遥远保护区内褐鲣鸟的活动与食性揭示觅食策略的时间变化

《Marine Biology》：Movement and diet of brown boobies in a remote protected area suggest temporal variations in foraging strategies

　　

理解热带海鸟的觅食策略对于评估超大型海洋保护区（Very Large Marine Protected Areas, VLMPAs）内的生态系统功能至关重要。研究人员调查了圣彼得和圣保罗群岛（Saint Peter and Saint Paul Archipelago, SPSP）——位于赤道大西洋一个VLMPA内的遥远繁殖地——中褐鲣鸟（*Sula leucogaster*）的空间和营养行为。通过使用来自207只个体（706次行程，2014–2015年和2023–2024年）的GPS追踪、58份血样的稳定同位素（δ¹³C和δ¹⁵N）以及49份反吐物样本，研究人员评估了在不同性别、繁殖阶段和时间尺度上觅食努力和食性的变化。尽管存在显著的反向性别大小二型性，但运动参数中未检测到性别间差异。然而，雌性表现出显著更高的δ¹⁵N值，表明存在微妙的营养分离。繁殖阶段影响极小，表明极端的巢密度和持续的领土防御压倒了内在的繁殖需求。检测到觅食努力存在显著的年际变化，2023年的范围几乎是2015年的两倍。在季节尺度上，行程指标无差异，但时间分配在南半球冬季和夏季之间发生变化：旅行时间减少（48.1%至29.7%），而搜索时间增加（40.3%至58.4%），同时食性从飞鱼转向边缘飞鱼（*Cheilopogon cyanopterus*）产卵。每日觅食方向高度多变，反映了对短暂猎物分布的機會主义响应。觅食努力的年际增加与大型中上层捕食者的恢复同时发生，尽管不能排除海洋学机制。这些发现表明，殖民约束压倒了性别二型性，同时将褐鲣鸟定位为远程VLMPA适应性管理的生态指示种。

**论文解读：褐鲣鸟在遥远保护区内的觅食策略时间变化**

**研究背景与问题**
热带海鸟作为中央位置觅食者，其觅食策略对理解超大型海洋保护区（VLMPAs）内的生态系统功能至关重要。圣彼得和圣保罗群岛（SPSP）是一个位于赤道大西洋的遥远繁殖地，被两个VLMPA（环境保护区APA和自然纪念物MONA）所覆盖，但面临治理挑战，例如保护区边界与关键生物特征不匹配，以及保护区设立后渔业活动增加。此前研究显示，该地褐鲣鸟种群经历显著环境变化：大型中上层捕食者（如丝鲨和加拉帕戈斯鲨）因捕捞限制而恢复，同时飞鱼种群面临捕捞压力，可能减少巢附近猎物可用性。尽管褐鲣鸟存在显著反向性别大小二型性（雌性较雄性大5.2%翼长、21.9%体重），但先前研究（Nunes et al. 2018）未发现空间性别分离，归因于极端巢密度（200 m2繁殖区）和巢附近集中猎物资源。然而，这种模式是否在变化的环境条件下持续尚未检验。研究旨在通过多时间尺度（日、季节、年际）整合GPS追踪、稳定同位素分析和食性评估，揭示褐鲣鸟如何在极端殖民约束下平衡内在生活史约束与动态环境条件，并验证VLMPA的适应性管理价值。

**研究内容与结论**
研究人员于2014–2015年和2023–2024年四个采样期（南半球冬季2014、2015、2023年，南半球夏季2024年）在SPSP开展研究，结合GPS追踪（207只个体，706次行程）、稳定同位素（δ¹³C和δ¹⁵N，58份血样）和反吐物分析（49份样本），评估性别、繁殖阶段、季节和年际变化对觅食努力和食性的影响。主要结论：觅食努力存在显著年际变化，2023年冬季行程距离和最大离巢距离约为2015年的两倍；性别间运动参数无差异，但雌性δ¹⁵N值显著更高，表明营养分离；繁殖阶段影响极小；季节间行程指标无差异，但时间分配和食性发生显著变化。研究表明，殖民约束超越了性别二型性，褐鲣鸟可作为远程VLMPA生态指示种，但空间使用的季节和年际变化对静态保护区规划构成挑战。论文发表在《Marine Biology》。

