沿海生态系统高度依赖海洋大型藻类，这些藻类有助于初级生产、养分循环、栖息地形成以及食物网动态。然而，正是这些维持极高生物多样性的环境和地理特征，也使得地中海极易遭受生物入侵。物种入侵是一个多阶段过程，涉及起源地、传播媒介、通道、目的地，以及物种需要克服的一系列生态障碍才能在当地定植（Boudouresque和Verlaque，2012年）。迄今为止已有近1,000种外来物种被记录在案，过去一个世纪里，由于航运、水产养殖、苏伊士运河的开通，以及近期气候变化导致的分布范围扩大，新的入侵物种数量持续增加（Galil，2008年；Boudouresque和Verlaque，2002年；Streftaris和Zenetos，2006年；Zenetos等人，2022年）。在海洋大型藻类中，没有哪一类比凤尾藻属的绿藻更受生态学界的关注。

凤尾藻在地中海的分布历史为亲缘关系相近的物种在不同环境条件下可能表现出截然不同反应提供了典型例证。1984年在摩纳哥海洋博物馆下方发现凤尾藻变种后，这一物种便成为了全球研究最为深入的海洋入侵物种之一（Meinesz等人，1993年）。短短几年内，该物种就蔓延至数千公顷的海底，改变了底栖生物群落，也因此被称为“致命藻类”（Meinesz等人，2001年）。令人意外的是，这种快速扩张并未持续无限期。许多已建立的种群后来逐渐减少甚至消失，从而形成了如今在地中海多个地区常见的兴衰周期现象（Montefalcone等人，2015年；Meinesz等人，2001年）。

而圆柱凤尾藻的入侵模式则完全不同。1990年首次在利比亚被发现后，该物种并未出现类似衰退现象，而是持续向地中海其他地区扩散。它成功地在岩礁、沙质海底、海草床以及其他沿海生境中定殖，最终成为该地区分布最广的入侵凤尾藻物种（Klein和Verlaque，2008年；Piazzi等人，2016年）。最近，凤尾藻变种又展现出另一种独特的入侵路径。2003年首次在叙利亚水域被发现后，该变种迅速向西扩散，十余年后便到达了地中海西部（Mannino等人，2019年；Picciotto等人，2016年）。凤尾藻变种的快速西扩与人工海洋基础设施及海上交通密切相关，表明其传播途径与人类的活动有关（Mannino等人，2019年）。最近的调查还显示，该物种仍在土耳其爱琴海沿岸持续扩散（Mutlu等人，2025a年）。此外，该物种还向北扩展，不仅出现在土耳其爱琴海沿岸，还进入了马尔马拉海，这意味着它已经进入了更寒冷的水域，其分布范围得到了显著扩展（Ta?k?n等人，2023年）。这些不同的入侵历程表明，入侵成功不能仅用分类学亲缘关系或地理条件来解释。即便属于同一生态区的亲缘相近物种，也可能走上截然不同的生态发展路径。

分类学问题进一步增加了研究的复杂性。20世纪90年代，人们曾认为地中海的入侵物种凤尾藻实际上是早已存在于东地中海数十年的莱塞普斯迁移种墨西哥凤尾藻的形态变异体（Chisholm等人，1995年）。不过后来的分子分析证明，这两种物种在遗传上存在差异，从而解决了这一长期存在的分类学疑问（Olsen等人，1998年）。近年来，随着墨西哥凤尾藻在爱琴海被发现，人们对它的研究再度兴起。最初的详细生物测量研究表明，那里的局部种群仍处于入侵初期，具有相应的特征（Mutlu等人，2025b年）。四种亲缘相近但入侵历程各异的物种的存在，为我们探讨一个更广泛的生态学问题提供了契机：为何有些凤尾藻物种能成为持续入侵者，而另一些则仅限于局部分布或最终消失？

