洞穴越冬物候介导海冰丧失对北极熊早期繁殖成功的影响

《Global Change Biology》：Denning Phenology Mediates Sea-Ice Loss Impacts on Early Reproductive Success in Polar Bears

　　

气候变化正在扰乱众多生物过程，包括物种将其生活史事件与最佳环境条件同步的能力，并可能对适合度产生影响。候鸟和部分哺乳动物中，迁徙与繁殖物候的变化及其对适合度的后果已得到充分研究。相比之下，越冬庇护所物候的变化及其对适合度的影响却鲜有探讨。怀孕的雌性北极熊（*Ursus maritimus*）在产仔洞穴中度过冬季禁食期，在洞内分娩并哺育幼崽，直至早春出洞。为维持禁食，雌性依赖主要通过摄食与海冰相关的海豹所积累的能量储备。在此，研究人员评估了气候变化驱动的海冰丧失通过扰乱洞穴越冬物候及其他非特定因素对早期繁殖成功的影响。为此，研究人员开发了一个结合捕获–再捕获与路径建模的贝叶斯层次模型（Bayesian hierarchical model），并将其应用于38年的捕获–再捕获数据以及关于洞穴越冬状态和物候的生物记录（biologging）数据，同时考虑不完全检测和个体洞穴越冬时间表的不确定性。研究发现，低海冰可用性导致更早的出洞，进而降低了早期幼崽存活率，并可能降低窝仔数。相反，几乎没有证据表明海冰可用性通过独立于洞穴越冬物候的途径（例如幼崽体重）影响早期繁殖成功。综合考虑直接与间接效应，低海冰可用性降低了早期幼崽存活率，但不影响存活窝仔的规模。鉴于海冰条件与雌性北极熊体况之间的密切联系，研究人员得出结论：海冰丧失对洞穴越冬雌性施加了能量约束，迫使它们提前离开洞穴，从而危及幼崽，最终降低母体适合度。在其他物候由体况决定的物种中，气候变化可能产生类似的影响。

**论文解读：洞穴越冬物候介导海冰丧失对北极熊早期繁殖成功的影响**

**研究背景与问题**
物候是生活史事件的时间安排，受自然选择塑造，通常与个体适合度密切相关。在强烈季节性的环境中，物候选择压力尤为突出，因为有利条件窗口狭窄。一些物种通过冬季庇护所（overwinter sheltering）来度过恶劣天气和食物短缺期，其出入庇护所的时间安排决定了禁食时长、觅食机会以及暴露于外界条件的程度，因而可能影响生存和繁殖成功。然而，与迁徙和繁殖物候相比，越冬庇护所物候与种群统计参数之间的关系研究较少，部分原因是庇护所进出日期难以记录。气候变化已导致许多物种的物候发生改变，包括一些冬眠动物，但针对越冬哺乳动物的物候响应及其适合度后果的研究仍存在重要缺口。此外，气候变化可能通过多条途径同时影响个体和种群，例如不仅通过改变越冬庇护所物候，还可能通过调节冬眠期间能量消耗速率来影响出洞时的体重。因此，区分物候介导的效应与其他（可能未指定的）途径的效应，对于理解种群对气候变化的响应至关重要。

北极熊（*Ursus maritimus*）是占据全球变暖最快区域的多年生捕食者。怀孕雌性在冬季进入产仔洞穴（maternity den），12月至1月分娩，幼崽依赖洞穴环境保暖和防风。雌性在洞内哺乳，于冬末或早春出洞，此时幼崽已超过2个月大，能够承受外界恶劣条件。雌性在冬季禁食并维持泌乳的能力取决于入洞前积累的能量储备，其主要来源是海冰上捕食的富含脂肪的海豹。近几十年来，气候变化减少了海冰可用性，进而影响北极熊的猎物获取，导致多个地区秋季体况下降、春季携带幼崽雌性比例降低以及窝仔数减少。已有研究提示低海冰可用性可能导致提前出洞，进而降低幼崽存活，但物候介导效应与独立于物候的效应（如特定出洞日期下幼崽体重的变化）的相对贡献从未被量化。

**研究内容与结论**
研究人员利用斯瓦尔巴群岛（Svalbard）地区1988–2025年共38年的春季捕获–再捕获数据，以及由生物记录设备（biologging）获得的洞穴越冬状态和物候数据，开发了一个结合路径分析（path analysis）与多事件捕获–再捕获模型（multi-event capture–recapture model）的贝叶斯层次模型。该模型能够同时评估海冰可用性对洞穴越冬物候的影响、洞穴越冬物候对繁殖率的影响，并区分海冰可用性经由物候的间接效应与其独立于物候的直接效应，同时考虑不完全检测和个体洞穴越冬时间表中缺失值的不确定性。研究结果显示：海冰破裂日期在研究期间以每年?1.55天（95%置信区间[?2.24；?0.86]）的趋势提前；低海冰可用性（即早破裂）导致雌性提前出洞，但未影响入洞日期；提前出洞显著降低了早期幼崽存活率（概率方向pd=1），并可能降低存活窝仔数（pd=0.86）；海冰可用性经由出洞日期对早期幼崽存活率有正效应（pd=1），但对窝仔数的总效应不显著（pd=0.43）。该研究揭示了洞穴越冬物候是海冰丧失影响早期幼崽存活的主要中介途径，而海冰丧失对窝仔数的影响通过直接与间接效应相互抵消，整体上未导致存活窝仔数下降。论文发表于《Global Change Biology》。