**关键技术方法**
主要方法包括：GPS追踪（Gipsy、Axy-Trek Marine、Igot-U 120记录器，固定于中央尾羽，总重约25 g，占个体体重<2.3%），隐马尔可夫模型（HMM）分类行为状态（旅行、搜索、主动觅食），广义线性混合模型（GLMM）分析觅食指标（总距离、最大距离、行程时长、弯曲度），核密度估计（KDE）计算95%和50%利用分布（UD），贝叶斯标准椭圆面积（SEAc）估计同位素生态位，反吐物分析计算频率出现率（%FO）、数值百分比（%N）和猎物特异性相对重要性指数（%PSIRI）。样本均来自SPSP贝尔蒙特大岛，仅繁殖成鸟，排除非繁殖个体。

**研究结果**
- **生物记录数据**：褐鲣鸟平均行程时长1.5±1.1 h，总距离35±22.2 km，最大离巢距离13±7.9 km，弯曲度1.36±0.36。HMM三状态模型最优，旅行占36.3%，搜索占51.4%，主动觅食占12.3%。性别间所有觅食指标无显著差异（GLMM，FDR校正p>0.05），空间重叠高（Udovitch指数55.1%-82.2%）。年际变化显著：总距离从2015年23.2 km增至2023年46.4 km，最大距离从8.8 km增至18.8 km。季节间（2023年冬季 vs 2024年夏季）行程指标无差异，但时间分配显著不同：旅行时间从48.1%降至29.7%，搜索时间从40.3%增至58.4%（p<0.001）。每日觅食中心方向高度多变，反映机会主义响应。繁殖阶段（N1-N4）无显著影响，但含卵或空巢个体趋向于较低觅食努力。
- **稳定同位素分析**：整体δ¹³C为-17.74±0.25‰，δ¹⁵N为10.0±0.59‰。雌性δ¹⁵N显著高于雄性（两季节均p<0.01），δ¹³C无差异。同位素生态位性别间重叠42%-47%。夏季δ¹⁵N（10.40‰）显著高于冬季（9.21‰，p<0.001），δ¹³C夏季（-17.82‰）显著低于冬季（-17.57‰，p<0.01），两季节生态位无重叠。
- **反吐物分析**：飞鱼科（Exocoetidae）占主导（%PSIRI冬季72.0%，夏季77.9%）。冬季主要猎物为热带双翼飞鱼（*Exocoetus volitans*，57.7% PSIRI）和大翅鱵（*Oxyporhampus micropterus*，27.1%）；夏季*E. volitans*仍为主，但边缘飞鱼（*Cheilopogon cyanopterus*）重要性升至22.2% PSIRI，鱿鱼（Ommastrephidae）从1.9%升至4.4%。

**讨论与结论**
讨论部分强调五项关键发现：①觅食努力年际大幅增加（2023年冬季），与大型捕食者恢复（Queiroz et al. 2021）和渔业压力（G.T. Nunes, pers. obs.）相关，但海洋学机制不可排除；②性别间行为收敛持续，极端殖民约束（巢密度）和捕食者辅助觅食（如鲨鱼、金枪鱼驱动猎物至表层）解释了空间重叠；③δ¹⁵N差异揭示细微营养分离，可能源于深层取食或与不同捕食者关联；④每日觅食方向高度多变，反映对短暂猎物分布的机会主义；⑤繁殖阶段影响极小，再次印证殖民约束主导。研究结论翻译：这些发现表明，殖民约束超越了性别二型性，同时将褐鲣鸟定位为远程大型海洋保护区适应性管理的生态指示种。