通常，物种特征被认为是解答这一问题的出发点。入侵性海洋大型藻类往往具备快速的无性生长能力、较强的环境适应力、高效的克隆繁殖能力，以及较高的表型可塑性（Nyberg和Wallentinus，2005年；Williams和Smith，2007年；Richards等人，2006年；Davidson等人，2011年）。在这些特征中，表型可塑性尤其受到重视，因为它能让生物在环境变化时无需通过基因改变就能保持正常功能。在凤尾藻中，表型可塑性表现为叶片形态、生物量分配、色素组成以及光合作用效率会在深度、光照强度和养分供应等条件变化时发生相应调整（Raniello等人，2004年；Raniello等人，2006年；Bernardeau-Esteller等人，2011年；Bulleri等人，2010年）。土耳其爱琴海沿岸的最新生物测量研究充分体现了这种适应性——凤尾藻在不同深度梯度上的叶片长度和株丛密度存在显著差异，而分布范围较窄的墨西哥凤尾藻新建立的种群也能展现出类似的形态适应能力（Mutlu等人，2022年；Mutlu等人，2025a年；Mutlu等人，2025b年）。

不过，表型可塑性并不能完全消除环境限制。实验研究表明，在海带茂密的覆盖下，圆柱凤尾藻所能获得的光照强度已接近其生理极限，导致其碳积累量仅足以维持基本生长（Bernardeau-Esteller等人，2015年；Marín-Guirao等人，2015年）。这些研究结果表明，栖息地质量依然是决定入侵成功的关键因素。即便具有高度可塑性的物种，一旦遇到超出其适应范围的生态阈值，其进一步扩散也会变得极为困难。

入侵性凤尾藻物种与海带草地之间的相互作用，已成为地中海入侵生态学研究的核心主题之一。这一研究重点反映了海带的重要生态价值——它是该海域生产力最高、结构最为复杂的底栖生境之一（Boudouresque等人，2006年；Telesca等人，2015年；Marbà等人，2014年）。早期的研究认为，凤尾藻会通过引发叶绿素缺乏、植株死亡以及大面积栖息地退化，直接威胁海带草地（de Villèle和Verlaque，1995年）。但随着更多长期观测数据的出现，这种观点被证明过于简单化。多项研究表明，健康的海带草地通常具有很强的抗入侵能力，而受到干扰或破碎化的生境则更容易被入侵（Bernardeau-Esteller等人，2020年）。实验证据表明，凤尾藻物种更多是机会主义殖民者，它们利用先前干扰造成的空缺进行定殖，而非生态退化的主要驱动因素（Glasby，2013年）。因此，它们的生态作用在很大程度上取决于具体的环境条件。在结构完整的生态系统中，它们往往只是被动参与者，而在退化的生态系统中，则可能加剧生态变化，成为推动生态变化的主动因素（Bulleri等人，2010年；Caronni等人，2015年）。

尽管对地中海凤尾藻的生态学研究已开展三十多年，但现有文献大多仍聚焦于单个物种或特定的入侵事件。跨物种的比较研究相对较少，而且由于采样设计、研究环境及报告方法的不同，直接对比往往较为复杂（Otero等人，2013年；Klein和Verlaque，2008年；Katsanevakis等人，2013年；?inar等人，2005年）。因此，很难区分哪些是真正由物种特性决定的规律，哪些只是不同研究结果之间的差异。

已有几篇综述介绍了地中海入侵性凤尾藻的分布、生态特征及影响。但很少有研究试图解释为何这些亲缘相近的物种会呈现出如此不同的入侵路径。现有的综述大多侧重于描述扩散模式和生态影响，而对决定长期入侵成功的生物学机制探讨不足。尤其是表型可塑性、栖息地完整性、环境限制以及生态干扰等多重因素的综合作用，几乎从未在统一的框架内被系统分析过。这为理解为何有些凤尾藻物种能成为持续入侵者，而另一些则仅限于局部分布或最终消失，留下了重要空白。本综述将重点探讨这些空白，相关内容总结见表1。