**主要技术方法**
研究人员使用了以下关键技术方法：
1. 捕获–再捕获数据：来自挪威斯瓦尔巴群岛的春季物理捕获，共38年（1988–2025，2020年除外）；
2. 生物记录数据：包括卫星无线电项圈（ARGOS/GPS）、全球定位传感（GLS）记录器、温度深度记录仪（TDR）等，用于推断洞穴越冬状态和出入洞日期；
3. 海冰数据：基于国家冰雪数据中心和汉堡大学的卫星海冰浓度数据，计算春季海冰破裂日期；
4. 贝叶斯层次模型：将路径分析嵌入多事件捕获–再捕获框架，使用NIMBLE包实现，对缺失日期进行模型内插补（imputation），并采用dinterval()和dconstraint()函数处理截断和约束。

**研究结果**
**3.1 海冰丧失**
1988年至2024年间，海冰破裂日期以每年?1.55天（pd=1）的趋势提前，预计2024年比1988年早74天（95%置信区间[42；107]）。模型收敛良好（所有\(\hat{R}\)<1.02）。

**3.2 海冰丧失与洞穴越冬物候**
记录到的入洞日期为8月22日至1月20日，出洞日期为1月12日至5月1日。海冰破裂日期对入洞日期无显著影响（斜率0.01，pd=0.62），模型仅解释入洞日期变异的<1%。然而，入洞日期对出洞日期有正效应（pd=1），但斜率小于1（0.27天/天），即入洞晚4天仅使出洞约晚1天。海冰破裂日期对出洞日期有直接正效应（斜率0.08天/天，pd=1），即海冰破裂每提前10天，出洞提前约0.8天。模型解释了出洞日期17%的方差。

**3.3 洞穴越冬物候与早期繁殖成功**
出洞日期对早期幼崽存活率有强烈的正效应（pd=1）。出洞日期从平均值（3月14日）提前22天（一个标准差），早期幼崽存活率从中龄雌性的0.90降至0.41。出洞日期对春季双胞胎概率的正效应证据较弱（pd=0.86），提前一个标准差使双胞胎概率从0.54降至0.42。此外，年轻雌性的双胞胎概率随捕获日期推迟而下降（pd=0.96），远洋型（pelagic）及未知空间利用策略的雌性比居留型（resident）雌性更可能拥有双胞胎（比值比1.48，pd=0.98）。

**3.4 海冰丧失与早期繁殖成功**
海冰破裂日期通过出洞日期对早期幼崽存活率有正效应（pd=1），对双胞胎概率的正效应证据较弱（pd=0.86）。海冰破裂日期提前27天（一个标准差）使早期幼崽存活率从0.93降至0.87，双胞胎概率从0.55降至0.53。然而，海冰破裂日期对早期幼崽存活率（pd=0.41）和双胞胎概率（pd=0.29）的直接正效应均无证据。总效应（直接+间接）对早期幼崽存活率为正（pd=0.94），但对双胞胎概率无总体正效应（pd=0.43）。

**讨论与结论**
讨论部分指出，雌性北极熊在洞内停留的时间主要取决于入洞时的能量储备。海冰破裂提前导致秋季体况下降，进而迫使雌性提前出洞，这与阿拉斯加地区的研究结果一致。入洞日期未受海冰条件影响，表明食物可用性不延迟北极熊入洞，与其他熊类不同。出洞物候的剩余变异可能源于个体间体况差异、空间栖息地质量差异或随机性。提前出洞主要通过决定整窝是否存活（而非个别幼崽）来影响繁殖成功，符合母体生存优先的迭代繁殖策略。研究还发现，早期幼崽存活率与海冰破裂日期呈S形关系，中位出洞日期（3月17日）位于曲线平坦段，因此相同幅度的出洞推迟对存活的改善远小于提前造成的损害，这种不对称性加剧了海冰丧失对繁殖成功的负面影响。模型通过区间插补利用了历史低质量生物记录数据，提高了统计功效。尽管海冰丧失降低了早期繁殖成功，但鉴于长寿命物种繁殖率的弹性较低，目前的影响可能尚未转化为种群规模变化，与斯瓦尔巴群岛北极熊种群数量稳定相符。然而，随着海冰持续丧失，早期繁殖成功预计将加速下降，而北极熊的长世代时间和缺乏适应性遗传变异可能使其难以通过提前分娩等机制缓解威胁。

**研究结论**
研究人员开发的层次模型通过区分由物候介导的气候变化影响与由其他因素介导的影响，同时考虑缺失观测，获得了关于气候变化对物候和繁殖成功影响的新认识。研究发现，洞穴越冬物候是海冰丧失对早期幼崽存活负面影响的主要中介，而海冰丧失对窝仔数的直接和物候介导效应相互抵消。研究结果强调，在气候变化对种群统计学影响的研究中，除出生时间外，还需关注其他事件的时间安排，并建模气候变化影响种群统计参数和最终种群规模的多条途径。