《Oikos》：From mainland to islands: the evolution of resistance and tolerance to herbivory in long-lived oaks
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岛屿生物地理学理论预测，由于植食性昆虫压力减弱，岛屿植物应表现出比大陆近缘种更低的防御水平。然而，越来越多的实证证据挑战了这一预测，揭示了不同系统、植物谱系和防御类型之间的显著变异。这些不一致性表明，简单的岛屿防御降低预期忽视了植物应对植食性昆虫所采用的多样选
岛屿生物地理学理论预测，由于植食性昆虫压力减弱，岛屿植物应表现出比大陆近缘种更低的防御水平。然而，越来越多的实证证据挑战了这一预测，揭示了不同系统、植物谱系和防御类型之间的显著变异。这些不一致性表明，简单的岛屿防御降低预期忽视了植物应对植食性昆虫所采用的多样选择压力和策略。研究人员提出，一种更综合的视角应同时考虑多种防御机制，包括抗性（resistance，既包括组成型也包括诱导型）和耐受性（tolerance）相关性状。在本研究中，研究人员开展了两个互补的温室实验，检测了三个生物地理区域（即波恩霍尔姆岛与瑞典大陆、巴利阿里群岛与西班牙大陆、莱斯沃斯岛与希腊大陆）中七个橡树（Quercus）岛屿-大陆物种对的抗性和耐受性反应。研究人员将幼苗暴露于广食性舞毒蛾（Lymantria dispar）的受控叶片取食下，未受损植株作为对照。抗性通过测量关键化学防御（即总酚含量和挥发性有机化合物（volatile organic compounds, VOCs））来量化，评估了其组成型水平以及在植食性昆虫损伤后的诱导性。相比之下，耐受性则通过植株在植食性昆虫后的高度再生能力来评估，即生长补偿能力。研究结果表明，与传统的预期相反，岛屿和大陆橡树幼苗在化学抗性或基于生长的植食性昆虫耐受性方面均无显著差异。这些结果提示，岛屿植物防御的演化可能并非普遍降低，岛屿和大陆橡树均维持了相似的应对植食性昆虫的策略，突显了在评估岛屿效应时考虑多种防御机制和局部生态背景的重要性。
**论文解读文章**
**研究背景与问题**
岛屿生物地理学理论（Island biogeography theory）认为，由于地理隔离、面积较小以及扩散限制导致植食性昆虫（herbivore）的多样性和丰度降低，岛屿植物面临相对较低的植食压力，因而应表现出比大陆近缘种更低的防御投入，例如减少物理屏障（如刺、叶片硬度）和化学防御物质（如代谢产物）。然而，越来越多的实证研究挑战了这一简化预测，例如Moreira等人（2021）的荟萃分析发现岛屿植物防御并非普遍降低，有时甚至更高。这些不一致表明，岛屿-大陆植物防御差异受多种因素影响，包括植物谱系、防御类型以及局部生态背景。现有研究往往局限于单一性状或防御策略，未能同时考虑抗性（resistance）和耐受性（tolerance）机制。抗性包括组成型（constitutive）和诱导型（inducible）化学或结构性状，而耐受性则通过生长补偿或资源重分配实现恢复。忽视多种防御轴可能导致对岛屿植物防御演化复杂性的理解不足。因此，本研究旨在通过同时评估多个物种和区域的抗性与耐受性，系统检验岛屿-大陆橡树在防御策略上的差异，以填补这一空白。
**研究内容与结论**
研究人员选取了欧洲三个生物地理区域（波恩霍尔姆岛与瑞典大陆、巴利阿里群岛与西班牙大陆、莱斯沃斯岛与希腊大陆）中的七个橡树（Quercus）物种，包括Q. robur、Q. petraea、Q. ilex、Q. coccifera、Q. suber、Q. pubescens和Q. ithaburensis，采样了总计38个种群（每个物种2-3个岛屿种群和2-3个大陆种群）。在2023年9月收集150棵母树的橡子，于2024年4月温室育苗后，开展两个互补的温室实验。实验1检测抗性相关性状，测量酚类化合物（phenolic compounds）和挥发性有机化合物（VOCs）的组成型水平和诱导性；实验2评估耐受性，通过植食性昆虫后11周的高度再生能力量化。植食性昆虫处理采用广食性舞毒蛾（Lymantria dispar）幼虫进行受控叶片取食，对照植株未受损。结果表明，岛屿和大陆橡树幼苗在酚类化合物（包括类黄酮、水解鞣质、缩合鞣质、羟基肉桂酸及总酚）的组成型浓度和诱导性上均无显著差异；同样，VOCs的组成型排放和诱导性也无显著差异；耐受性（以高度再生能力为指标）亦未显示岛屿与大陆之间的显著差异，且随时间变化一致。这些发现挑战了传统岛屿生物地理学理论对岛屿植物防御普遍降低的预期，表明岛屿和大陆橡树维持了相似的防御策略，强调了在评估岛屿效应时考虑多种防御机制和局部生态背景的重要性。该论文发表在《Oikos》期刊。