本文从比较和机制角度分析了地中海凤尾藻的入侵现象。我们没有单独研究每个物种，而是综合分析了凤尾藻、圆柱凤尾藻、凤尾藻变种以及最新发现的墨西哥凤尾藻的生理、生物测量及生态学数据。基于这些综合分析，本文提出了“可塑性广度假说”，该假说认为，物种的长期入侵成功并非取决于其最大生长能力，而在于其表型可塑性的广度——只有具备足够广的可塑性，物种才能在多样的环境条件下保持良好的生存状态。在这一框架下，栖息地完整性，尤其是海带草地的结构复杂性，被视为决定入侵性凤尾藻种群是保持局部存在还是占据主导地位的关键生态筛选因素。

因此，本文旨在回答三个问题：首先，表型可塑性和环境适应性是如何塑造地中海凤尾藻物种不同的入侵路径的？其次，在何种生态条件下，这些藻类主要扮演生态系统的被动参与者角色，而非驱动者？最后，栖息地完整性，特别是海带草地的状况，是如何影响入侵成功率并决定其未来扩散趋势的？

章节节选
文献检索策略
我们使用Web of Science、Scopus、PubMed和Google Scholar进行了系统性检索。检索时间范围为2000年1月至2025年12月，这一时间段既涵盖了地中海凤尾藻入侵现象的早期记录，也包括了近期的技术和方法进展。研究筛选遵循《系统评价和元分析优先报告项目准则》（PRISMA）的要求（Page等人，2021年；Moher等人，2009年）。

研究筛选与特征
初步数据库检索共得到496条记录。经过去重并应用纳入/排除标准后，共有84项研究符合所有要求，被纳入最终分析（见图1）。其中，31项研究聚焦于圆柱凤尾藻（这是研究最多的物种），12项研究针对凤尾藻，7项研究涉及凤尾藻变种，2项研究探讨墨西哥凤尾藻，还有1项研究对多种物种进行了比较分析（Zenetos和Galanidi，2020年）。另有2项研究研究了增殖凤尾藻。

不同入侵路径的机制基础
综合分析表明，尽管三种主要的入侵性凤尾藻在系统发育上存在亲缘关系，但它们的入侵路径却存在显著差异。凤尾藻呈现兴衰周期特征，圆柱凤尾藻则持续扩张，而凤尾藻变种正在向西快速扩散（Katsanevakis等人，2014年；Montefalcone等人，2015年；Meinesz等人，2001年；Zenetos等人，2017年；Mannino等人，2019年；?inar等人，2005年）。重要的是，这些不同的入侵结果目前尚无法用单一机制来解释。

现有研究的优势
1. 分类学研究丰富：关于圆柱凤尾藻的广泛研究，使其生态学、生理学及扩散动态得到了深入理解（Klein和Verlaque，2008年；Piazzi等人，2016年）。
2. 实验方法完善：通过控制光照、温度和沉积物等条件的实验，进一步加深了对入侵机制的理解（Bernardeau-Esteller等人，2015年；Bulleri等人，2010年）。
3. 长期监测到位：数十年的监测研究证明了海带的强大抗逆能力。

结论
本综述表明，尽管凤尾藻、圆柱凤尾藻和凤尾藻变种在系统发育上亲缘关系密切，但它们在地中海却呈现出三种不同的入侵模式。凤尾藻曾快速扩张后又逐渐衰退，圆柱凤尾藻则持续扩散数十年，而凤尾藻变种目前正在向西推进（Montefalcone等人，2015年；Meinesz等人，2001年）。最近在爱琴海发现的墨西哥凤尾藻又为这一研究增添了新的内容。

CRediT作者贡献说明
Ya?ar ?zvarol：写作——综述与编辑、写作——初稿撰写、验证、方法学、研究实施、正式分析、数据整理、概念构建。

关于写作过程中生成式人工智能及AI辅助技术的声明
在撰写本文时，作者使用了AI辅助工具来提升文本的可读性和语法水平。在使用这些工具后，作者对内容进行了必要的审阅和修改，并对最终发表文章的内容负全责。

资金支持
本研究未获得任何资金资助。

利益冲突声明
作者声明不存在任何可能影响本文研究结果的已知财务利益或个人关系。

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