**主要关键技术与方法**
研究人员采用两个互补的温室实验，样本来自三个生物地理区域的38个橡树种群（150棵母树）。实验1：通过广食性舞毒蛾（Lymantria dispar）幼虫进行受控叶片取食（约15%叶面积损失），使用超高效液相色谱（UPLC）分析酚类化合物（类黄酮、水解鞣质、缩合鞣质、羟基肉桂酸），使用气相色谱-质谱联用（GC-MS）分析VOCs，分别量化组成型和诱导型水平。实验2：在相同植食性昆虫处理后，每周测量幼苗高度，持续11周，以计算再生能力作为耐受性指标。统计方法包括广义线性混合模型（GLMMs）和Bootstrap方法评估诱导性。
**研究结果**
**1. 岛屿性对酚类化合物组成型水平与诱导性的影响**
通过比较控制组（未损伤）和诱导组（损伤后）的酚类化合物浓度，发现岛屿性（insularity）、研究区域及其交互作用对类黄酮、水解鞣质、缩合鞣质、羟基肉桂酸及总酚的组成型浓度和诱导性均无显著影响（Wald检验，p>0.05）。这表明橡树在岛屿和大陆之间维持了相似的酚类化学防御水平及诱导能力。
**2. 岛屿性对挥发性有机化合物（VOCs）组成型水平与诱导性的影响**
基于一个实验区块的VOCs排放数据，结果显示岛屿性对总VOCs的组成型排放无显著主效应，且与研究区域无交互作用。但研究区域本身有显著效应：西地中海区域（巴利阿里群岛/西班牙大陆）的橡树VOCs排放（351.60 ng h
-1）显著高于东地中海（110.52 ng h
-1）和北部区域（110.75 ng h
-1）。VOCs的诱导性在岛屿性、研究区域及其交互作用上均无显著差异。这说明VOCs的组成型和诱导型排放主要受区域差异影响，而非岛屿-大陆差异。
**3. 岛屿性对幼苗植食性昆虫后再生能力的影响**
通过对比诱导组与对照组幼苗的高度差异（再生能力），在11周观察期内，岛屿性、研究区域、时间及其交互作用对再生能力均无显著影响（Wald检验，p>0.05）。这表明岛屿和大陆橡树幼苗在植食性昆虫后的补偿生长能力相似，耐受性未受岛屿性影响。
**总结与讨论**
研究结果表明，岛屿性对橡树的化学抗性（酚类化合物和VOCs的组成型与诱导型）以及基于生长的耐受性均无显著影响。讨论部分指出，这一结果与某些先前研究（如Monroy & García-Verdugo 2019发现岛屿植物缩合鞣质更高）不一致，但可能源于多种机制：第一，酚类化合物和VOCs具有多重功能（如UV保护、病原防御），其维持可能不依赖植食压力；第二，系统发育约束或进化惯性限制了防御性状的降低；第三，岛屿环境可能提供充足资源，降低组成型防御的代谢成本；第四，诱导型防御作为灵活策略，在岛屿和大陆均可能被保留以应对时空变异的植食压力；第五，岛屿与大陆之间的基因流（尤其是橡树这种有效扩散物种）可能同质化了防御性状。对于耐受性，11周观察期可能不足以捕捉全部补偿生长，且岛屿仍可能维持足够的选择压力防止耐受性放松。此外，耐性与抗性或其他适合度性状之间的权衡也可能稳定耐受性。总体而言，这些发现表明岛屿植物防御演化是背景依赖的，而非简单遵循预测的降低模式。
**研究结论翻译**
总体而言，本研究结果表明，岛屿性（insularity）并未显著影响与植食性昆虫抗性（resistance）相关的组成型化学性状、其诱导性（inducibility）或对植食性昆虫的耐受性（tolerance）。这些发现具有重要意义，因为它们挑战了传统岛屿生物地理学理论（island biogeography theory）的预期——即岛屿植物因植食压力减弱而普遍表现出防御降低。相反，本研究结果显示，岛屿和大陆橡树均维持了可比的防御策略，突显了背景依赖的生态和演化过程的潜在作用。未来研究应通过在多个岛屿-大陆系统中开展野外实验，探究非生物因素（如干旱、养分限制、光胁迫）如何与植食压力相互作用，共同塑造组成型与诱导型抗性及耐受性机制，从而更全面地理解驱动岛屿植物防御演化的选择力量。由于本研究中使用的舞毒蛾（Lymantria dispar）是一种广食性植食性昆虫，部分防御机制可能未被完全激活，因此未来研究应同时纳入专食性和广食性植食性昆虫。此外，对非结构性碳水化合物分配、分生组织利用率和固有生长速率的机制性研究，以及基因组和转录组分析，将有助于阐明防御投入和诱导反应的基础。综合这些方法，将增进我们对岛屿如何塑造多功能的植物防御策略以及环境变化下恢复力的理解。
